盐渍化土壤团聚体和微生物与有机质关系研究进展*

董心亮,王金涛,田 柳,娄泊远,张雪佳,刘 彤,刘小京,孙宏勇

(中国科学院遗传与发育生物学研究所农业资源研究中心/中国科学院农业水资源重点实验室/河北省节水农业重点实验室 石家庄 050022)

全球盐渍化土壤面积约9.32×109hm2[1],我国盐渍化土壤面积约3.6×107hm2,占全国可利用土地面积的4.88%[2]。世界人口数量的增加和耕地面积的减少是农业可持续发展面临的巨大挑战[3],食物/耕地面积需求的增加迫使更多的土地用于粮食生产。然而,随着全球气候变化和人类活动的加剧,盐碱地面积仍在持续增加[4]。

土壤盐渍化导致了土壤有机碳(soil organic carbon,SOC)的损失量约3.47 t·hm-2[5],我国盐碱地土壤有机质(soil organic matter,SOM)含量不足1%的面积占盐碱地总面积的26%[6]。据估计,1/3 的粮食减产与土壤有机质减少和土地退化有关[7]。土壤有机质是耕地质量的核心,不仅参与土壤团聚结构的构建,也为植物和微生物生长提供养分[8-9]。因此,在人口增长和粮食需求的矛盾下,提高盐碱地土壤有机质含量将有助于提升盐碱耕地质量、保障粮食安全。

盐碱地作为我国最主要的中低产田类型之一,分布广泛,土壤有机质含量低,因此,盐碱土壤固碳潜力巨大[10-11]。盐渍化土壤最典型的特征是盐分含量高、土壤结构差,这些都会影响土壤微生物活动及土壤有机质的周转过程[12-13]。同时,土壤盐分、土壤团聚结构、土壤微生物和土壤有机质之间存在着错综复杂的关系,彼此相互牵制。盐分含量高是驱动盐碱地其他特征改变的最初动力,降低含盐量和提高土壤有机质含量是盐碱耕地质量提升的最终目标,土壤团聚结构和微生物在这些过程中扮演着重要角色。目前已有许多学者研究了盐渍化土壤质量提升的措施,如物理、化学和生物措施,取得了重要进展[6]。开展盐碱地综合利用对保障国家粮食安全、端牢中国饭碗具有重要战略意义。然而关于盐渍化土壤有机质周转过程的研究很少,内在机理也不明确[10-11]。

因此,本文通过梳理和总结土壤盐渍化及其危害、盐碱土壤有机质特征及积累规律的研究进展,结合盐分通过影响土壤团聚结构和微生物进而对土壤有机质影响规律的研究结果,揭示盐碱土壤碳封存的潜在机理,并提出未来我国盐碱土壤有机质积累方向的研究展望,一方面有利于推进“碳达峰碳中和”进程,另一方面有助于提高盐碱耕地质量,为盐碱地绿色可持续发展提供思路。

1 土壤盐渍化及其危害

土壤盐渍化是指过量土壤盐分离子积累的过程,盐渍化土壤严重抑制植物功能和生长[14],如影响植物养分和水分吸收,破坏植物生长发育过程中必要的生理功能[15]。土壤盐渍化是土地退化的主要原因之一,严重威胁土壤健康。世界范围内,约有9.32×109hm2土地存在不同程度盐渍化,预计2050年50%的可利用土地将会发生干旱或盐渍化[16]。全球土壤盐渍化面积增加对社会和经济产生重大影响,严重威胁粮食安全和农业效益,每年粮食减产的经济损失约为120 亿～273 亿美元[17]。

土壤盐渍化包括原生性盐渍化和次生性盐渍化[18]。原生性盐渍化或旱地盐渍化主要由盐土母质或地下咸水随毛细管上升引起,旱地盐渍化发生在降雨量低但蒸发量高的干旱和半干旱地区[19]。次生盐渍化或灌溉盐渍化是由于不适当的灌溉或施肥措施引起的人为盐渍化,由于排水措施或淋溶效果差,劣质灌溉水引起土壤剖面的盐分积累[18]。

