青藏高原小型哺乳动物的生理生态学研究：从个体到生态系统

王德华 王祖望

(1 山东大学生命科学学院，青岛266237)(2 中国科学院动物研究所，北京100101)(3 中国科学院大学，中国科学院生物互作卓越中心，北京 100049)

2022 年是中国科学院西北高原生物研究所(以下简称西高所)建所60周年，受邀撰文以纪念。西高所的兽类学研究，在夏武平、王祖望、樊乃昌、杜继曾、刘季科等前辈科学家的艰苦努力和坚持下，在兽类种群生态学、群落生态学、生理生态学、能量生态学、低氧生理学等多个领域引领了中国兽类学的发展，开展了许多具有奠基性和开拓性意义的研究。本文以青藏高原小型哺乳动物生理生态学为例，阐述学科的发展和相关研究成果，并对未来的发展提出了建议。

1 能量代谢特征与生理适应

青藏高原小型哺乳动物的生理生态学研究在我国开展较早。王祖望等1976年开始对分布于青藏高原的高原鼠兔(Ochotona curzoniae) 和高原鼢鼠(Myospalax baileyi) 代谢特征的季节性变化进行研究，论文于1979年发表在《动物学报》，这是我国野生动物能量代谢研究的开拓性工作。通过与国际学术界的相关研究进行比较，发现高寒地区无论是地上还是地下活动的小型哺乳动物，其代谢水平都相对较高，热传导率(散热功能) 也相对较高，高原鼠兔和高原鼢鼠的基础代谢率(Basal metabolic rate,BMR) 分别是期望值的144%～168% 和139%～ 154%，热传导率分别是期望值的135%～193%和191%～216%；地上活动的物种高于地下活动的物种；地上活动物种的季节性变化明显，地下活动物种的季节性变化相对稳定。他们还比较了血红蛋白和红细胞数量的季节和种间差异，在比较物种间代谢特征的差异时，去除了动物体重对代谢率的影响(王祖望等，1979)。值得一提的是，在当时的条件下，利用自己装配的封闭式流体压力呼吸仪，采用人工水浴控制呼吸室的温度(降温时加冰，升温时加热水)，测定了0℃、5℃、10℃、15℃、20℃、25℃、30℃和35℃等不同温度时的代谢率。文章中的一些结论，如地上活动动物的代谢率高于地下活动动物等，及其相关的分子机制和进化机制都值得深入研究。

1976 年西高所生态研究室启动高寒草甸生态系统结构与功能研究。1977 年王祖望等用代谢笼法(平衡法) 在野外条件下通过饲喂天然食物，测定了高原鼠兔和高原鼢鼠的食物摄入量、消化效率和同化能等参数的季节变化，发现寒冷季节食物摄入量高，研究结果于1980 年发表在《动物学报》(王祖望等，1980)。根据相关数据，计算了高原鼠兔单位面积随粪便排出的无机物质为每年13～52 kg/hm2，有机物质为每年84.6～ 312.2 kg/hm2，高原鼢鼠排出的无机物质为每年5.82 kg/hm2，有机物质为每年19.8 kg/hm2，提出小型哺乳动物在高寒草甸生态系统的物质循环和能量流动过程中占有重要地位(王祖望等，1980)。

贾西西和孙儒泳(1986a)、王德华和王祖望(2000) 等对高寒草甸地区根田鼠(Alexandromys oeconomus)的能量学特征和体温调节进行了研究，发现根田鼠的代谢水平和热传导率较高，热中性区(Thermal neutral zone,TNZ) 温度为28.0℃～32.5℃，BMR是期望值的205%～235%，热传导率是期望值的126%～158%，蒸发失水在体温调节中占重要地位。王德华等(1991)对甘肃鼠兔(间颅鼠兔Ochotona cansus)的能量代谢特征及其季节变化进行了研究，发现其下临界温度为25℃，BMR 是期望值的224%～ 237%，热传导率是期望值的111%～121%，本文初步综合分析了小型哺乳动物适应高寒环境的形态、行为和生理策略。

