物种优先效应对植物群落构建的影响及其生态恢复意义

闫晓红，牛建明，李元恒，伊风艳，孙世贤，金轲*，李西良*

（1.中国农业科学院草原研究所，内蒙古 呼和浩特 010010；2.内蒙古大学生态与环境学院，内蒙古 呼和浩特 010021；3.内蒙古自治区农牧业科学院草原研究所，内蒙古 呼和浩特 010031）

长期以来，受人类活动和气候变化等因素的影响，自然生态系统退化和物种多样性丧失形势严峻，成为备受关注的全球性问题。因此，通过自然和人工辅助的措施促进正向演替，实现退化生态系统的恢复，是当前生态学者亟待解决的关键问题。补播是严重受损草地恢复的重要技术措施［1-6］。有研究表明物种进入生态系统的顺序所产生的优先效应（priority effect）会强烈影响群落的物种多样性、组成及生态系统功能［7-11］，是国际上生态学理论和实证研究的一个焦点［12］。关于植物到达顺序的优先效应研究，当前主要集中在欧洲和北美地区，国内未发现相关研究。而一些研究表明，物种的优先效应对群落结构和功能存在显著影响［8，13-15］，且这种影响会通过种群增长和相互作用在时间和空间上放大［16］。目前，利用优先效应被认为是有望提高本地物种恢复成功率和防止入侵的重要实现途径之一［17-19］。总体上，围绕优先效应及其生态恢复研究取得了一定进展［20-21］。

基于退化生态系统植被恢复和群落初期组建的重要性，本研究全面梳理了国内外相关研究，旨在分析物种组装顺序与群落构建之间的关系，解析其对群落构建和演替的影响过程，归纳物种优先效应的主要驱动机制，并根据当前研究中存在的问题，展望了今后在物种优先效应方面需要关注的重点。

1 优先效应的概念释义

优先效应是指在植物群落重塑中，早期到达物种对随后到达物种的建植、生长及繁殖等产生促进、抑制或无影响的现象［21-22］。Harper等［23］早在20世纪60年代进行了第一个关于物种种植顺序对于群落构建影响的试验［21］，发现采用相同的多个物种进行植被群落的人为构建，物种间种植时间的差异会极大地影响群落中各个物种的相对丰度。对于这一现象，1987年Quinn等［24］首次提出“优先效应”这个概念，关注了群落中早到物种如何抑制晚到物种。许多学者随后以不同物种添加的顺序和时间对群落组成及变化（演替状态）的影响为重点，开展了一些研究，尤其在外来物种入侵方面［25-26］，研究认为优先效应是群落构建的历史效应（historical effects），会引起历史偶然性（historical contingence），是物种进入群落的特定顺序和时间导致群落结构、功能及演替状态发生变化的现象［16，19，27-31］。换言之，物种共存（species coexistence）及种间互作与它们到达某一群落的历史顺序密切相关，相同物种组成但不同顺序组合可能产生不同的群落类型，一个物种对其他物种的影响可能因其进入共存群体的时间和顺序不同而存在差异。

2 文献计量学分析

为了更加全面地了解物种到达顺序导致的优先效应在群落构建过程中的作用，本研究开展了系统的文献检索与分析。于2021年3月首先在Web of Science核心集合数据库中以“priority effect”或“priority effects”和“plant”为关键词进行主题检索，并用“plant order”和“arrival order”分别进行文献精炼，累计检索获得428篇相关文献。然后，以获取与物种进入群落顺序有关的优先效应相关文献为目标，对428篇文献进行标题和摘要内容筛查，共获得182篇与主题相关的文献，通过详细阅读发现专门针对物种到达顺序的试验性论文58篇。

因本次文献检索无法体现2021年发文情况，故对2020年之前（含2020年）的176篇文献从发文时间、数量及研究区域进行分类分析，发现2000年以前研究较少，发文仅5篇（英国2篇，美国2篇和瑞典1篇），相关论文主要为2000年之后，共171篇，且2009年此方面的研究迎来一个快速的增长（图1a）。同时发现，开展优先效应研究的科学家所属国别差异很大，主要集中在美国（57.3%）、德国（7.6%）、荷兰（5.3%）等欧美国家（图1b）。从作者及团队的贡献来看，以美国Fukami教授和德国Temperton教授团队为代表的几个团队在优先效应相关理论、机制及应用研究等方面做了大量工作，表1中列举了被引频次高的15篇论文供参考。