土壤盐渍化抑制植物生长包括渗透胁迫和离子毒害两个方面[15]。当土壤溶液离子浓度增加,植物根系吸水困难而产生渗透胁迫,因此必须消耗更多的能量使土壤溶液中的水分进入植物体[20]。此外,尽管土壤溶液的离子几乎都是植物生长所必需的元素,但是当一种或多种离子浓度过高时,植物细胞或组织将受到毒害,也会引起一系列的反应,如抑制叶肉细胞生长,导致气孔关闭,降低光合速率,破坏蛋白质稳定性,最终导致细胞死亡等[21]。土壤盐渍化抑制植物生长,源头上减少了土壤外源有机物质的投入,不利于土壤有机质的积累。

此外,土壤盐渍化也会影响土壤微生物活动[13]。与植物的盐分胁迫类似,随着土壤盐分的增加,微生物细胞出现脱水现象,为了保持细胞膨压,微生物细胞开始产生并积累渗透调节物质[22]。但是每产生1分子的渗透调节物质需要消耗23～79 个ATP[23],这种巨大的能量消耗迫使微生物从生长策略调整为生存策略[24]。土壤微生物在盐分胁迫下,数量和活性以及群落结构都发生了改变,进而影响了土壤有机质的周转过程[13]。

2 土壤盐渍化对土壤团聚结构的影响

土壤团聚体是土壤的“细胞”,也是微生物重要的栖息地,由土壤颗粒(砂粒、粉粒和黏粒)与有机或无机物质胶结而成,按照团聚体粒径分组,通常以0.25 mm 为界分为大团聚体和小团聚体[25-26]。土壤团聚体稳定性用平均重量直径(mean weight diameter,MWD)表示,大团聚体比例越高,团聚体稳定性越高。土壤团聚体稳定性影响微生物群落结构、调控氧气发散、调节水分和养分运移等,这些过程也会进一步影响土壤有机质的形成和分解过程[27]。土壤团聚体可以保护土壤有机质,同时土壤有机质可以作为胶结物质促进团聚体形成,二者相辅相成[25]。影响土壤团聚体稳定性的因素很多,如土壤本身特征包括电解质、黏粒矿物、碳酸盐、有机质、铁铝氧化物含量等,以及外界环境特征包括气候、时间、微生物、植物根系、土壤动物、耕作措施、有机物料投入、作物类型和种植制度等[28]。这些因素通过影响团聚体稳定性,都将进一步影响土壤有机质的含量和结构。

盐渍化土壤团聚结构差,因为高含量Na+可以使土壤颗粒崩解、膨胀和分散,最终破坏土壤团聚结构,这也是著名的扩散双层理论(diffuse double layer theory,DDL theory)[29]。土壤颗粒膨胀和分散引起表层板结和硬化,也会影响水分入渗率和导水率。通常土壤钠吸附比(sodium adsorption ratio,SAR) ＞13或交换性钠离子比例(exchangeable sodium percentage,ESP) ＞15 导致土壤颗粒膨胀和分散,此外,也有研究表明高含量的盐分(如电导率＞1.5 dS·m-1)可以促进土壤颗粒絮凝[30],这是因为土壤盐分(如Ca2+、Mg2+等多价离子)可以使土壤颗粒表面吸附的阳离子更加紧密地结合起来,保持土壤团聚结构,提供良好的通气环境和水分运输环境。因此,为了提高盐渍化土壤团聚结构,应该首先移除Na+,并保持一定的电解质浓度[31-32]。然而,土壤含盐量高将会降低水分有效性,抑制植物生长,进而减少外源有机物质输入,导致土壤有机碳矿化率增加[10]。可见不同的盐分类型对土壤团聚结构及土壤有机质保护的影响不一致,这是因为多价离子(如Ca2+)可以将带负电荷的土壤黏粒和土壤有机质结合到一起,减少土壤有机质被矿化的风险; 而单价离子(如Na+)占据大量交换点位时,有机分子和土壤矿物表面的连接作用减弱,导致土壤有机质的物理保护变弱(图1),增加微生物对其的可利用性[33-34]。