2 褐色脂肪组织和非颤抖性产热

王德华和王祖望(1989,1990)率先研究了青藏高原高原鼠兔和根田鼠的褐色脂肪组织(Brown adipose tissue,BAT)结构和非颤抖性产热(Non-shivering thermogenesis,NST) 能力的季节性变化，发现两种动物体内全年存积BAT，BAT 重量、结构和产热功能具有季节性变化，在寒冷季节BAT 含量和NST 能力增加。观察了BAT 组织的显微结构和超微结构，测定了线粒体的大小和线粒体嵴的数目，分析了BAT 组织结构与NST 的关系(Wang and Wang,1996,1999)。进一步研究发现，NST 是高原鼠兔和根田鼠冬季维持体温和提高越冬存活的重要方式，BAT 线粒体内膜的解偶联蛋白1 (Uncoupling protein 1,UCP1)含量在寒冷季节高于温暖季节，季节性变化模式与NST 的变化一致(Wanget al.,2006a,2006b)。Li等(2001)比较了高寒地区小型哺乳动物的冷诱导产热与其他地区的种间差异。

王德华等(1991) 和苏建平等(1991) 分别测定了甘肃鼠兔和高原鼢鼠BAT 和NST 的季节变化，发现甘肃鼠兔体内全年具有BAT，肩胛间BAT 占体重的0.72%～1.18%；高原鼢鼠则不具有发达的BAT，甚至幼体的肩胛间也没有发现BAT 存在。成年个体在春季(5月)肩胛间的BAT重量仅占体重的0.1%，NST能力也低于地上活动的物种。

王德华等(1996a)测定了冷驯化对根田鼠产热能力的影响，发现BAT 产热在低温条件下的体温调节过程中占重要地位。除低温外，短光照可刺激根田鼠的BAT线粒体细胞色素c氧化酶的活性增加；低温驯化可导致根田鼠的BAT 线粒体蛋白含量增加；短光照和低温协同作用可进一步促进酶的活性增加。在季节性驯化过程中，光周期是根田鼠产热能力重要的季节性调节信号，环境温度可增强光照的作用，环境温度和光周期共同作用以诱导其产热能力等方面的生理调节(王德华等，2000)。对于高原鼠兔，温度和光照的协同作用可影响其代谢产热特征，但对低温更为敏感(Wanget al.,1999)。Wang 等(2006c) 也发现，根田鼠的产热能力受光周期的调控，短光照刺激可使NST和UCP1含量增加，但光周期对高原鼠兔的BAT产热能力没有影响(王建梅，2006)。值得一提的是，Wang等(2006a)更新了高原鼠兔和根田鼠的体温波动数据，前者体温的年波动范围是39.6℃～40.5℃，后者体温的年波动范围是37.2℃～37.8℃，两种动物的体温都没有表现出季节差异。关于高原鼠兔和根田鼠对光周期的不同反应方式和季节性产热的调节机理，还需要进一步研究。

3 最大能量摄入和最大代谢率

动物的生理极限值(physiological limit)对于其生存、繁殖、运动和地理分布等具有决定性作用。王德华等(1996b)用低温诱导的方法，测定了根田鼠的最大同化能量，在5℃时可达最大值，是BMR 的3.2～ 3.5 倍。王玉山等(2001a,2006b) 利用氦氧混合气体对高原鼠兔和根田鼠的最大代谢率(Maximum metabolic rate,MMR) 进行了测定，发现高原鼠兔在夏季和冬季的MMR 分别为期望值的105%和111%，根田鼠则分别为期望值的137%和170%，但两种动物的MMR 都没有表现出季节性差异，且根田鼠最大代谢能的季节性变化幅度大于高原鼠兔(王玉山等，2001a)。MMR全年维持相对稳定，可能与动物在自然环境中经受低温和低氧的双重胁迫有关，低温可刺激动物产热能力的增加，但低氧可抑制动物的产热能力。光周期对高原鼠兔MMR 的影响较小，而低温可显著提升其MMR 水平；光周期和温度对根田鼠MMR 的影响皆达到显著水平，温度是影响高原鼠兔MMR 季节性变化的主要环境信号，短光照和低温都可作为环境变化信号对MMR 进行调节(王玉山等，2001b)。

哺乳动物的繁殖过程也是高能量消耗过程。王祖望等(1982) 利用气体代谢法测定了根田鼠妊娠期、哺乳期的能量消耗，发现妊娠母体的每日能量消耗比对照个体高24.3%，哺乳母体的能量消耗比对照个体高37.8%，妊娠和哺乳重叠的母体比对照个体高46.0%。王德华等(1996c)对根田鼠哺乳期的同化能和产后生长发育过程中的能量分配进行了研究，发现哺乳期的最大同化能量是BMR 的2.3 倍，母体在断乳前投入幼体生长的能量占母体哺乳能量消耗的25.0%。王德华和王祖望(1998) 用踏车测定了根田鼠的活动代谢率，分析了不同温度、不同运动速度下，动物的代谢率、体温和蒸发失水等变化。关于生理极限对动物的地理分布范围、繁殖和生存的影响，及其与全球气候变化的关系，值得进一步研究。

