陆地生态系统土壤有机碳分解温度敏感性研究进展

朱 珠，徐 侠*，杨赛兰，彭凡茜，张惠光，蔡 斌

(1.南京林业大学生物与环境学院，江苏 南京 210037；2.武夷山国家公园科研监测中心，福建 武夷山 354300)

土壤是地球表面最大的碳库，有机碳储量约为1 550 Pg，是大气碳储量(750 Pg)的2倍，植被碳储量(560 Pg)的3倍[1-2]。因此，其微小变化都可能显著影响大气中CO2浓度的波动，进而对全球气候变化趋势产生较大影响[3-7]。土壤有机碳的分解是陆地生态系统碳循环的一个极为重要的部分[8-9]，探讨有机碳分解的动态变化及调控机理，有助于深入理解陆地生态系统的生物地球化学循环和土壤碳储量的变化[10-14]，对全球碳循环以及准确预测全球气候变化的趋势具有重要科学意义[15-18]。

温度是影响土壤有机碳分解过程的重要因素，土壤有机碳分解的温度敏感性指数(Q10)是指温度每升高10 ℃，土壤有机碳分解速率所增加的倍数。Q10越大，表明土壤有机碳分解对温度变化就越敏感[19-22]。Q10不仅取决于有机碳分子的固有动力学属性，也受到环境条件的限制和微生物属性的影响。笔者综述了培养温度模式、底物质量、物理化学保护和微生物属性对土壤有机碳分解温度敏感性的影响，揭示土壤有机碳分解温度敏感性研究中不确定性的来源，为揭示陆地生态系统的地下过程对气候变化的响应提供参考。

1 培养温度模式对Q10的影响

目前，学者们进行了大量的室内培养实验，使用不同的培养和测量方法来估算土壤有机碳分解的Q10，深入分析了土壤有机碳分解对温度的响应。然而，不同的培养方法和培养模式很难解释不同研究的结果，导致了Q10估算的不准确性和不确定性。例如：Zhu等[23]研究发现，与变温条件下Q10(1.5～2.0)相比，恒温条件下估算的土壤呼吸Q10达到1.6～2.7，较前者高出了9%～30%；滕泽宇等[24]采集了两种不同林型(长白山针叶林和阔叶林)的土壤为样品，分别在恒温和变温模式下进行4个月的室内培养实验，结果表明恒温处理Q10(均值1.51)明显低于变温模式Q10(均值2.23)。在室内培养实验中，Q10的差异主要来源于不同培养温度下底物消耗的不均匀性以及微生物对特定培养温度的热适应性。

为了弥补传统恒温培养模式的不足，近年来科研人员发展了变温培养模式[30]，该模式对同一批土壤样品先逐渐升温，然后逐渐降温，再根据特定的温度下测定的Rs来估算Q10。变温培养模式较好地克服了恒温模式的缺陷，即土壤微生物对恒定培养温度的适应性以及不同培养温度底物消耗不均的特点，是对传统方法的重要改进。

在最适温度下，Q10通常是根据土壤呼吸与温度(T)之间的非线性关系来进行拟合计算的。由恒温培养模式下离散的温度(3～5个温度值)得到的数据点有限，可能会降低土壤有机碳分解温度响应的拟合精度，增加拟合误差，从而降低Q10估计值的准确性[31]。Robinson 等[32]研究表明，要增加参数拟合的准确性至少需要大约20个均匀分布的培养温度。此外，用更多的温度测量数据拟合土壤呼吸-温度响应曲线，比用2～3个温度下的数据估算Q10提供了更准确的估计值。基于此，何念鹏等[33]研发了一种新型的连续变温培养结合连续自动测定的模式(VCM模式)。VCM模式不但基本克服了传统的Q10研究的主要缺陷，而且通过测定更多温度下土壤微生物呼吸速率来提高Q10的拟合精度。但是这种模式对实验设备投入要求较高，并且很难控制土壤中水分变化对微生物活性的影响。