表1 物种优先效应研究相关的重要文献Table 1 Key references on species priority effects

对182篇文献进行分析发现，研究者们主要通过比较物种进入群落的顺序，从不同的角度探讨了优先效应的形成因素、机制及在群落构建过程和演替中的作用。为了更好地理解群落聚集和演替的过程，本研究将重点从物种优先效应形成过程的影响因素、驱动机制及群落响应等多方面进行总结和分析。

3 物种优先效应形成因素及其作用

3.1 物种组装顺序

在群落构建中，影响物种优先效应结果的重要因素之一是物种进入的顺序，即“谁什么时候进入”［15，20］。关于此项研究，通过控制本地物种或入侵物种进入群落的顺序开展了一些试验，发现在群落构建中早到达或早出现的物种会对随后进入物种的建立、生长或繁殖有积极或消极的影响［9，20，28，32］。

基于对退化草地生态系统的恢复和外来入侵植物防治等问题的探究，从不同方面已研究了物种添加顺序导致的优先效应与群落结构和功能的关系［21-22，33］。有研究表明早期到达或出现的物种（先锋种，pioneer species）的优先效应强烈地控制了由此产生的群落的生产力、多样性和物种组成［34，36-37］。针对外来物种入侵，德国的Delory等［11］通过室内试验探讨了外来入侵种与本地物种（3种禾本科植物或3种禾本科与3种豆科植物组合）在群落构建时的组装顺序与优先效应的关系，结果显示外来物种和本地物种都对晚添加物种产生了抑制优先效应，但外来入侵种优先效应的强度受晚添加物种的类型影响，有豆科植物存在的群落其作用强度较弱［26］。另外，Stuble等［22］从经济学角度分析了16种4类植物（本地优势植物、亚优势植物和外来优势植物和亚优势植物）的优先效应，发现不同的植物类群都能因早到达而获益，但外来物种晚到达的相对代价更低。在微生物系统模型的研究中也有类似发现，如Fukami等［38］证实了物种装配的顺序影响群落生产力和生物多样性格局，物种多样性与生产力的关系取决于群落的聚集顺序。此外，在屋顶绿化植物研究方面，Aloisio等［39-40］发现屋顶绿化的初始植物组成和屋顶小气候可能会对群落动态、生态系统功能和城市生物多样性产生长期影响。因此，物种组装顺序在群落构建过程中有着不容忽视的重要作用，但如何更好地在生产、建设与管理等实践活动中充分利用这一特性有待进一步的研究。

3.2 先锋物种类型

除物种的顺序是影响优先效应的关键因素，谁作为先锋种也是决定物种优先效应的重要因素。据文献报道［32］，早在20世纪50-60年代就有研究显示不同植物功能群的地上生物量不仅与物种出苗和收获之间的生长时间有关，谁首先播种也是关键影响因素。近年来的研究也从不同方面证实了先锋种本身在群落构建和演替中的重要性。

Burkle等［36］在美国蒙大拿州立大学植物生长中心（Plant Growth Center，Montana State University）开展了10周的物种优先效应控制试验，对本地杂类草蓝亚麻（Linum lewisii）、禾本科山地雀麦（Bromus marginatus）或非本地禾本科鸭茅（Dactylis glomerata）3种植物的研究发现，禾本科植物为先锋种，会阻止随后物种的定植、生长及群落组成，而杂类草为先锋种对后期物种的招募和建植几乎没有影响。另外，Weidlich等［34，37］在德国于利希（Jülich）选择了21种3类（禾本科、豆科和杂类草）典型草原常见物种，进行了3年的田间物种优先效应控制试验，并结合室内研究发现，首先播种豆科植物，群落水平上会产生较高的地上生物量，较低的总根长密度和地下生物量。但优先效应的大小和方向及对不同功能类群产生的收益和代价程度等还取决于相互作用的物种本身［22，41］。由此可见，在群落构建过程中，先锋种不同对群落构建过程的影响可能不同，选择什么植物作为先锋种十分重要，合适的先锋种可能更有利于后期群落发展，在群落构建中的先锋种不可小视，未来研究应注重先锋种的选择与应用研究。