4 能量平衡与体重调节

Wang 等(2006a,2006b) 研究了高原鼠兔和根田鼠体重的调节机理，高原鼠兔体重没有显著的季节性变化，身体脂肪含量和血清瘦素浓度全年保持相对稳定；根田鼠的体重、体脂和瘦素含量在冬季显著低于其他季节，表明其在寒冷季节动用了身体脂肪储备以维持能量平衡。两种动物在寒冷季节摄入能显著增加，说明瘦素在体重和产热调节中起重要作用。在可利用性食物相对缺乏的冬季，瘦素可能起到饥饿信号的作用，促进动物摄食以补偿产热的能量消耗；在可利用性食物相对充足的夏季，瘦素可能起到饱食信号的作用，防止体重过度增加。短光照驯化条件下根田鼠的体重和体脂含量显著降低，短光照可有效诱导根田鼠体重和能量代谢的季节性变化，说明瘦素参与了光周期诱导的根田鼠体重的产热调控过程(Wanget al.,2006c)，光周期对高原鼠兔的体重、体脂含量、瘦素含量等都没有产生影响(王建梅，2006)。

5 行为体温调节和体温调节发育

王德华等(1991) 测定了根田鼠的聚群行为对代谢率的影响，发现根田鼠在环境温度10℃时聚群，4 只动物聚群比单只动物的代谢率降低48%，热传导率降低47%，每日能量消耗降低45%；在环境温度5℃时，5 只动物聚群比单只动物的代谢率降低32%，热传导率降低36%，每日能量消耗降低31%。同时对巢材的影响也进行了测定，发现单只动物有巢材比无巢材时代谢率降低32%，热传导率降低12%，每日能量消耗降低37%；5 只动物聚群加巢材比单只动物加巢材时代谢率降低33%，热传导率降低15%；5 只动物聚群加巢材比单只动物加巢材代谢率降低38%，比单只动物无巢材时代谢率降低49%。因此，聚群、筑巢和活动节律等对节省能量、保存体热等都具有明显的经济意义。Sun 和Zeng (1987) 对根田鼠的体温调节发育进行了研究，并提出了新的恒温指数。奉勇和王祖望(1992) 研究了高原鼠兔胎后发育过程中BAT的变化规律，发现BAT 在幼体的体温调节中具有重要地位。行为体温调节和体温调节胎后发育是高寒地区动物体温调节的两个重要方面，应加强研究。

6 种群能量流动

如果获得动物个体的能量收支，通过与种群数量结合就可获得一个种群的能量动态。种群的能量流动是分析动物群落组成或生态系统功能的重要组分。估算种群能流有两个途径：种群同化的能量(A)=生产量(P)+呼吸量(R)；A=能量摄入量(C) -随粪便损失的能量(F) -随尿损失的能量(U)(王祖望等，1987，1993，1996)。高寒草甸生态系统小型哺乳动物种群能流的估算是中国动物生理生态学、能量生态学、生态系统生态学研究的一个亮点。贾西西和孙儒泳(1986b)测定了根田鼠的平均每日代谢率(Average daily metabolic rate,ADMR)，发现ADMR 受温度和季节的影响，当环境温度高于25℃时，ADMR 高于静止代谢率(Resting metabolic rate,RMR)，当低于25℃时ADMR低于RMR，并估算了根田鼠每日能量消耗的季节变化。王祖望等(1993)估算的每只根田鼠每日能量收支的年变化范围是41.61～61.68 kJ。结合种群参数估算了两个样地连续3年的根田鼠种群的能流，第一个样地的年变化范围是每年300.20 × 103～549.68×103kJ/hm2，第二个样地的年变化范围是每年639.08×103～806.44×103kJ/hm2。根田鼠的可利用食物占地上净初级生产量的70%，能量摄入占可利用食物的2.7%～7.3%，根田鼠种群随粪便损失的能量为每年279.603×103kJ/hm2，随尿损失的能量为每年32.353 × 103kJ/hm2，消化能量为每年764.920 × 103kJ/hm2，同化能量为每年732.567×103kJ/hm2，用于种群生产的能量只占同化能的1.6%，用于种群维持的能量高达98.4%(胡德夫和王祖望，1991；王祖望和王德华，1996)。