恒温模式与变温模式测得的Q10存在一定的差别，例如：刘颖等[34-35]通过原位实验测得的长白山林地内断根土壤呼吸Q10为2.55，室内变温培养实验测得的同区域内阔叶红松林和红松云冷杉林土壤Q10分别为2.4和2.3；而王淼等[36]通过室内恒温培养实验测得长白山北坡云冷杉俺针叶林土壤Q10平均值为2.19。与恒温模式下的Q10值相比，变温模式估算出的Q10与森林原位土壤呼吸Q10更为接近。因此，在气候变化背景下，利用室内培养方法估算土壤呼吸Q10时，既要考虑不同气温下土壤呼吸之间的差异，也要注意到温差变化所带来的影响，并且基于单个位点的年平均温度来设置培养温度，更能准确比较不同位点间Q10的差异。

2 底物质量对Q10的影响

土壤有机碳是动植物和微生物残体在各个阶段降解物质的混合体，其中不同的碳组分具有完全不同的物理化学性质、稳定性和周转时间，而对不同碳库的温度敏感性的认知仍然缺乏[37-40]。尽管目前的ESMs模型里仍然是假设所有碳库的Q10相同[41]，但是对于不同的土壤碳库，尤其是对于慢速周转碳库和惰性周转碳库来说，单一的Q10并不能准确地反映出土壤碳分解对温度变化的响应[42-43]，因为惰性碳具有很高的稳定性，周转时间长，短期的实验难以反映出惰性碳的分解情况。

土壤有机碳依据分解特性大致分为易分解(质量高)和难分解(质量低)碳组分[44]。根据Arrhenius动力学理论[45]，不同的碳库化学结构越复杂，微生物分解所需要的活化能越高，温度敏感性会越大。因此，难分解碳的Q10会高于不稳定有机碳的[46-49]。在室内长期的培养过程中，一般认为微生物会优先利用易分解有机碳，即分解前期观测到的绝大部分CO2来自易分解有机碳，而后期检测到的CO2来自难分解有机碳。根据CO2估算的前、后期Q10就分别对应易分解和难分解有机碳。Fierer等[50]采用天然13C同位素示踪技术，通过将土壤置于不同温度下进行培养，应用3种碳分解温度敏感性模型，证实了与快速周转碳库(不稳定碳库)相比，土壤慢速周转碳库(难分解碳库)对全球气温升高的响应更加敏感，而且对总的碳释放量的贡献更大。由于土壤碳质量会随着土壤深度的增加而降低[51]，因此也有很多研究人员通过比较不同土层深度的温度敏感性来揭示不同碳库的温度敏感性的差异。Q10随土层深度的变化呈现多元化格局，大多数研究表明Q10沿土壤剖面增加，但也有研究表明Q10沿剖面下降[52]或在不同土壤深度间无显著差异[53]。

尽管很多的研究结果与“碳质量-温度”假说一致，难分解有机碳的Q10要大于易分解有机碳的Q10，但也有不少研究得到相反的结果，即难分解有机碳的Q10并不比易分解有机碳的Q10高[54]。Fang等[55]发现培养早期和后期分解的温度敏感性没有显著差异，在表层和深层土壤中也没有观察到温度敏感性的统计学显著差异。Knorr等[37]研究者将实验室土壤培养实验数据拟合到土壤多碳库模型时，他们不仅计算出活性碳库分解对温度有积极反应，而且还计算出活性碳库分解具有更高的温度敏感性。这可能是因为大多数有机碳位于惰性碳库中，在较短的培养期间没有大量分解。如果没有在模型中进行分区，那么占比较大的惰性有机碳的温度敏感性，会掩盖其他两个小比例的活性碳库的温度敏感性。因此，在以后的研究中，可以通过长期室内培养和多碳库模型的结合来估算不同土壤碳库的Q10，从而进一步探索不同土壤碳库的Q10调控的潜在机制。

