武夷山五种竹子叶、枝、秆碳氮磷化学计量对生长阶段和海拔的响应

孙 俊,王满堂,袁景西,程 林,吕 敏,陈晓萍,钟全林,4,程栋梁,4,*

1 福建师范大学福建省植物生理生态重点实验室,福州 350007 2 枣庄学院城市与建筑工程学院,枣庄 277160 3 江西武夷山国家级自然保护区管理局,上饶 334500 4 福建师范大学地理研究所,福州 350007

相比于双子叶木本植物器官的碳(C)、氮(N)和磷(P)元素含量研究的广泛和深入,单子叶植物竹子的研究则显得较为薄弱。早期研究关注到优良竹种选择及竹林的经营管理中。例如,施N、P和K等肥料会显著提高毛竹的竹材和竹笋产量[1],也会相应地提高竹子叶、枝、秆、根等器官的养分含量[2]。近几年,对于竹子的化学计量学研究呈现多元化发展态势。主要包括:微量元素肥料添加在竹林培育中的应用[3]; 胁迫生境下竹类不同器官养分配比特征[4]；竹子入侵亚热带森林的养分机制[5]; 响应竹林生产力的变化特征[6]；以及面对全球气候变化等方面的研究[7—9]。

我国拥有大约39属500余种竹子,竹林面积分布超过600万hm2。并且随着竹林不断地扩张入侵[10—11],在垂直海拔梯度上可能会威胁到常绿林等不同的植被生态系统多样性[12—15]。事实上,海拔作为区域尺度上综合性的气候因子,由地势抬升变化导致的不同植物器官C、N和P养分间的差异已经受到众多研究者的关注[16—19]。然而,与大尺度上的植物化学计量特征研究相比,局域尺度往往会导致其具有较大变异[20—22],这主要是因为垂直海拔上急剧的温度和降水等环境因子的变化引发植物适应性的生理适应调整。例如:虽然有研究表明在不同纬度梯度上植物叶片N含量随温度增加而降低, 但在海拔上,大部分研究却表明叶N含量随温度下降而显著下降[23—24]。我国毛竹林群落生态系统的C、N和P含量的研究中也发现毛竹叶片N含量以及N∶P值随年均温增加而降低,而C∶N值则相反[25]。另一方面除了温度和降水,海拔上土壤养分含量也将显著影响C、N和P含量在各器官间的分配[26]。因此,在海拔上进行竹种间不同器官的化学计量特征研究有助于揭示其养分含量随海拔变化的响应规律,还能为研究竹子的扩张和觅食行为提供参考[27]。

植物器官组织内的养分元素与其生长过程,功能变化,权衡策略息息相关[28],而C、N和P作为关键元素,全程参与植物在不同生长阶段内生理生态功能调节的过程。有研究发现叶片N含量以及N∶P值主要受生长阶段调控,而物种与生长阶段的交互作用可能会直接影响P含量[29]。另有一些研究发现叶片N、P含量在生长阶段内呈现波动状态。例如,某些湿地草本植物在生长初期时叶片N、P含量达到峰值,而在生长旺盛阶段含量最低,之后随生长阶段推进缓慢回升,直到叶片衰老时开始再次下降[30]。即使生活在相似环境下,由于物种间的差异,N、P养分含量随生长阶段的变化也并不相同[31]。因此,在不同生长阶段下对典型物种的C、N、P含量进行分析不仅可以监测植物体内养分含量的动态过程,还可以为明确植物的生活史策略调整提供途径[32—34]。

尽管海拔上综合的环境因子以及生长阶段的变化可能会改变植物体内的养分含量组成比例,但由于化学计量内稳性特征的普遍存在[35—37],使植物应对自身养分的调节在时空尺度上的适应策略仍然具有不确定性[38]。特别是对我国南方典型竹林生态系统来说,由于竹子特殊的克隆繁殖周期,其生长策略响应体内养分含量变化的规律还有待进一步明晰。本研究选择沿武夷山不同海拔分布的五种竹子,对其地上器官的C、N和P含量进行不同生长阶段(4月份和8月份)的研究,借此探究不同竹种叶枝秆的化学计量特征如何响应海拔和生长阶段变化的影响。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