王祖望等(1987)采用A=P+R途径估算了高原鼠兔种群的能流，年变化范围为每年640.51 × 103～6094.65 × 103kJ/hm2。两种估算方法结果有些差异，从高原鼠兔和根田鼠种群能流结果看，A=P+R方法比A=C -F -U 方法的估计值低25%左右。通过与国际上不同生态系统27 种小型哺乳动物的种群能流进行比较，发现通过高原鼠兔种群能流比温带草原生态系统和其他生态系统中的种类要高许多。通过比较高原鼠兔和藏系绵羊种群能量参数，每公顷藏系绵羊的生物量是高原鼠兔的1.9 倍，高原鼠兔每日每千克体重消耗的能量是藏系绵羊的2.5倍，藏系绵羊种群摄入的能量仅占矮嵩草草甸初级净生产的10.3%，同化能占6.6%，相应地高原鼠兔在正常密度下摄入能占初级净生产的13.7%，同化能占9.4%，从能量学角度说明了高原鼠兔种群与藏系绵羊种群的关系，及其在生态系统中的地位。

苏建平和王祖望(1992a,1992b)测定了地下活动物种高原鼢鼠6—10月的ADMR，发现没有季节变化，与体重的关系是ADMR (mLO2/g·h)=20.09W-0.50，高原鼢鼠的地下挖掘活动是很耗能的过程，挖掘活动代谢率(mLO2/g·h)=67.24W-0.49，是ADMR的3.2～3.8倍，估算出每只个体每日能量消耗为202.21 kJ。周兴民等(2001)对高寒草甸生态系统中的小型哺乳动物的种群能流进行了较为系统的总结，分析了高寒草甸地区动物的群落能流，这样系统的工作在国内外都是不多见的。

7 一些新领域和新进展

很可喜的是青藏高原小型哺乳动物生理生态学研究一直在不断发展中，近年有许多重要进展，也拓展了不少新领域，重点介绍以下几个方面。

7.1 野外能量消耗和地理生理学

Speakman 等(2021) 采用双标记水(Double labeled water) 技术对自由生活的高原鼠兔每日能量消耗的季节变化进行了测定，结果显示高原鼠兔在冬季的每日能量消耗比夏季降低了30%。通过在高原鼠兔腹腔内埋置体温记录装置和在野外对其活动进行录像记录等方法，发现其在冬季通过降低体温和减少活动量来降低整体能量消耗。甲状腺素(T3和T4) 的测定也表明，高原鼠兔代谢水平的下降可能通过甲状腺素系统进行调节。还有一个重要发现，在家养牦牛(Bos grunniens)密度高的地区，冬季高原鼠兔的种群密度也高，但地面活动时间减少。通过在野外对高原鼠兔的取食行为进行直接观察，结合分子生物学方法在鼠兔胃内容物中鉴定出牦牛的DNA 等信息，确定了高原鼠兔取食牦牛粪便的事实。冬季，牦牛和高原鼠兔的肠道微生物组成具有很高的趋同性。这些结果表明高原鼠兔在食物短缺的严冬，取食牦牛粪便作为能量来源补充。这项长达13年的合作研究，是高原鼠兔越冬生理学研究的一个重要进展。

Zhu等(2022)测定了不同海拔地区高原鼠兔的脂肪组织、肝脏和骨骼肌中代谢产热相关基因的表达水平，发现高海拔地区高原鼠兔的体重、静止代谢率、非颤抖性产热等均显著高于低海拔地区，UCP1 表达量高于低海拔地区，白色脂肪、褐色脂肪、肝脏和骨骼肌组织中产热基因表达量亦显著高于低海拔地区。高原鼠兔脂肪与肌肉组织的这些变化与寒冷条件下增加产热有关。

7.2 种群生理学

野外种群生理学特征与种群数量调节方面有重要研究进展(王德华等，2021；边疆晖，2021)，如发现高密度种群可分别通过密度应激和母体密度应激产生密度制约性繁殖(Shanget al.,2022)和迟滞性密度制约效应(Bianet al.,2015)。此外，这两种应激效应能抑制根田鼠个体及子代的免疫功能；母体密度应激和球虫感染对于根田鼠的免疫功能具有负叠加效应；捕食风险可通过降低根田鼠的免疫能力、增加肠道寄生物感染强度而损害其存活能力(吴雁等，2008；张鑫等，2018;Shanget al.,2019)。Yang 等(2018) 采用析因实验设计，通过野外围栏中根田鼠种群调控捕食者和肠道寄生物感染，发现母体密度应激增加了其子代的应激反应，导致免疫力降低，增加球虫感染率；球虫感染率增加进一步恶化了子代的越冬存活能力，加速了越冬种群的衰减，表明母体密度应激与寄生物感染可通过应激—宿主—寄生物间的相互作用降低宿主适合度及其越冬种群数量。基于上述系列研究结果，提出了种群调节的整合应激效应假说(边疆晖，2021)。