3 物理化学保护对Q10的影响

土壤有机碳分解的本质是化学反应，有机碳的活化能决定化学反应的温度敏感性；但土壤有机碳的分解又是酶促反应过程，因而也根据遵循米-曼方程，底物有效性或者底物浓度决定化学反应的速度及其温度敏感性。在一般情况下，更复杂的分子结构具有更高的活化能，因此具有更高的温度敏感性。然而，环境限制因素对土壤有机物的约束间接降低底物可利用性，从而抑制或掩盖“内在”温度敏感性，通常导致测量的(或“表观”)温度敏感性低于预期[56-57]。土壤团聚体对有机碳的保护和有机碳-矿物结合作用都会通过直接或间接地影响降低酶促反应位点的底物浓度，从而影响分解反应速率及其对温度的敏感性[58-61]。

3.1 团聚体保护的影响

土壤团聚体为有机碳提供物理保护，Ghosh等[62]研究发现长期施肥能够有效地改变土壤团聚体结构和团聚体稳定性，通过物理保护改变Q10。这种保护使得微生物及其酶可能无法进入土壤团聚体，而氧的浓度也可能很低，可以从物理上隔绝水溶性酶，从而保护有机碳不被降解[25]。周学雅等[63]认为土壤团聚体对土壤碳分解的影响主要包括减少了有机碳和胞外酶的接触、限制了氧气扩散、限制微生物和底物的接触。团聚体间碳结构具有较多的芳香族、烷基和羧基，与团聚体内部的颗粒状碳相比，具有更好的稳定性[64]。虽然以上研究表明土壤团聚体对有机碳的温度敏感性有明显的影响，但关于其调控机制的研究尚未深入，因为在实际操作中，分别研究温度对团聚体形成的影响和对团聚体破坏的影响还很难实现。

研究认为土壤团聚体对土壤有机碳的保护作用较强，在一定程度上会降低Q10。团聚体保护对土壤团聚体的稳定性起着重要的调控作用[65]，小粒径的团聚体需要更多的能量来破坏[66]，即团聚体的保护程度随团聚体粒径的减小而增大，微团聚体的保护作用更强。Qin等[67]通过研磨破坏土壤团聚体的结构，结果表明底层土壤的Q10更低，这是因为相比于表层土壤，底层土壤中以微团聚体形式储存的碳的比例更高，土壤中团聚体的保护更强。Poeplau等[68]根据土壤各组分有机碳13C丰度分析了其周转率或年龄差异，且根据δ13C随增温梯度的改变来评估该差异是否会影响它们的温度敏感性指数，研究结果表明土壤有机碳温度敏感性是由其生物和物理稳定性机制改变，如土壤团聚体改变导致的，而与其本身的年龄及化学难降解性无关。

然而，仍有研究表明团聚体保护作用对Q10并无影响。Leifeld等[69]发现不同粒径土壤的有机碳的Q10相似；Plante等[70]发现无论是裸露的土壤有机碳还是从破碎的土壤团聚体中释放出来的土壤有机碳，它们对温度的响应都没有差异，这其中的机理尚未厘清。

3.2 矿物吸附的影响

有机物可以通过共价键或静电键作用吸附到矿物表面，从而在化学机制上防止其分解。采用室内培养的方法研究矿物吸附对有机碳分解温度敏感性的影响得出了不同的结论：Moinet等[71]向土壤中添加具有高吸附能力的矿物水铝英石，结果发现在1 ℃到40℃的温度范围内，没有添加水铝英石的土壤的分解速率增加了约7倍，而添加了水铝英石的土壤的分解速率仅增加了约3倍，即添加矿物降低了土壤有机碳分解的相对温度敏感性；而Qin等[67]发现铁结合碳与黏粒和粉粒结合碳在表层和深层土壤中的比例没有差异，而深层土壤的Q10更小，表明矿物保护不是Q10差异的调控因素。Schnecker等[72]通过长期森林野外增温试验发现，矿物相关有机碳分解的温度敏感性与颗粒有机碳没有差异。土壤中活性矿质元素与土壤有机碳的储量密切相关[73-74]。土壤中矿质元素(如铁、铝和钙等)不仅能与有机碳结合以减少微生物分解的有机碳，还能够结合土壤碳降解酶(如纤维素酶、木质素酶等)使其暂时失去分解碳的能力。然而，矿物吸附在增温过程中如何调控有机碳分解仍需要进一步探究。