3.3 环境因子及其他

植物间的共存、竞争离不开环境因素的作用，优先效应的产生和对群落发展的影响同样也伴随着环境因子的参与。研究发现，优先效应的形成与环境因子（如，光照、养分、微生物及气候因素变化等）有着密切的关系［9，18，38，42］。Collinge等［9］对美国科罗拉多（Colorado）大学春水池（vernal pools）实验点的200个植物群落进行了观测，结果发现优先效应的强度随水深的不同而存在显著差异，非生物环境可以强烈地影响物种间的相互作用。Jarchow等［43］通过氮肥添加控制试验，发现不同植物对氮肥的响应不同，施用氮肥的C3植物表现出明显的优先效应，抑制了C4植物的生长，并降低了群落资源获取和生长能力。Dickie等［44］发现入侵物种的优先效应比本土物种强得多，认为气候变化可能更有利于入侵物种的优先生长。Goodale等［45］通过控制水分与物种添加顺序结合的试验研究，得出原生群落的聚集可能会导致不同群落的形成，这取决于哪个物种首先到达以及生长季节的降水。此外，也有研究强调优先效应的结果也受到物种间的竞争、促进等多重因素的交互作用影响［42］。如，Evangelista等［18］研究发现树木遮阴和本地植物优先种植都对入侵物种的建植有抑制作用，它们的相互结合可以增加对入侵抗性的过滤作用，是一种有效的防御入侵策略。

综上可知，优先效应不仅受物种到达的顺序、物种本身驱动影响，其作用的强度和方向还可能受到环境因子的强烈影响。因此，将生物（优先种植某一植物）与非生物条件（如，光照、空间、养分等）结合的优先效应可能更利于预期目标的实现。然而，如何综合利用优先效应与环境因素相互作用目前还不清楚［45］，需要进一步开展相关研究。

4 优先效应的形成机制及评价方法

4.1 驱动机制

在群落构建中，相同物种组成但不同的组装顺序，在不同或相同环境因子作用下可能产生不同的优先效应强度和方向。2015年，Fukami［16］将优先效应的驱动机制归纳为两类：生态位抢占（niche preemption）和生态位修饰（niche modification）。生态位抢占发生在对资源（营养物质、空间、光等）的需求和对环境中非资源组分（微生物、土壤生物和化感物质等）影响相似的物种之间。相反，生态位修饰发生在物种之间，它们的需求组分没有或很少重叠，但一个物种对非资源组分的影响会导致其他物种需求组分的增加或减少。综上，这两类机制是当前探讨优先效应形成的重要理论。

在生态位抢占中，早到的物种具有竞争优势，可以首先抢占植物生长所需的资源，如光、营养和空间等，减少其他物种可获得的资源，阻碍了随后物种的定植，造成后期群落中物种组成的差异［36，41］，此类驱动的优先效应具有抑制作用。换言之，抑制优先效应的形成是具有相似竞争能力的物种在特定条件下竞争的结果［46］。导致抑制优先效应产生的原因可能与物种所具有的特性有关，如早到的物种占用资源获得更大的体型，较晚到的物种具有竞争优势［23］，或幼苗生长率高，在初始生长阶段有较大的领先优势，增强了其对不利条件的抵抗能力，能更有效地与晚到物种竞争资源［41，45，47-49］。在生态位修饰中，是早到物种改变了可利用生态位的类型，从而有利于晚到物种的定居［16］。生态位修饰是植物可以通过向环境中释放化学物质、与土壤微生物的互惠、与消费者的关联作用等方式来影响后来植物的生长和繁殖［19，21］。植物可能会通过释放化感物质（即植物分泌的可以影响其他植物或微生物生长的化合物），对其他物种产生抑制作用［50-51］或促进作用［52-53］（图2）。