7.3 植物次生代谢化合物和肠道菌群

植物次生代谢化合物及其生理功能、肠道菌群的生理功能等是近年进展较快的领域(王德华等，2021)。李俊年等(2001)曾发现食物中的单宁含量能显著增加根田鼠的BMR。戴鑫等(2012)发现植物中的单宁含量影响高原鼠兔的食物选择，也对高原鼠兔、根田鼠和高原鼢鼠等小型哺乳动物肠道微生物分泌的单宁酸分解酶和纤维素酶的活力产生影响(Daiet al.,2014,2015)。肠道菌群的生理功能方面也受到关注，如Ren 等(2021) 发现植物次生代谢产物在调节高原鼠兔肠道内稳态方面发挥重要作用，可维持宿主肠道菌群的优势菌群和多样性，促进肠道菌群的恢复能力。Fan 等(2022)发现冬季高原鼠兔肠道菌群α 多样性和厚壁菌门的相对丰度最高，但菌群网络结构最简单；夏季疣微菌门和螺旋体门相对丰度最高；气温、降水以及植被中粗蛋白、粗纤维和多糖对高原鼠兔肠道菌群的季节变化有显著影响，肠道菌群的季节变化可促进宿主对食物资源的高效利用。

8 未来一些可能的发展方向

青藏高原小型哺乳动物生理生态学研究的发展已有40 多年的历史，许多领域和方向在我国都是最早开展的，如生态能量学、BAT 和NST 研究、体温调节的生长发育、生理极限值的测定、稳定同位素法测定野外能量消耗等(王德华等，2021)。有些方面的研究比较系统且深入，如种群能流、代谢适应和产热等。需要提出的是，限于当时的实验条件和知识水平，大多研究都不够深入，很多生理过程的机理还没有搞清楚，如高寒地区小型哺乳动物具有较高的代谢水平，高原鼠兔具有较高的体温、相对稳定的体重，地上活动动物体内全年都含有BAT，体温调节能力高于地下活动动物，不同物种对光周期的生理反应不同等，其背后的调节机理和生态进化意义，都需要进一步研究。同时，温度与低氧对动物生理功能的影响应综合起来进行研究。

高寒地区小型哺乳动物的生理生态学研究在我国动物生理生态学、动物生态学等学科的发展史上具有重要的学术地位，引领了中国动物生理生态学多个领域的发展，在国际上也具有一定的学术影响力。对青藏高原小型哺乳动物生理生态学的研究，已经过三代学者的努力，发表了系列学术论文，完成了多篇研究生学位论文(王德华，1988，1993，1995；王玉山，1997；王建梅，2006)，取得了一些重要成果，但也有一些值得思考的地方，如如何把某个科学问题深入系统深挖下去、如何拓展新的研究领域、如何整合利用新技术、新方法和新思维等。

青藏高原哺乳动物的生理生态学的核心问题是：动物如何适应高寒低氧环境？小型哺乳动物是研究低温和低氧适应的好模型，所以未来发展需要围绕高寒和低氧等基本环境因素，从动物的不同组织层次上揭示动物的生理适应策略。夏武平(1984)、孙儒泳(1991)、王祖望和张知彬(2001)等都提出，要关注极端或特殊环境中动物的适应性研究，加强其分子机理研究。孙儒泳(1991)还建议要发展种群生理学和群落生理学。我们建议未来需要加强的方面有：用多组学技术手段揭示分子生理适应机制、肠道菌群的生理功能、行为的生理学和神经内分泌调控机理、保护生理学等，将个体的生理生态学特征与种群动态、群落结构和生态系统功能有机结合起来等，希望能够建立和发展青藏高原哺乳动物生理生态学。

致谢：中国科学院西北高原生物研究所边疆晖研究员、张堰铭研究员和曲家鹏研究员，扬州大学杨生妹教授和魏万红教授，安徽农业大学张志强教授，中国科学院动物研究所张学英副研究员、薄亭贝博士，山东大学生命科学学院徐瑞萍等审读文稿并提出修改意见，特此致谢。