重视超声在鉴别骨与软组织肿瘤复发中的价值

胡闻珂，邵欣欣，杜少华，戴双武，邝玉媚，许广威

1.广州市第一人民医院（华南理工大学附属第二医院）放射科，广州 510180;2.中山大学附属第一医院麻醉科，广州 510080;3.南方医科大学第三附属医院（广东省骨科医院）骨肿瘤科，广州 510630;4.南方医科大学第三附属医院（广东省骨科医院）超声科，广州 510630;5.南方医科大学人体解剖学教研室,广东省医学生物力学重点实验室，广州 510515

骨与软组织肿瘤指发生于骨骼及周围神经、肌肉等附属组织的肿瘤，是一类危害人类生命健康的疾病，根据WHO（2020）软组织和骨肿瘤分类，分为良性、中间型及恶性[1]，近年来发病率逐渐上升，其中恶性部分占成年人所有恶性肿瘤1%左右[2]。因此，诊断及鉴别术后复发，对治疗、预后判断具有重要意义。随着影像学的逐步发展和完善，各类影像学检查可以不同程度的观察肿瘤的生长范围、大小形态、性状以及血供等方面，使其成为骨与软组织肿瘤的重要诊断依据之一。目前常用的影像学辅助检查包括X 线、CT、MRI等，为诊断及治疗途径提供了多种选择和方向[3]。

对于骨与软组织肿瘤术后复发与瘢痕形成，目前主要依赖传统的CT 或磁共振检查，存在准确率偏低等不足，特别是内固定术后体内固定物存在情况下，传统的CT 或磁共振的显像产生伪影，严重干扰肿瘤复发与瘢痕形成的判断。

近年来随着超声的优越性逐渐被发现[4,5]，依赖于超声其多角度、多切面扫查，可以清晰地实时、连续显像，同时不受金属伪影的干扰，超声大量运用于骨与软组织肿瘤的诊断、介入手术、病理活检取材的引导过程等，但较少运用于骨与软组织肿瘤术后复发与瘢痕形成的鉴别。然而有少量研究显示超声在评估骨与软组织肿瘤的复发拥有独特的应用价值[6～9]。

为证实超声对鉴别术后肿瘤复发与瘢痕形成的临床诊断价值，本研究回顾性分析50 例疑似术后复发患者临床资料，均行超声、CT 及MRI 检查，均有手术切除或穿刺活检病理结果。考虑CT 对软组织结构观察有限，特别是在有内固定情况下，难以判断术区有无复发或者疤痕形成，所以CT 不作为独立判定手段，其结果仅作为参考，评价超声对比MRI 在骨与软组织肿瘤复发及与瘢痕形成鉴别的临床诊断价值。

1 资料与方法

1.1 研究对象

回顾性分析2016 年01 月至2021 年07 月南方医科大学第三附属医院骨肿瘤科收治的疑似术后复发患者50 例，年龄8～84 岁，平均年龄（36.2 ± 19.5）岁，男性21 例，女性29 例，大多数（n=32）以术区疼痛、肿胀就诊。原肿瘤发生部位包括四肢（n=42）、骨盆环（n=6）和脊柱（n=2），其中发生在四肢者以股骨为最多（n=22）。骨肉瘤14 例，骨巨细胞瘤8 例，脂肪肉瘤4 例，软骨肉瘤4 例，未分化多形性肉瘤3 例，上皮样肉瘤3例，尤文氏肉瘤1 例，横纹肌肉瘤1 例，滑膜肉瘤1 例，透明细胞肉瘤1 例，黏液样纤维肉瘤1 例，鳞癌1 例，恶性神经鞘瘤1 例，脊索瘤1 例，动脉瘤样骨囊肿1例，腱鞘巨细胞瘤1 例，复发性色素沉着绒毛结节滑膜炎1 例，脂肪硬化性纤维粘液肿瘤1 例，韧带样纤维瘤1 例，脂肪瘤1 例。

所有患者均行超声、CT 及MRI 检查，所有病例均有手术切除或穿刺活检的病理结果。

1.2 方法与标准

1.2.1 方法 使用Canon Aplio i700 超声诊断仪，高频线阵探头，频率9-15MHz。根据病变部位取合适体位，对整个病变区域先行多角度、多切面二维超声检查，观察手术区域解剖结构、内植物位置以及周围是否有异常回声区域，分析病灶的形态、大小、边缘、内部回声、有无包膜及钙化、骨质改变及神经等周围组织的改变情况，然后用彩色多普勒（CDFI）观察肿块内部和周边的血管形态、血流分布、丰富程度、阻力指数及动脉频谱分析。对于原骨盆、骶骨和脊柱肿瘤患者，由于手术位置位于腹膜后，术中多采用后路的刮除内固定术，且病灶复发往往不会直接侵犯肠道，而是毗邻关系。因此，术后复诊行超声检查时无需从前方经过肠道来观察术区，而从背侧或侧方进行观察，从而可避免肠道对超声干扰。

