甲氧基丙烯酸酯类杀菌剂特异性靶标及其研究进展

张丽娟 吴小毛 王秋萍

摘要：当前，甲氧基丙烯酸酯类杀菌剂是全球销量最大的一类杀菌剂，具有广谱、高效、安全的特点。简要概述甲氧基丙烯酸酯类杀菌剂在我国的登记使用概况，以及该类杀菌剂对病原微生物的特异性靶标（Cty bc1复合物）研究概况和以Cty bc1复合物为靶标的其它天然产物开发研究概况，以期为深入认识和研究该类杀菌剂和该靶标提供借鉴。

关键词：甲氧基丙烯酸酯类杀菌剂；Cty bc1复合物；应用；靶标；天然产物

中图分类号：TQ455.4   文献标识码：A    文章编号：1674-1161（2023）06-0023-06

甲氧基丙烯酸酯类（Strobilurins）农药是以来源于嗜球果伞（Strobilurus tenacellus）菌丝体中的天然 β-甲氧基丙烯酸酯衍生物为先导开发的一类低毒性、高活性、广谱性、内吸性的新型杀菌剂，具有保护、治疗、铲除作用[1]。它们对于子卵菌纲、囊菌纲、担子菌纲、半知菌纲和卵菌纲等病原真菌均有良好的生物活性，能防治多种作物的白粉病、稻瘟病、锈病和霜霉病等病害[2]，其作用机理是通过与病原菌线粒体复合物Ⅲ辅酶Q的氧化位点（Qo）结合，阻止电子从细胞色素b到细胞色素c1之间的传递，进而阻碍细胞三磷酸腺苷（ATP）的合成，使病原菌因能量不足而死亡[3-5]。该类杀菌剂上市20多a来发展迅猛，全球销售量在2009年超过三唑类杀菌剂，当前已成为全球销量最大的一类杀菌剂[6]。研究表明其对哺乳动物、鸟类、蜜蜂和蚯蚓等环境生物相对安全，它们中的嘧菌酯、吡唑醚菌酯、肟菌酯、醚菌酯、啶氧菌酯和氟嘧菌酯的销售额占该类杀菌剂的97.0%以上，其中嘧菌酯是水稻田使用量最大的杀菌剂[7]。因此，甲氧基丙烯酸酯类杀菌剂一直是当前杀菌剂研发的热点。对这类杀菌剂的登记使用、特异性靶标作用机制及其靶标研究进展进行概述，以期为深入认识和研究该类杀菌剂提供依据。

1 甲氧基丙烯酸酯类杀菌剂在我国的登记使用概况

通过在中国农药信息网（http： www.chinapesticide.org.cn/）上查询，截至2021年11月底，我国批准登记应用的甲氧基丙烯酸酯类杀菌剂有嘧菌酯、醚菌酯、肟菌酯、啶氧菌酯、烯肟菌酯、烯肟菌胺、苯醚菌酯、丁香菌酯、氟嘧菌酯、吡唑醚菌酯、唑菌酯、氯啶菌酯等12种，其中醚菌胺、苯氧菌胺、肟醚菌胺、氟菌螨酯、苯噻菌酯和mandestrobin等6种杀菌剂尚未在我国登记应用。12种甲氧基丙烯酸酯类农药在我国登记情况如表1所示。

由表1可知，在我国，大量使用的甲氧基丙烯酸酯类杀菌剂有醚菌酯、吡唑醚菌酯、嘧菌酯、肟菌酯和啶氧菌酯，它们在有效期内的登记产品数分别为902个、710个、631个、136个和43个，总登记产品数分别为1 121个、846个、820个、171个和48个，这些产品主要由德国巴斯夫公司、先正达和德国拜耳公司生产。而由我国沈阳化工研究院和浙江省化工研究院开发的甲氧基丙烯酸酯类杀菌剂登记产品较少，生产上相对使用较多的国内甲氧基丙烯酸酯类杀菌剂产品有烯肟菌胺、烯肟菌酯和丁香菌酯，它们在有效期内的登记产品数分别为9个、4个和5个，总登记产品数分别为14个、13个和8个。