4 微生物特性对Q10的影响

微生物在调节陆地碳循环中起着关键作用，不仅调节土壤有机碳分解的速率，而且调节其对气候变暖的响应[75-77]。土壤微生物的生理特性、群落结构和组成都会影响土壤有机碳分解的温度敏感性[78-79]。例如，由于细菌个体体积较小、新陈代谢速度快、繁殖能力强、与土壤接触面积大，因此在细菌起主导作用的微生物群落中土壤温度敏感性一般也较高[80]。以往的研究结果表明，不同的微生物群落结构有着其特定的温度适应范围，比如Biasi等[81]的研究发现，高温时，由于革兰阳性菌数量的增加和革兰阴性菌和真菌数量的降低，土壤呼吸Q10值会发生变化。因此土壤微生物群落结构的改变可能会引起土壤有机碳分解温度敏感性的变化。

Balser等[82]研究发现3个不同生态系统的土壤微生物群落具有不同的温度敏感性，并且与土壤有机碳的质量和呼吸底物有效性无关。曹子铖等[83]采用给相同的灭菌土壤接种不同微生物群落的方法，探索微生物群落对土壤微生物呼吸速率及其温度敏感性的影响潜力，结果表明接种不同土壤后呼吸速率的温度敏感性差异显著。已有研究表明真菌是难分解底物的主要分解者[84]，由于这些低质量底物的分解需要更大的活化能，因此真菌比例随着土壤深度的降低，造成的微生物群落组成的变化，可能是底层土壤中Q10较低的原因[85]。Karhu等[75]沿着从北极到亚马逊的气候梯度收集了不同生态系统的土壤，结果发现微生物群落水平的响应通常会增加呼吸的温度敏感性，而且具有高碳氮比的土壤和来自寒冷气候区域的土壤的响应最强烈。温度变化会造成土壤微生物群落组成及其相关生理特征的变化，进一步引起微生物相关功能基因丰度的改变，从而改变了有机碳分解的温度敏感性。

5 结 语

与传统恒温模式相比，变温培养模式更好地克服了土壤微生物对恒定培养温度的适应性以及不同培养温度底物消耗不均的缺点，能够更加准确地估算土壤有机温度敏感性指数(Q10)。研究表明，难分解有机碳的Q10要大于易分解有机碳的Q10，但也有不少的研究得到相反的结果。这主要是由于土壤有机碳库的异质性造成的，不同的研究和模型计算方法会得出相同或者不同的结论。团聚体和矿物吸附保护通过改变底物有效性来影响土壤有机碳分解的温度敏感性，但团聚体的形成和矿物吸附过程本身对温度也具有依赖性，难以准确地判定这两个因素对温度变化敏感性的相对贡献。另外，微生物的生理特性、群落组成和结构也会对温度敏感性造成影响，但在个体水平上，无法评价单个微生物对呼吸敏感性的调控机理，而在群落水平，微生物的多样性和研究方法的限制使得目前关于微生物群落结构对温度敏感性影响的研究还很缺乏。

鉴于土壤有机碳分解的温度敏感性在全球气候变化对碳循环影响的研究中的重要性，未来还需要展开以下研究：①加强不同时空尺度上土壤有机碳分解的温度敏感性的研究，在不同的气候带、不同的生态系统、不同的植被类型、不同的季节中，Q10的变化规律及主要的影响因子，目前对Q10的研究主要集中在温带和寒带，对热带、亚热带地区土壤有机碳分解及其温度敏感性的研究还很缺乏；②增加土壤有机碳分解Q10的野外实验，目前的相关研究大多数都是在室内进行，野外研究很少。尽管培养实验通过控制条件尽可能模拟野外环境，但无法真实地反应自然条件下土壤有机碳分解过程，在野外可以通过原位增温或者土柱置换的方法来研究Q10；③开展不同影响因子之间交互作用的实验，解析不同因子对有机碳分解温度敏感性的相对贡献。未来气候变暖的背景下，环境的改变对土壤的影响并不是单一的，开展多个因素交互作用的实验，可以明晰多因素产生的叠加效应或抵消作用。