CT 扫描采用东芝AquillionCX 64 排螺旋CT 扫描仪对先行病变区域进行平扫及增强扫描，获得容积数据再进行多平面重建（Multiplanar Reformation，MPR）。扫描采用仰卧位，管电压120 kV，管电流200 mA，根据不同的病灶部位设定扫描方案。

MRI 扫描采用荷兰Philips Achieva1.5T MR 扫描机对先行病变区域进行检查，根据病变部位的不同选择合适的线圈和扫描参数，对比剂采用钆喷酸葡胺注射液（Gd-DTPA）。常规MRI 扫描序列包括：横断面T1WI、T2WI、FLAIR、弥散加权成像及横断位、冠状位、矢状位增强T1WI。

超声科、放射科各1 名副主任或主任医师分别进行超声和MRI 诊断，以病理学结果为金标准，进行对比分析。

1.2.2 标准

1.2.2.1 超声检查标准 二维超声检查可直接反映肿瘤的病变情况，彩色多普勒超声可显示病变及周围软组织实时血流动力学情况并进行分析[10～12]。超声显示复发肿瘤主要呈不均匀低回声，推移或浸润周围组织，肿块特征接近原肿瘤。侵及骨组织时，良性骨肿瘤病灶处骨表面连续性尚完整，肿块边界较清，良性肿瘤对周边组织多见压迫推移，少见水肿，血流多分布于肿瘤周围且流速低。恶性骨肿瘤骨表面呈虫噬样改变，骨皮质变薄甚至溶解消失，局部骨质缺损，骨质外可形成肿块，肿块边界不清[7]，彩超显示肿块内部及周围浸润区域血流信号较良性肿瘤及纤维瘢痕丰富[13]，多为3 级，且血流阻力指数偏低[14]，肿块周围软组织水肿明显。部分肿瘤易累及周围走行神经，如臀大肌下间隙软组织肉瘤可浸润坐骨神经等[15]，二维超声可观测到神经横截面积增加[16]。瘢痕组织多表现为欠规则条片状低回声区，内多可见散在点状强回声[17]。

1.2.2.2 MRI 检查标准 术后复发肿瘤图像近似原肿瘤特征，且术区周围常伴有软组织水肿表现。肿瘤实性成分于T1WI 多呈等或低信号，T2WI 多呈高信号。良性肿瘤形态尚规则，界限清晰，病灶处骨皮质多连续；恶性肿瘤具有侵袭性，边界不清，肿块内部信号多不均匀，常有液化、出血、坏死样信号改变，可伴囊肿形成，易发生病理性骨折，周围软组织肿胀明显。弥散加权成像中，良性肿瘤多呈局限性改变，ADC 平均值较恶性肿瘤偏高；恶性肿瘤则多不局限，ADC 平均值常小于1.1×10-3mm/s2[18,19]。瘢痕组织T2WI 呈高信号但增强扫描无明显强化[20]。

1.3 统计学分析

所有统计学数据资料均采用SPSS21.0 统计软件进行分析，计量资料以均数±标准差（）表示。不同诊断方法组间率的比较采用χ2检验；当1≤T＜5 时进行连续性校正；当T＜1 时使用Fisher 精确检验。P＜0.05 表示差异具有统计学意义。

2 结果

2.1 患者复发情况

入组本研究病例共50 例，病理确诊复发40 例，非复发病例10 例，复发率为80.00%。复发患者男性16例，女性24 例，2 例为局部多个复发病灶。骨肉瘤9例，骨巨细胞瘤8 例，脂肪肉瘤4 例，软骨肉瘤3 例，未分化多形性肉瘤2 例，上皮样肉瘤3 例，尤文氏肉瘤1例，横纹肌肉瘤1 例，黏液样纤维肉瘤1 例，鳞癌1 例，恶性神经鞘瘤1 例，脊索瘤1 例，动脉瘤样骨囊肿1例，腱鞘巨细胞瘤1 例，复发性色素沉着绒毛结节滑膜炎1 例，韧带样纤维瘤1 例，脂肪瘤1 例。入组病例超声检查均能显示满意病灶，因内固定伪影影响，磁共振检查中部分病灶显示欠佳。

2.2 诊断效能比较

将入组的50 例患者的各影像学检查结果与病理结果进行比较，结合CT 结果，超声敏感度、特异度和准确率分别为97.50%（39/40）、90.00%（9/10）、96.00%（48/50）；MRI 诊断敏感度、特异度和准确率分别为92.50%（37/40）、40.00%（4/10）、82.00%（41/50），详见表1。超声诊断特异度和准确率均高于MR，特异度、准确率差异有统计学意义（χ2=14.71、5.05，P＜0.05），但敏感度差异无统计学意义（χ2=1.05，P＞0.05）。