我国大量使用的甲氧基丙烯酸酯类杀菌剂主要用于作物和水果的纹枯病、稻瘟病、霜霉病、白粉病、叶斑病、晚疫病、炭疽病和黑星病等病害的防治。吡唑醚菌酯主要用于作物和水果的稻瘟病、稻曲病、纹枯病、疫病、霜霉病、锈病、白粉病和立枯病等病害的防治；嘧菌酯主要用于作物和水果的纹枯病、稻曲病、稻瘟病、晚疫病、霜霉病、锈病、白粉病和立枯病等病害的防治；肟菌酯主要用于作物和水果的纹枯病、稻瘟病、叶斑病、白粉病、炭疽病、褐斑病和叶斑病等病害的防治；啶氧菌酯主要用于作物和水果的稻曲病、叶斑病、根腐病、炭疽病、树脂病、霜霉病和叶锈病等病害的防治。

12种甲氧基丙烯酸酯类农药在我国登记剂型情况如表2所示。

由表2可知，在我国登记的甲氧基丙烯酸酯类杀菌剂剂型主要为悬浮剂，吡唑醚菌酯和醚菌酯登记剂型达10种，嘧菌酯达9种，肟菌酯登记剂型有6种，啶氧菌酯和烯肟菌胺登记剂型有4种，烯肟菌酯和氯啶菌酯登记剂型有3种，丁香菌酯登记剂型有2种，苯醚菌酯、氟嘧菌酯和唑菌酯登记剂型仅有1种。

2 甲氧基丙烯酸酯类杀菌剂特异性靶标

2.1 细胞色素（Cty）bc1复合物

呼吸链上的细胞色素bc1（Cty bc1）复合物是甲氧基丙烯酸酯类杀菌剂的主要特异性靶标。电子呼吸传递链原理如图1所示。

细胞色素b1复合物通过辅酶（UQH2）催化氧化为醌（Q），并通过辅酶循环（Q循环）将产生的电子引导到细胞色素c，这个过程涉及到质子进入膜间空间的运动，从而产生ATP所需的质子动力。呼吸链上有许多抑制剂，其中Cty bc1呼吸抑制剂可分为两类：一类是和位于线粒体内膜内壁Qi位点（CoQ的还原位点）的Cyt b高势能的细胞色素結合的抑制剂，这类抑制剂称之为Qi位点抑制剂，简称QiIs，如抗霉素等[8]；另一类是和位于线粒体内膜外壁Qo位点（CoQ的氧化位点）的Cyt b低势能的细胞色素结合的抑制剂，这类抑制剂称之为Qo位点抑制剂，简称QoIs，甲氧基丙烯酸酯类杀菌剂、咪唑菌酮等就是这类抑制剂。甲氧基丙烯酸酯类杀菌剂特异性地与线粒体内膜外壁Qo位点（CoQ的氧化位点）的Cyt b低势能的细胞色素结合，阻止了氰醌向Fe-S中心传递电子，阻断了电子Cty bc1复合物向Cty c传递，破坏了病原菌呼吸作用和细胞内能量ATP的合成，进而抑制了病原菌的生长或者杀死病原菌[9-14]。

此外，由于1，2，4-三唑基团广谱的生物活性，许多研究团队还合成了含有三唑基团的新型甲氧基丙烯酸酯类衍生物，这些以1，2，4-三唑基团为药效团的抗真菌药物通过阻止麦角甾醇的生物合成而抑制细胞膜的形成[15-18]。值得注意的是，Chaudhary等人和Liu等人合成的1，2，4-三唑类似物具有与嘧菌酯相当或更好的抗真菌活性，并揭示了1，2，4-三唑甲氧基丙烯酸酯类类似物对植物病原菌活性（Fusarium oxysporum， Magnaporthe grisea， Drechslera oryzae）以及人类病原体（Cryptococcus neoformmans NCM3378、Cryptococcus neoformmans NCM3542、Aspergillus fumigatus）的作用[15+17]。以肟菌酯为基础，陈等合成了含3，4-二氯异噻唑的甲氧基丙烯酸酯类衍生物，这种杂环支架是一种高生物活性分子，该新型杀菌剂可激活植物对多种植物病原菌的防御反应[19]。最近，Su等报道了一种有趣的方法来开发新的甲氧基丙烯酸酯类杀菌剂，该策略是基于Strobilurins的药效基因与一种通常在植物精油中发现的单萜酚（EOs）进行合成[20]。