本研究样地位于江西武夷山国家级自然保护区内(27°48′11″N—28°00′35″N 117°39′30″E—117°55′47″E),属于典型中亚热带季风气候,夏季高温多雨,冬季温和少雨。由于海拔落差大,保护区内年均气温约为13.2—14.8℃,年均降水量为1813—3544mm。保护区总面积约为 16007hm2,主峰黄岗山海拔2160.8m,是中国大陆东南部的第一高峰。保护区内保存有完整的中亚热带中山森林生态系统。随海拔变化植被垂直带谱发育较为完整,从低到高依次为毛竹林,常绿林,常绿落叶混交林,针阔混交林,针叶林,矮曲林及中山草甸。土壤是亚热带典型中山土壤类型[39]。

1.2 样方设置与样品采集方法

1.2.1样方设置

在未受人为干扰的保护区范围内依海拔梯度设置不同竹林样地,分别设置不同海拔的毛竹(Phyllostachysedulis),肿节少穗竹(Oligostachyumoedogonatum),箬竹(Indocalamustessellatus)样地。同时还设置了玉山竹属的两个不同海拔的竹种样地,分别是1740m处的毛竿玉山竹(Yushaniahirticaulis)和2100m的武夷山玉山竹(Yushaniawuyishanensis)。由于五种竹子株高、胸径、密度等特征差异较大,参考前人研究中的方法将本研究中的样方设置成两种类型[40]。本文将毛竹和肿节少穗竹每样地设置成3个10 m×10 m 的小样方；将箬竹、毛竿玉山竹和武夷山玉山竹每样地设置成3个5 m×5 m的小样方[41],样地概况见表1。

表1 武夷山不同海拔五种竹子样地概况

1.2.2样品采集及测定

于2016年8月和2017年4月 在每小样方内选取3株(每海拔样地9株)近似林分平均株高、胸径的3年生竹株进行取样,并在每株竹子的竹冠上、中、下部位别取3个二级小枝(从枝条末端起),在每个枝上采集所有的叶片、枝。在竹秆的基部,中间及顶部位置(以1/3株高梯级计算位置)分别取10cm的秆,混合均匀。最后将叶、枝、秆样品置于75℃的烘箱中烘干至恒重,机械粉碎后过100目尼龙网筛,密封袋封存备用。沿对角线在每个小样方内用直径5cm的土钻取0—10cm的土壤3份混合成1份,挑出石子和细根,凋落物,风干后每样地共测定3份土壤。使用碳氮元素分析仪(Elemental Analyzer Vario EL III,德国)测定叶片、枝、秆和土壤的总碳和总氮含量。各器官和土壤的总磷含量采用浓硫酸-高氯酸消煮法,于连续流动分析仪上(San ++,SKALAR,Netherlands)测定。

1.3 数据处理与分析方法

2 结果分析

2.1 叶枝秆C、N和P含量及变异系数

4月份竹叶枝秆的平均C含量分别为491.61 mg/g,489.05 mg/g,508.76 mg/g；N含量分别为24.63 mg/g,6.02 mg/g,2.97 mg/g；P含量为1.28 mg/g,0.42 mg/g,0.25 mg/g；8月份叶枝秆的C含量分别为502.80 mg/g,497.79 mg/g,498.83 mg/g；N含量分别为23.52 mg/g,7.75 mg/g,2.91 mg/g；P含量为1.37 mg/g,0.44 mg/g,0.24 mg/g(表2)。五种竹子的4月份叶枝秆的平均C∶N∶P值分别是384∶19∶1、1164∶14∶1、2035∶12∶1；8月份分别是367∶17∶1、1131∶18∶1、2078∶12∶1,不同生长阶段未改变秆的N∶P值。各器官的N和P含量的变异范围13.85%—34.02%及19.67%—44.22% 均高于C含量的2.93%—4.94%(表2)。除了物种以及4月份的不同器官间,C、N和P含量的变异系数在器官及碳氮磷养分间均具有显著差异(表3)。

表2 武夷山五种竹种叶枝秆C、N和P平均含量及变异系数

表3 不同生长阶段五种竹种C、N和P含量变异系数的单因素方差分析

2.2 碳氮磷含量在物种,海拔和生长阶段间的变化及其交互特征

不同竹种内,毛竹叶片的C、N和P含量在五个竹子间均显示较高特征,而肿节少穗竹,箬竹以及毛竿玉山竹叶片的N、P含量总体低于毛竹和武夷山玉山竹(表2)。随着海拔的增加,不论生长阶段的变化,毛竹叶枝秆的C含量与海拔并无显著线性相关关系(图1),但是4月份毛竹秆的N、P(图1)及8月份叶片的N、P含量均随海拔增加呈显著降低趋势(图1)；肿节少穗竹叶枝C含量在4月和8月,4月叶枝的N、P及8月份秆的N、P含量均随海拔增加而降低；相反,箬竹叶片的N、P含量在4月和8月均随海拔增加而增加(附图1,附图2)。