图1 Ca2+或Na+与土壤颗粒和有机质(SOM)的关系Fig.1 Relationships between Ca2+ or Na+ and soil particles and organic matter (SOM)

改善盐渍化土壤团聚结构的方法很多,包括物理、化学和生物措施等。对盐渍化土壤进行深耕或深松可以增加土壤孔隙,减少土壤板结,加速盐分淋洗; 向土壤中加入富含Ca2+的物质(如脱硫石膏)可以加速Na+淋洗,减缓植物和微生物的盐分胁迫,进而增加土壤有机质含量; 增加植物或微生物量,可以增加生物分泌物(如有机酸),提高Ca2+的溶解度,增加团聚体稳定性,从而加速Na+淋洗[35]。此外,向盐碱土壤中添加外源有机物质(如秸秆、有机肥等)也可以增加团聚体稳定性,改良土壤结构,加速土壤盐分淋洗,改变土壤离子组成,也可以增强土壤有机质的物理保护,最终提升盐碱土壤质量[36-37]。可见,降低盐渍化土壤盐分、提高团聚体稳定和增加土壤有机质含量,三者密不可分,任何一个的改善能得到盐渍化土壤其他特征的积极反馈。然而不同类型盐渍化土壤有机质积累与外源有机物料添加的种类和数量的定量关系,以及有机质积累过程中土壤团聚体稳定性的变化尚没有清晰的认识。

综上所述,外源有机物质输入和土壤离子组成(如Na+和Ca2+比例)在团聚体稳定性和对土壤有机质的物理保护中发挥着重要作用,因此明确外源有机物质输入和土壤盐分含量及离子组成与土壤团聚结构稳定性和土壤有机质积累的定量关系对于阐明盐碱地改良和地力提升的机理十分重要。

3 土壤盐渍化对微生物特征的影响

土壤微生物不仅是土壤有机质周转、养分循环的驱动者,也是土壤有机质的重要组成部分,因此任何盐分积累对微生物的影响都会影响土壤有机质的周转过程[38]。一方面微生物通过矿化作用减少土壤有机质含量,另一方面微生物周转过程中的微生物死体占土壤有机质含量的10%～80%[39-40],因此,土壤微生物在土壤有机质周转过程中扮演着“碳泵”的角色[41]。关于土壤盐分影响土壤微生物量、微生物呼吸、酶活性和群落结构等的研究近年来备受关注,然而土壤盐分含量及离子组成如何影响微生物群落结构和功能仍然存在很多争议,现有的结果和结论比较碎片化,没有形成系统的盐分驱动下微生物在土壤有机质积累过程中的作用理论[13]。

盐分对微生物的伤害与对植物的伤害类似,通过离子产生的渗透势效应和毒害抑制微生物活动。在高盐环境中,为了维持细胞膨压,防止脱水,微生物不得不通过渗透调节策略,在细胞质中积累离子或小分子有机物(氨基酸和多糖等)降低渗透势[22]。K+毒性小于Na+,因此微生物更倾向通过Na+/H+反向运输或呼吸驱动的Na+泵将Na+排出,保留K+。当然Na+的排出和有机分子在细胞质内的积累均需要能量代价,微生物产生1 分子渗透物质需要消耗23～79个ATP 分子[23]。此外,盐碱土壤的含盐量和含水量时刻处于波动状态,微生物也需要不断地生成或排出渗透调节物质,以适应外界环境的水势。因此,能量消耗适应机制迫使微生物利用有限资源从生长发育策略转变为生存策略,导致微生物代谢熵(qCO2)增加,降低微生物碳利用效率(carbon use efficiency,CUE),将更多的有机物质用于呼吸而不是产生代谢产物,从而减少土壤有机质的积累[24]。