2.2 旁路氧化酶（AOX）

旁路氧化酶（AOX）是甲氧基丙烯酸酯类杀菌剂另一个关键的特异性靶标，如图1所示。旁路（交替）呼吸途径是电子传递链上的一个支路，AOX是该呼吸途径的关键酶。该途径直接经辅酶Q传递电子至氧气，不经过复合物III和复合物IV，也称之为抗氰呼吸途径。研究表明，在稻瘟病菌中，在正常情况下AOX水平很低，但当以细胞色素主导的呼吸途径被阻断或线粒体蛋白合成受阻时，AOX就会被诱导表达，而在灰霉菌和香蕉黑斑菌中AOX是基因组成表达的[21]。在甲氧基丙烯酸酯类杀菌剂的作用下，AOX如果被诱导表达，那么AOX的作用就会降低甲氧基丙烯酸酯类杀菌剂的抑菌活性。事实上，研究者们在稻瘟病的研究中也发现了这一现象，他们还用限制酶介导的整合方法来突变稻瘟病菌，发现了对嘧菌酯高敏感性的突变体菌株，这实际上是阻碍了AOX作用的结果[22-23]。

2.3 植物的生理生化作用

从宏观角度来看，植物细胞也是甲氧基丙烯酸酯类杀菌剂的靶标，即它们不仅作用于病原菌，而且还作用于被感染病害的植物本身。甲氧基丙烯酸酯类杀菌剂除了能直接防治病害外，还可诱导许多植物的生理变化，尤其是水稻和谷类作物。它们能抑制乙烯的生物合成、增加吲哚乙酸的合成、提高植物内源细胞分裂素、延缓植物的衰老[24-25]，增强植物对二氧化碳的吸收、延长光合效率[26-27]，提高对氮素的吸收利用效率[25+28]。此外，甲氧基丙烯酸酯类的使用还可以诱导抗性酶活性的增加，从而增强植物抗病性[29-30]。这些作用均促成了甲氧基丙烯酸酯类杀菌剂在防治植物病害上的广谱性和优越性。

3 以细胞色素bc1复合物为特异性靶标的其它天然产物

Cyrmenin A、B1 和 B2 是从粘细菌Cystobacter armeniaca和Archangium gephyra培养物中分离得到的抗真菌代谢物，它们具有很高的抗真菌活性，同时对动物细胞的毒性极低[31-32]。它们同样可以阻止病原菌线粒体复合物Ⅲ辅酶Q的氧化位点（Qo）结合进而阻碍细胞ATP。研究者们表明，它们对Saccharomyces cerevisiae、Aspergillus niger Tegh.、Botrytis cinerea、Cochliobolus miyabeanus和Pyricularia oryzae等具有很高的生物活性[33-34]。粘细菌Myxobacteria是多种具有生物活性的次生代谢物的丰富来源，其中包括抗真菌药物粘噻唑myxothiazol和美利噻唑melithiazol，它们是真核生物呼吸链中通过细胞色素bc1复合物来进行电子传递的非常有效的抑制剂，它们具有广泛的抗真菌活性以及重要的癌细胞毒性，其对不同的人类肿瘤细胞系IC50值低至0.01 ng / mL[35-36]。