图1 毛竹不同生长阶段叶枝秆的C、N和P含量沿海拔分布的变化特征

物种,海拔和生长阶段对竹子叶枝秆C、N和P 含量的影响具有差异性。具体的:除竹枝、秆的C含量外,物种对其他器官的C、N和P 含量均有显著影响；生长阶段对叶和枝的C、N和P含量,秆的C含量产生显著影响(表4,P<0.01),但未改变秆的N、P含量(表4,P=0.27和P=0.43)；竹秆C含量在海拔上无显著差异(表4,P=0.56)。而物种和生长阶段的交互作用对叶片C、P含量以及枝C、N和P含量产生显著影响。生长阶段和海拔间的交互作用显著的影响了叶和枝的N、P含量及秆的N含量(表4)。物种和海拔间以及三者之间对叶枝秆的C、N和P含量均无产生显著交互作用。

表4 物种,生长阶段和海拔对竹子叶枝秆的C、N和P 含量的交互影响

2.3 不同生长阶段器官与土壤化学计量间关系及其内稳性特征

在4月份时,土壤C、N含量分别与叶片的N、P和秆的N含量呈显著正相关关系(表5)。土壤P与枝的N含量呈显著正相关关系,而与叶、秆的C含量呈显著负相关关系。4月份土壤P对竹子各器官内的P元素含量影响均并不显著,而在8月份时,土壤的N与叶N,土壤P含量与秆的P含量均呈显著正相关(表5)。经对应养分分析,五种竹子不同生长阶段中,叶、枝、秆的养分内稳态特征表现不同。4月份时,叶N、秆N的内稳性指数HN分别为4.35和1.89；8月份时,叶N、秆P的内稳性指数HN和HP分别为3.85和1.08(图2),但并未发现竹枝具有显著的内稳性特征。

表5 不同生长阶段竹子各器官碳氮磷含量与土壤碳氮磷含量间的相关系数

图2 竹子不同器官化学计量的内稳态特征

3 讨论

植物的生长除了需要温度、水分和二氧化碳,还需要大量的氮和矿质元素来维持生命系统的运行,其中,C、N和P作为主要的组成元素,其在植物体内的分配构成和环境之间的关系一直以来得到广泛研究[20—21,42—43]。因植物体一方面寻求繁殖的最大化,又会调节自身生长的养分限制,所以,竹子在不同生长阶段和环境下可能倾向于采取多重养分权衡策略来维持生存[27]。

3.1 竹子叶枝秆的碳氮磷含量对生长阶段变化的响应

武夷山五种竹子叶片在4月份比值是384∶19∶1,在8月份时是367∶17∶1。而综合多种竹子研究结果发现我国竹叶平均C∶N∶P值是380∶16∶1[27],这说明在竹子不同的生长阶段叶片养分含量可能会发生显著改变。例如,在生长的不同阶段,常绿阔叶林植物叶片的N、P含量也会发生2—4倍的变化[29],叶片C含量波动的幅度在458.48—516.87 mg/g与本文的468.48—505.39 mg/g相似。本文竹叶平均C含量研究结果略高于我国南北样带木本植物的平均值480.1 mg/g[22]。这可能是因为竹叶一方面兼具高光合速率和低碳投资成本[44],拥有较高的比叶面积SLA特性[45]。另一方面由于竹秆作为非同化器官可能存在C4途径的固碳组织结构[46]综合提高了其存储碳的能力。这一结果与川南毛竹林的年均光合固碳能力强于一些亚热带常见树种,如楠木,樟树及欧美杨类似[47]。同时,这也与竹叶N在不同生长阶段均具有调节内稳性特征的结果相一致(图2),因为植物叶片N通常与光合能力紧密相关。另外,我国毛竹叶片C、N和P含量变异系数分别为7%,25%,65%[25],这与本研究的结果相一致。本研究五种竹子各器官的C、N和P含量变异系数均以P含量变异较高为主,且三种元素间变异系数存在显著差异(表2和表3)。虽然竹秆N、P含量的变异系数总体显著大于叶片和竹枝,但是秆的N∶P值从4月份到8月份的变化却保持恒定(12∶1)(表2)。这也说明竹秆是竹子养分含量调节和维持不同生长阶段竹子体内化学计量特征平衡的重要器官。

