气温对意大利蜜蜂采集蜂飞行能力的影响

崔建新 王跃武 李文豪 杨江天 黄智勇

（1 河南科技学院害虫天敌繁育研究中心；2 新乡市植物园；3 北京交通大学机械与电子控制工程学院；4 美国密执根州立大学昆虫系）

1 引言

意大利蜜蜂（Apis mellifera ligustica）是一种重要的经济昆虫，一方面为人类提供营养丰富的蜂产品，同时可以为农作物授粉，提高农产品的产量和品质。蜜蜂对维持生态平衡和保持生物多样性的作用也非常突出。蜜蜂属于社会性昆虫，工蜂成为蜂群的主体级型。工蜂的职能有2 类，一是内勤职能包括饲喂幼虫、清洁、饲喂蜂王、筑巢等；二是外勤职能主要是巢外采集活动，包括采蜜、采粉、采水、采胶等。帮助植物的授粉的活动主要是外勤蜂在采蜜和采粉过程中完成。外勤蜂的采集活动强度受到蜜蜂品种[1,2]、日龄、卵巢管发育程度、前期采集经历、外勤蜂感病种类和程度（孢子虫病、蜂螨等）等外勤蜂状况的影响；又受到蜂群状态的影响，包括蜂王的有无及状态[3]、幼虫哺育强度[4]、花粉需求强度、蜂群群势、蜂巢差异[5]的影响[6]；还受到温度[7-9]、湿度、光照强度[10]、地形[11]、海拔[12]、电磁场[13]、空气污染[14]、蜜源质量[15]、粉源质量[16]、农药污染[17]、水源[18]、竞争种类[19,20]、天敌[21]等因素的影响[10,22]。蜜源充足时，外勤蜂在春夏季节平均每天可以完成59km 的飞行[23]。一个蜂群的产蜜量和外勤蜂出巢采集的强度有显著的正相关关系[24]。

温度对外勤蜂的飞行活动影响很大。邵端宜（1993）认为蜜蜂采集花粉的温度范围是12℃～35℃[25]。在43℃条件下，蜜蜂的采集活动最弱[26]，10℃以下时，采集活动也极为微弱[27]。北非埃塞俄比亚学者的研究报道蜂群采集活动和温度成正相关，活动高峰在9∶30（19.6℃,8月）或12∶00（26.7℃,9月）[28]。来自尼日利亚的材料证实环境平均温度在35℃时，蜂群采集活动和温度有强烈的负相关关系；环境平均温度为24.7℃时，蜂群采集活动和温度有中度的负相关关系[10]。工蜂出巢飞行前会主动振翅提升胸部温度到36℃～38℃[29-31]。蜜蜂在外界6℃以上就可以出巢飞行[38]。在低温条件下（20℃以下）工蜂出巢飞行前需要提前将胸部预热到30℃以上[30]。Roberts &Harrison（1999）发现环境温度在21℃～33℃时，蜜蜂工蜂主要通过代谢活动来调节胸部温度，维持在37℃～40℃范围[32]。Coelho（1991）比较了归巢雄蜂和工蜂的胸部温度，发现雄蜂比工蜂高2.4℃～2.7℃，胸温越高，产生的飞行动力越大[33]。尽管已经有许多研究探讨蜜蜂出巢采集的适宜温度条件，蜜蜂飞行时最适宜的环境温度究竟是多少？还很少有飞行行为学方面直接的证据。本试验在控温条件下，利用飞行磨对意大利蜜蜂工蜂的飞行能力进行比较，寻找到最佳的适宜飞行的温度。

2 材料和方法

2.1 试虫

本试验所使用的意大利工蜂均采自河南省新乡市河南科技学院校园内的桃花上。采集时间为3月16日～4月11日之间（2014年）。

2.2 飞行磨系统

采用一套适用于测定中型昆虫飞行能力的飞行磨系统（新乡市亚新害虫天敌防治有限公司），可连续记录试虫在22h 内26 个通道的累计飞行距离、累计飞行时间、平均飞行速度。

2.3 方法

在11 点半左右，用塑料指形管（长6cm，直径2cm）直接去套在桃花上采集花粉的蜜蜂，然后用棉花塞口，以免蜜蜂呼吸不到新鲜空气而出现萎靡状态。预留半个小时的采集时间，而后回到实验室开始进行吊飞实验。吊飞时先用镊子捏着蜜蜂的胸部两侧，把蜜蜂从试管中拿出来，用左手（必须戴手套）稳定蜜蜂姿态，慢慢替换镊子夹持蜜蜂的位置到腹部（注意一定要捏着蜜蜂的腹部，防止蜜蜂的尾刺蜇到）；然后用小剪刀把蜜蜂中胸中央的毛剪掉，以利于进行粘虫试验；接着用2cm 的小塑料套管（空心，长2cm，外径直径1mm，内径0.5mm）用少量的502 速干胶粘在蜜蜂中胸中央，注意不要粘到蜜蜂的翅，否则蜜蜂就不能飞行；大概2min 后胶干后，可以先提着小套管测试一下是否有粘到蜜蜂的翅，确定成功后把套管悬吊在飞行磨上进行吊飞试验。

吊臂长为0.1m，相对湿度为60%～80%，光照强度为800Lux，温度设置6 个处理，分别为18℃、20 ℃、22 ℃、24 ℃、26 ℃、28 ℃，每 天11∶30 开始捉虫，12∶00 开始粘虫，14∶00 结束，次日12∶00 结束实验，保存前天的试验数据，共吊飞22h。试验期间不补充水分和养分。