Ojika等人在日本神奈川三浦半岛的海滨发现了一种轻度嗜盐黏菌Paraliomixa miuraensis，并从中分离出一类环状聚酮肽抗生素Miuraenamides，该天然产物具有良好的抑菌活性并可抑制NADH氧化酶活性。研究表明，它们可以抑制辣椒疫霉菌Phytophthora capsici的生长，可作用于呼吸链中细胞色素bc1复合物中，进而阻碍电子传递[37-38]。Kunze 等人从Chondromyces crocatus中分离得到Crocacins 类物质，它们在牛心脏线粒体呼吸实验中可抑制复合物III的电子传递链，并在体外可抑制几种病原真菌的生长[39]。Wright等人从海洋生物中分离得到了Neopeltolide，它对牛心脏线粒体细胞色素bc1复合物IC50值为2.0 nM [40]。Zhu和他的同事通过整合分子对接、分子动力学模拟和分子力学泊松-玻尔兹曼表面积计算确定了Neopeltolide与细胞色素bc1复合物的结合模式，结果表明Neopeltolide是bc1复合物的Qo位点抑制剂[41]。

Karrikinolide是一种天然的丁烯内酯，存在于植物燃烧产生的烟雾中，能促进多种植物的种子萌发[42]。2016年，Chen等人利用Karrikinolide支架开发了新的细胞色素bc1复合物抑制剂，并报道了通过在其c3位置引入不同功能基团合成了20个具有对SCR的bc1复合物抑制功能的衍生物[43]。天然化合物Picolinamide UK-2A是从放线菌Streptomyces sp. 517-02发酵液中分离得到的一种吡啶羧酰胺，吡啶羧基通过与细胞色素bc1复合体的Qi位点结合来抑制线粒体呼吸[44]。最近，Owen等进行了UK-2A的构效关系研究，分析了大环异丁基酯位置修饰、环的置换以及大环苄基位置修饰对UK-2A的影响，并基于小麦叶枯病病原菌Zymoseptoria tritici Qi结合位点的同源模型，验证了UK-2A衍生物的相对活性[45-47]。

4 总结

甲氧基丙烯酸酯类杀菌剂是目前全球应用最广泛的农药。通过总结甲氧基丙烯酸酯类杀菌剂在我国的登记使用概况，以及该类杀菌剂对病原微生物的特异性靶标（Cty bc1复合物）研究概况和以Cty bc1复合物为靶标的其它天然产物开发研究，从而为深入认识和研究该类杀菌剂和该靶标提供依据。然而，该类杀菌剂作用方式单一，容易引起病原菌的抗性。此外，大量研究表明，较低浓度的该类杀菌剂对水生生物可产生较高毒性，其对水生生态系统的安全存在潜在风险。因此，应该合理使用该类杀菌剂，如在发病初期使用、减量使用、限制连续使用以及与其它作用方式不同的農药混用。当然，也可以Strobilurins为先导开发具有两种或多种作用靶标的新型甲氧基丙烯酸酯类杀菌剂。

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Specific Target of Strobilurin Fungicides and Its Research Progress

ZHANG Lijuan1， WU Xiaomao2， WANG Qiuping1，2*

（1.Guizhou Vocational College of Agricultural， Qingzhen Guizhou 551400， China; 2. Crop Protection Research Institute， College of Agriculture， Guizhou University， Guiyang 550025，China）

Abstract： Strobilurin fungicides with broad spectrum， high efficiency and safety are the largest selling fungicides in the world. This paper briefly summarizes the general situation for the registration and application of strobilurin fungicides in China， as well as the research on the specific target （Cty bc1 complex） of these fungicides to pathogenic microorganisms and the development of other natural products targeting Cty bc1 complex， so as to provide reference for further understanding and studying strobilurin fungicides and their target.

Key words： strobilurins; cty bc1 complex; application; target; natural product

收稿日期：2023-06-23

基金項目：国家自然基金项目（32160656）；贵州省科技支撑项目[黔科合支撑（2023）YB146，（2012）3010]；贵州省高层次创新人才培养计划—“百”层次人才项目[黔科合平台人才GCC[2022]023-1]

作者简介：张丽娟（1985—），女，讲师，本科，主要从事农业推广技术研究。

通信作者：王秋萍（1991—），女，博士研究生，副教授，主要从事植物保护及制药工程研究。