由于植物体内养分的迁移转化速率受环境限制性的养分供给决定,如:生长在亚热带的竹子和大多数的亚热带木本植物来说可能对P元素的限制性调节更为直接。本文研究中叶片N∶P值从4月份的19∶1升高为8月份的17∶1,而叶片N下降约5%(表2),这表明随着生长阶段的推移,竹叶N元素的消耗可能快于P。即使本研究结果与Koerselam和Meuleman[48]在湿地生态系统中发现N∶P限制阈值是14和16的结果不一致,但是竹子的N∶P值的升高趋势以及土壤P与叶片C含量间呈显著的负相关关系(表5)可以表明随着生长阶段变化,P仍是本地区竹林生长主要的限制性养分。内稳态机制表明植物在变化的环境中具有维持自身化学计量特征稳定的能力。基于内稳态分析结果,4月份叶片HN和秆HN分别为4.35和1.89,8月份叶片HN和秆HP分别为3.85和1.08。本研究并未发现竹枝具有显著的养分内稳态特性。这说明相对于竹枝来说,竹子对叶N,秆N、P含量的内稳态机制调控更加强烈。另外,海拔与生长阶段交互使原来不受生长阶段变化影响的秆N、P含量(P=0.27和0.43)也相应提高了响应能力,其中显著地影响了秆N含量的变化(P=0.008)(表4)。这些结果一方面表明在竹子的不同生长阶段,竹秆作为重要养分储存器官能提供可利用的N元素,另一方面说明了竹秆的N、P含量在竹子调节自身化学计量内稳态平衡中会随着环境的变化发生改变。这可能是竹子为了适应生长阶段变化和环境的重要对策之一[27,49]。

3.2 竹子叶枝秆的碳氮磷含量对海拔变化的响应

随着海拔的增加,毛竹叶枝秆的C含量与海拔均无显著线性相关关系(图1)。而毛竹4月份枝及8月份叶的N、P含量却随海拔增加而显著降低,这一结果与肿节少穗竹N、P含量变化相似(附图1)。同时,由于物种自身生物学特性影响,N、P含量并不总是与海拔呈负相关,如:箬竹叶片的N、P含量在4月和8月均随海拔增加而增加(附图2)。这些原因可能是由于竹种间在不同海拔环境下的光照条件引起的。在本研究中,位于低海拔的毛竹分布于840—1240m的海拔之间,而毛竹林中少有大树遮阴,光照资源充裕；相对于其他两个林下竹种来说,其光照条件较好。因此,毛竹叶片的C含量可能受海拔因素的影响较小(图1)。理论上,物种为了适应环境温度变化,体内的化学计量特征会遵循与温度相关模型的预测。有些研究认为随海拔增高,植物为了适应低温及光合有效辐射的增强,采取保守型策略,如降低叶片的N、P含量[50]。这与本研究发现毛竹及肿节少穗竹部分器官内N、P含量随海拔增加呈显著降低结果相似。但也有研究认为随温度的降低,叶片氮磷含量反而会随之增加[42],这与本研究发现箬竹叶片的氮及磷含量随海拔显著增加结果相一致(附图1,附图2)。这可能是受箬竹自身分布特性的影响(如海拔分布范围更宽,1040—1840m),为了获取更多光合产物维持生存而采取的适应性策略。如牛得草[51]也发现高海拔地区(在2100m以上)随着海拔升高,植物叶片N、P含量整体上呈增加趋势。因此,海拔上不同的光照条件,温度会综合影响竹子器官C、N和P含量的变化,并且与生长阶段产生交互,从而影响其化学计量特征间的平衡。

附图1 不同生长阶段肿节少穗竹叶枝秆的碳氮磷含量随海拔变化特征

附图2 不同生长阶段箬竹叶枝秆的碳氮磷含量随海拔变化特征

4 结论

武夷山五种竹子的叶片C含量总体上略高于全球木本植物的平均值,毛竹,肿节少穗竹与箬竹叶的N、P含量随海拔变化具有差异性,这可能与其自身特性及环境因素有关。五种竹子的秆N、P含量变异系数总体显著大于叶片和竹枝,但不同生长阶段秆的N∶P值并未发生改变。海拔与竹子生长阶段的交互影响显著提高了竹秆N含量的响应,不同于竹枝,竹叶和秆均具有显著的化学计量内稳性保持特征。总体来看,武夷山不同海拔的五种竹子一方面通过维持叶N和秆的N、P含量内稳态机制,另一方面调节秆N含量和P含量的协变来调整生长阶段和环境变化中养分的利用策略。