2.4 数据分析和处理

根据飞行磨系统自动记录数据，用Matlab 软件进行数据统计分析。分析计算得到试虫在测试时间内完成的个体累计飞行距离、累计飞行时间、平均飞行速度。对累计飞行距离在10m 以下的数据作为不可靠数据，予以排除。方差分析和多重比较用Statview(v 5.01,SAS Institute,Cary,NC,USA)。方差分析时，对累计飞行距离数据进行自然对数转换，对累计飞行时间和平均飞行速度不做任何转换。多重比较采用HSD检验法。

3 结果

经过飞行磨测试，共获得108 组（18℃的17 组，20℃的15组，22℃的13组，24℃的15组，26℃的32组，28℃的16 组）。各个温度条件下意大利工蜂的飞行参数如表1。

表1 意大利工蜂的不同温度环境下飞行参数的比较

3.1 累计飞行距离

不同温度下意大利工蜂个体的累计飞行距离的差异在统计学意义显著（对数转换后F=2.44,df=5,102,P=0.039）。最远累计飞行距离为9158.37m（24℃）。24℃下的累计飞行距离的标准差为2697.22m，中值为204.2m，而其他温度下的累计飞行距离的标准差都比24℃的低。

3.2 累计飞行时间

不同温度下意大利工蜂累计飞行时间的差异在统计学意义上显著（F=2.38,df=5,102,P=0.043）。最长累计飞行时间为8362.79s（24℃）。24℃下的累计飞行时间的标准差为2507.22s，中值为890.35s。而其他温度下的累计飞行时间的标准差都比24℃下的低。

3.3 平均飞行速度

不同温度下意大利工蜂平均飞行速度的差异在统计学意义上不显著（对数转换后F=2.00,df=5,102,P=0.085）。最快的飞行速度为1.92 m/s（28℃）。28℃下的平均飞行速度的标准差为0.47 m/s，中值为0.41 m/s，而其他温度下的平均飞行速度的标准差都比28℃的低。

4 讨论

昆虫的飞行活动非常复杂，消耗的能量巨大[34,35]。在飞行过程随着能量的大量消耗，同时产生大量的热能。外界环境温度过低，蜜蜂为了维持反应所需的代谢温度，还要消耗额外的能量。外界温度过高，蜜蜂需要加强散热活动来排除过多的热量。只有在最适宜的温度条件下，蜜蜂飞行代谢产生的能量刚好维持高强度能量代谢所需的体温。本研究发现24℃是最适宜蜜蜂飞行的温度，温度偏高或偏低，工蜂的适宜程度均表现下降趋势。Gebremedhn 等（2014）的观点是采集活动和温度成正相关关系[28]，核查原始试验条件后，我们发现该研究在8～9月完成，当地9月平均温度为22.3℃，8月平均温度为20.5℃；9月12∶00 和14∶30 的温度分别为26.7℃和27.1℃，其他3 个测温时段的温度都在24℃或24℃以下范围；8月每天5 个测温时段的温度都在24℃以下。Dukku 等（2013）则认为环境平均温度在35℃时，蜂群采集活动和温度有强烈的负相关关系[10]，这一结果和我们的研究不矛盾；Dukku 等的另一结果为在环境平均温度24.7℃，蜂群采集活动和温度有中度的负相关关系[10]，此时的环境平均温度已经略微超过24℃，和我们的研究结论也不矛盾。我们还注意到环境温度为22℃和26℃时，工蜂累计飞行距离仅为24℃时的49%和31%。环境温度为20℃时，工蜂累计飞行距离仅为24℃时的9%。18℃时，工蜂累计飞行距离仅为24℃时的13%，28℃时，工蜂累计飞行距离仅为24℃时的38%。换言之，环境温度高于24℃时工蜂的飞行能力下降的程度和低于24℃时相比下降的更为缓慢，24℃以上的4℃范围内工蜂的飞行能力还在高峰值的30%以上（31%～38%），24℃以下的4℃范围内，工蜂的飞行能力下降到高峰值的10%左右（9%～13%）。综合考虑到每天温度的日变化趋势（14∶00 气温一般为最高点）、采集花蜜消耗时间、回程满荷负载等因素，工蜂的最优采集策略应该是尽量把采集活动，特别是返巢高峰安排在环境温度为24℃及其临近温度的时候。如果午后高温不超过24℃，那么每日的最高温度就是最适宜的采集温度[36,2]。如果午后温度超过24℃，那么每日的采集高峰会有午前和午后2 个时段，采集高峰仍然为24℃及其临近温度的时段。如果17∶00 时的气温不能回落到24℃以下水平，下午的采集高峰就会出现在日落以后[10]，或者不再出现采集高峰[28]。西方蜜蜂雄蜂的出巢飞行一般在下午，Loper 等（1987）发现雄蜂聚集区一般在15∶45～18∶15（环境温度为32℃）[37]。蜜蜂雄蜂巧妙地选择了最佳的时间来建立雄蜂聚集区，最大限度地减少了对采集蜂采集活动的干扰。Tan 等发现中蜂比意大利蜜蜂耐寒能力强[38]，可以在更为低温的条件下采集，中蜂采集蜂最佳的环境温度还需进一步研究。另外，蜜源植物泌蜜高峰时段也是重要的因素，会显著影响工蜂的采集行为。

5 小结

意大利蜜蜂采集蜂在气温24℃条件下，飞行能力明显强于其他温度条件。本研究对蜂场布局和日常蜂群管理有较大的参考价值，养蜂员应最大限度地利用有利的温度条件促进蜂群多采集，减少对蜂群采集活动的干扰。在蜂场布局选点时，应考虑主要蜜源花期和主要粉源花期，使蜂群的采集高峰期和外界环境温度相协调，维持在24℃临近范围。