土壤微生物数量是反映微生物活性和评价土壤质量的重要指标之一,土壤微生物量碳也是土壤有机质中最活跃的成分[42]。盐碱土壤微生物数量少不仅仅与盐分胁迫有关,与外源有机物质输入量低也有关系[43-44],许多研究表明外源有机物质输入可以显著增加土壤微生物数量[45-46]。通常情况下,随着土壤盐分的积累,微生物数量减少[47-49]; 但Rath 等[13]分析了45 项关于土壤盐分和微生物数量的研究,并没有发现土壤盐分和微生物数量的负相关关系; 此外,甚至有研究表明随着盐分增加,土壤微生物数量有增加趋势[50-51]。可见,不同类型或不同含盐量土壤中微生物数量差异很大,可能导致微生物死体对土壤有机质的贡献差异很大。氨基糖作为微生物死体的生物标记物可以定量微生物死体对土壤有机质的贡献,氨基糖包括氨基葡萄糖(GluN)、氨基半乳糖(GalN)、氨基甘露糖(ManN)和胞壁酸(MurA)[41,52]。然而,关于盐碱地土壤中微生物死体对土壤有机质贡献的研究非常有限。因此,明确盐碱土壤微生物数量及其对土壤有机质的贡献有助于揭示盐碱土壤有机质的周转机理。

微生物呼吸是研究土壤有机质周转过程中最常用的指标之一。土壤盐分往往抑制微生物呼吸,但是不同盐分类型对微生物呼吸的影响不同。Nelson 等[53]发现微生物呼吸随土壤含盐量增加而降低,随土壤碱化度增加而增加,可能是因为高pH 导致土壤团聚结构破坏,增加了微生物底物有效性[27]。可见,土壤离子组成对微生物呼吸的影响十分重要。此外,添加外源有机物质可以显著增加微生物呼吸速率[54]; 然而也有研究表明外源有机物质添加对微生物呼吸的影响与微生物生长期有关,如培养前期增加微生物呼吸,培养后期降低微生物呼吸[55]。盐碱土壤微生物酶活性低,主要原因包括: 1)微生物数量少; 2)盐胁迫下微生物的生存机制,将更多的资源和能量用于维持细胞渗透势,因此合成的酶(蛋白质)数量减少; 3)高盐浓度下蛋白质活性降低; 4)由于土壤颗粒分散,也增加了酶的矿化风险[56-58]。不同土壤和不同类型的酶对土壤盐分的响应不一致,Saviozzi 等[59]发现随着盐分积累,蛋白酶和脱氢酶活性降低,淀粉酶和磷酸酶活性不变,而过氧化氢酶活性增强。

细菌和真菌在土壤有机质形成和分解中扮演着重要角色,真菌在干旱或高盐分环境中的适应性更强,因为真菌的细胞壁含有几丁质,为应对渗透胁迫提供了支撑,真菌的丝状结构也可以使水分在土壤基质中迁移和再分配[60-61]。然而,目前尚不清楚土壤中细菌和真菌对土壤盐分积累的敏感性有差异[47,62]。真菌/细菌比例随盐度的变化可能会影响土壤中的碳循环,因为真菌能够分解更复杂的有机物质(纤维素、木质素等),而细菌更倾向利用活跃性有机碳[63]; 此外,真菌死体在土壤中的周转时间比细菌死体的周转时间长[64]。外源有机物质输入可以增加真菌所占比例[47,65]。因此,外源有机物质添加可以定向调控土壤微生物的真菌与细菌比例,增加腐生真菌积累土壤有机质的速度,提升盐碱土壤质量。