生态位抢占和生态位修饰之间既存在区别也存在联系。在群落构建中，针对不同的生存条件，进一步去探讨这两类机制在不同物种之间如何作用，从而更好地利用物种优先效应，使其在生产、管理及生态建设与保护工作中发挥更有利的作用。

4.2 评价方法

关于物种优先效应的评价方法，与其他植物间相互作用的评价一样，主要以相关变量（如不同处理物种或功能群的生物量、丰富度、多样性效应指数等生物或非生物变量）的统计分析结果为基础进行方差分析和相关性分析，利用相关指数衡量其作用大小/强度和方向［8，11，18，34］。

通常采用对数响应比（log response ratios）来量化优先效应的强弱［22，35］。由于该指标在有限值之间没有边界［20，55］，不适合比较不同试验之间的结果，进而引入了新的指标（优先效应指数，priority effect index）来量化群落组装效应，计算公式如下［20］：

式中：P表示优先效应指数，N为小区内播种的物种总数，p为早播物种数分别表示混播中物种i晚播和与早播物种同时混播的变量（如生物量）观测值，优先效应的方向和强度分别由P的符号和绝对值反映，其值范围为-1～2，负值表示抑制作用，正值表示促进作用。另外，也可利用同龄植物间的比较来反映不同物种早到的好处/收益（benefit，B）和晚到的代价/成本（cost，C），计算公式如下［11］：

以上量化方法源于Díaz‐Sierra等［55］开发的相邻效应强度指数（neighbour effect indices），因此具有与其相同的数学特性（标准化、对称性和有界性），适用于不同试验之间的比较。然而，利用以上方法进行优先效应评价是否更实用更科学，有待进一步研究验证。

5 问题与展望

草地是我国陆地生态系统的重要组成部分，承载着多种生态功能和服务。受人为和气候等因素影响，90%的天然草地存在不同程度的退化，严重退化达60%以上［3］。退化草地修复技术研究表明，物种添加是草地恢复的关键技术［4，6］，对草地生产力提升、群落结构和功能的改善具有重要意义［56-58］。

操纵物种到达或出现的顺序和时间，可能会影响种间关系，群落组成和多样性，从而导致优先效应的大小或方向不同［13］。合理利用物种优先效应也可能有效促进退化草地的恢复，在物种多样性保护、人工草地建植及草地管理等方面具有巨大的应用潜力［21］。然而，通过在Web of Science核心集合数据库及中国知网数据库中的检索，尚未发现我国关于植物组装顺序的优先效应研究，具体原因还不清楚，有待进一步探讨。我国草原牧区长期面临着生产力提升和生态保护的双重压力，虽然专家学者们在此做了大量的研究工作，也取得了一些成果，但仍然存在草地修复种质资源和管理技术不匹配、人工草地收益与成本投入不相称等问题［3］。与现有基础研究结合，从新的视角探讨草地修复与建设的有效技术措施，以推进退化生态系统修复进程，为丰富生态学相关理论做出贡献，开展优先效应相关研究就十分必要。

虽然大量研究表明物种优先效应对群落构建和退化生态系统的植被恢复有重要作用，但关于物种优先效应的研究仍存在较多不足，如研究区域集中，试验观测时间短，生物与非生物因素的交互研究少及理论支持缺乏等［21，54］。Weidlich等［21］的研究发现，关于物种到达顺序的优先效应试验性研究的56%基于温室操作，持续时间少于1年，且优先效应长期试验研究的结果也存在较大差异。另外，关于优先效应影响的持续性仍不清楚。如，有研究认为植物的组装顺序对植物群落的结构和功能具有强烈而持久的影响［26，48，54，59］，有的研究则认为物种的优先效应将随着时间的推移逐渐消失［9］。以上这些将严重制约物种优先效应的实际应用范围和区域。因此，今后从不同地域或不同区域开展不同尺度或维度及多个驱动因素的交互作用等多方面的优先效应相关研究，具有广阔的研究前景，对更好地了解其作用机制，在生态建设和管理中的应用意义重大。