表1 超声和MRI 诊断效能对比Tab.1 Comparison of diagnostic efficacy between ultrasound and MRI

其中需要注意的是，50 例中超半数病例（n=27）进行内固定手术治疗且有内固定物存留，均在MR 检查中出现磁敏感伪影。结合CT 结果，超声敏感度、特异度和准确率分别为100.00%（20/20）、85.71%（6/7）、96.30%（26/27）；MRI 诊断敏感度、特异度和准确率分别为95.00%（19/20）、42.86%（3/7）、81.48%（22/27），详见表2。可以得出，超声的特异度高于MR 且具有统计学意义（χ2=13.25，P＜0.05），敏感度和准确率差异无统计学意义（χ2=0.50、3.20，P＞0.05）。

表2 包括内固定物术区的超声和MRI 诊断效能对比Tab.2 Comparison of diagnostic efficacy of ultrasound and MRI in internal fixation area

典型病例，见图1，图2。

3 讨论

骨与软组织肿瘤是由不同组织来源的细胞恶性增殖造成的疾病，根据WHO 骨肿瘤分类（2020 版）分为以下几类：骨源性肿瘤、软骨源性肿瘤、纤维源性肿瘤、骨血管肿瘤、富含破骨性巨细胞的肿瘤、脊索源性肿瘤、骨的其他间叶性肿瘤以及骨的造血系统肿瘤。中间型和恶性肿瘤治疗后局部易复发，比如骨巨细胞瘤复发率为10%～20%[21]，恶性外周神经鞘瘤复发率为45%～62%[22]。有文献报告累及间室的软组织肿瘤采用间室切除术复发率为5%-8%，小于一般的边缘广泛切除术[23]。若肿瘤发生于骨盆，邻近解剖结构复杂，早期发现困难，手术难以完全切除导致复发。因此，鉴别肿瘤复发与瘢痕形成，对预后判断以及治疗具有重要意义。

在辅助检查中，多运用CT 以及MRI 等影像学检查进行鉴别诊断。CT 骨显像优势明显，MRI 具有多参数、多方位成像、高软组织分辨力等特点，结合动态

增强扫描，其对肿瘤与周围组织的浸润情况以及分期和制定治疗方案有重要的参考价值[24]。但骨科金属内固定物严重干扰显像，限制了CT 和MRI 的应用。

近年来超声鉴别肿瘤术后复发和瘢痕形成的可行性逐渐被人认知。由于CT 对软组织结构观察有限，且受内固定伪影影响，本研究将其结果仅作为参考，对超声及MRI 对骨与软组织肿瘤术后复发情况的诊断结果对比，发现超声较MR 诊断敏感度相近，与文献报道相符[7]。但本研究特异度、准确率有所提高；对于术区有内固定物物存留，超声判断肿瘤术后复发特异度高于MRI。可能是因为：①受磁敏感伪影影响，MRI 的阳性率相对较高，且实际临床中由于材质等多种因素导致不同施术者进钉点位置、深度不同[25]，行MRI 检查时局部磁场均匀性改变所累及的范围、程度不同，从而导致容易出现漏诊或与术后瘢痕混淆，但超声不受影响，可以更好清楚观察病灶，所以超声特异性更强；②MRI 扫描存在层间距，难免产生遗漏，而超声可进行多切面、多角度扫查，具有操作的可重复性和显像的连续性，对细小解剖结构的观察优于MRI；③本院对肌骨系统进行长期专项研究，更加注重多方位拓展骨相关疾病的诊治方法，超声科医生诊断经验相对丰富，可以提供准确率。

超声波虽因对骨组织阻抗率高、对声能吸收量高等因素，不能完全穿透骨组织，但一定程度上能显示骨膜等骨的表浅结构，通过二维声像图结合CDFI、血流频谱分析等，展现恶性肿瘤对骨组织的侵犯程度、范围大小、血供情况与周围邻近组织情况等，有助于判断肿瘤术后复发。同时对于软组织肿瘤或者骨来源肿瘤的软组织部分，超声具有较高的分辨率，能够清晰地呈现肿块的形态和血流等情况，容易区分肿瘤复发与瘢痕。相对于内固定物对CT 和磁共振的显像产生影响大，超声可排除金属干扰，从而提高骨肿瘤复发的诊断效能。同时相较于其他影像学手段，超声还具有无创操作、重复性高、无辐射、价格低廉、无需重大仪器、基层医院方便开展等优点，可考虑作为判断术后肿瘤是否复发的首选方法，当然两种影像学检查手段可以起到相互补充的作用。

总之，超声具有鉴别肿瘤术后复发与瘢痕形成的特异度和准确率，若与其他影像学检查联合运用，则可大大提高诊断的效能[26,27]，值得临床推广。同时，我们应该更加注重对肌骨方向超声的研究和肌骨超声医生的培养。当然本研究为回顾性分析，样本数相对较少，多中心前瞻性大样本临床试验需进一步随访。