综上,土壤盐分限制了微生物活动,降低了呼吸速率,导致盐碱土壤有机质的矿化减少; 同时,微生物在盐碱胁迫条件下分泌的有机物质和微生物死体数量也可能受到影响,减少了盐碱土壤有机质的积累。可见微生物在盐碱土壤有机质周转过程中扮演着“双刃剑”的角色,向盐碱土壤中添加外源有机物质可能增加微生物呼吸释放CO2的量,也可能增加微生物代谢产物的微生物死体,最终增加土壤有机质含量。但是外源有机物质添加量与盐碱土壤有机质的积累量和积累速度是否存在相关性?在不同含盐量条件下土壤有机质积累量和积累速度是否存在差异?这些问题及背后的机理尚不清楚,回答这些问题有助于深入理解盐碱土壤有机质的积累过程,针对性地提出盐碱土壤质量提升的措施,为盐碱地绿色可持续发展提供理论依据。

4 盐渍化土壤有机质特征及土壤团聚体和微生物的作用

土壤有机碳库是陆地生态系统最大的碳库,其储量是大气或植物碳储量的2 倍之多,土壤有机碳库的微小变化可以引起大气CO2浓度的巨大波动[66]。土壤有机碳的载体-土壤有机质是耕地质量的核心,在保障粮食安全中发挥着重要作用,如提供作物所需的N、P 和S 等养分,改良土壤物理结构,提高土壤持水能力,进而提高作物产量等[8-9]。

土壤有机质含量是外源有机物质输入与土壤有机质分解过程平衡的结果[9]。盐渍化土壤有机质含量一般较低[10,67],这是因为: 1)盐渍化土壤外源有机物质输入量低,土壤盐分积累严重影响植物生长,一方面由于渗透胁迫,造成植物生理性缺水,从而影响植物生理进程,如过量Na+和Mg2+可能破坏细胞形态,抑制光合作用,减少叶绿素含量[19]; 另一方面由于离子毒害,植物N 代谢过程受到抑制[68]。2)土壤胶体颗粒带负电荷,土壤含盐量(尤其是Na+含量)增加,置换土壤颗粒间的Ca2+或Mg2+,Na+具有分散作用,导致土壤团聚结构破坏,增加土壤水蚀和风蚀的风险,同时也增加了团聚体内受保护的有机质矿化的风险[69-70]。土壤团聚结构可以对土壤有机质进行物理保护,同时土壤有机质含量的增加可以促进土壤团聚结构的形成[25]。土壤盐分通过影响土壤团聚结构,进而影响土壤化学和生物学过程[19]。可见,土壤盐渍化通过减少输入和增加矿化两方面抑制了土壤有机质的积累[5]。土壤有机质的形成和分解过程都离不开微生物的参与,微生物利用外源有机物质合成的代谢产物,以及微生物周转中自然死亡的微生物死体都可以增加土壤有机质含量; 在外源有机物质C 或N 源不足情况下,微生物也消耗土壤本身有机质[40,71-72]。高盐环境可能降低微生物活性并改变微生物群落结构,抑制微生物呼吸和土壤有机质矿化,增加土壤有机质含量; 但是同时也抑制了外源有机物质向土壤有机质的转化过程,降低了土壤有机质含量[12-13]。可见,盐渍化土壤有机质积累与盐分驱动下的土壤微生物特征密切相关,明确盐分对土壤微生物特征的影响规律及微生物作用下的土壤有机质周转过程,可以针对性地提升盐碱地土壤有机质含量和耕地质量,促进盐碱地绿色可持续发展。

土壤有机质可以按照物理或化学方法进行分组,如团聚体结合有机质、不同稳定性有机质等[70,73]。土壤盐分增加可以降低土壤团聚体稳定性,Dong 等[74]研究发现采用1 g·L-1、4 g·L-1和8 g·L-1咸水连续灌溉14年后,＞1 mm 土壤团聚体比例从1 g·L-1处理的16.28%降低到4 g·L-1和8 g·L-1处理的11.41%和5.38%,＞1 mm 土壤团聚体结合有机碳含量分别为1.63 g·kg-1、1.08 g·kg-1和0.59 g·kg-1。赵哲萱等[75]的研究也表明盐碱土壤有机碳以小团聚体有机碳为主,秸秆还田可以增加土壤大团聚体比例及其结合有机碳的含量。此外,盐碱土壤有机质以稳定性有机质为主,一方面盐渍化土壤外源有机物质投入量低,而外源有机物质首先转化成活跃性有机质; 另一方面盐渍化土壤团聚结构差,活跃性有机碳很容易被矿化[27]。Dong 等[67]研究河套地区5 种不同类型盐渍化土壤,发现盐渍化土壤有机质C/N 平均值为6.5,远低于肥沃土壤(C/N 约为10); Py-GC/MS 分析结果表明土壤有机质组分中含N 物质所占比例为14%,远高于肥沃土壤(3.8%),可见盐渍化土壤有机质更加稳定。然而,有研究表明土壤有机质在盐碱土壤中的溶解度增加,从而增加了微生物可利用的底物,提高了土壤有机质被矿化的风险[76]。当然,这种高盐环境下促进土壤有机质矿化的现象,与向土壤中加入外源有机物质类似,起初的微生物活动加剧,微生物量和微生物呼吸也随之增加,但是随着可利用底物的减少,土壤有机质的矿化速率很快降低[50,53,77](图2)。

图2 土壤盐渍化过程中土壤有机质(SOM)含量和稳定性变化Fig.2 Soil organic matter (SOM) content and stability changes during soil salinization

5 结语与展望

通过上述分析可以看出,土壤盐分、土壤团聚结构和土壤微生物在盐渍化土壤有机质积累过程中均发挥着重要作用,且彼此相互牵制。盐渍化土壤质量提升的首要目标是降低土壤含盐量,但是土壤含盐量的降低往往离不开土壤有机质的增加和团聚结构的改良,而土壤有机质的积累是微生物利用外源有机物质代谢和自身生物量周转的结果。因此,本文提出在探讨盐碱土壤有机质提升的机理时,应围绕土壤盐分驱动下的“土壤团聚体”和“土壤微生物”周转过程开展研究,重点深入开展以下几个方面研究:

1)土壤盐分类型及离子组成对土壤团聚结构、土壤微生物特征的影响差异很大,进而影响土壤有机质的形成和分解过程。以提高盐渍化土壤有机质含量为目的,首要必须明确不同盐分类型及离子组成与土壤团聚体稳定、微生物量和微生物代谢特征的定量关系,结合土壤团聚体、土壤微生物在有机质积累中的作用,进一步明确特定盐分环境下土壤有机质的理论含量及组分特征,从而揭示盐分驱动下土壤有机质提升的土壤物理、化学和生物学机制。

2)向盐渍化土壤中添加有机物料一方面可以资源化利用农林废弃物,另一方面可以提升盐渍化土壤质量。提高盐渍化土壤有机质含量不仅是盐渍化土壤质量提升的核心目标,也应该是盐渍化土壤质量提升的第一步,因为盐渍化土壤团聚结构、微生物特征、土壤盐分等许多因子很难改变,但是盐渍化土壤有机质的积累是一个复杂且缓慢的过程,土壤有机质的最初来源是外源有机物质。目前关于盐渍化土壤有机质积累的速率、外源有机物料种类与添加量和有机质积累速率的关系以及影响因素尚不清晰,因此应开展围绕盐渍化土壤有机质积累的长期定位的定量研究。

3)提高盐渍化土壤有机质含量的同时也降低了土壤含盐量,改善了土壤团聚结构,丰富了土壤微生物群落,最终落脚点在盐碱耕地质量提升效果上,从而准确评估盐碱耕地质量提升的社会、经济和环境效益等,为盐碱地绿色可持续发展提供依据。