江湖阻隔背景下东部平原湖泊鱼类功能特征及多样性变化*

郑 鹏，蒋小明**，曹 亮，王 俊，姜卓群

(1:西安理工大学西北旱区生态水利国家重点实验室，西安 710048)

(2:中国科学院水生生物研究所，武汉 430072)

(3:宝鸡市河务工作站，水旱灾害防治监测中心，宝鸡 721000)

东部平原湖泊区是我国五大湖泊区之一，也是我国淡水湖泊最集中的地区，主要指分布在长江、淮河中下游、黄河与海河下游及大运河沿岸的湖泊. 区域内面积1 km2以上的湖泊有696个，中国五大淡水湖 (鄱阳湖、洞庭湖、太湖、巢湖和洪泽湖) 均位于本区[1]. 区域内大大小小的湖泊孕育着丰富的水生生物资源，被国际保护组织列为“全球200个最具生物保护价值的生态区”[2]. 然而，从1950s以来，该地区湖泊受到日益加剧的人类活动 (如闸坝建设、围湖造田、水体污染和过度捕捞等) 的干扰，致使鱼类资源锐减，多样性显著下降[3-5]. 由水利工程建设和水位调蓄导致的江湖阻隔是造成水生生物多样性下降的主要原因之一[6]. 江湖连通的丧失会显著改变湖泊水环境因子 (如水流、水深、溶解氧、光线、温度等)，导致浅滩等一些异质生境消失以及阻隔鱼类洄游通道，进而对鱼类产生直接或间接影响[7-8]. 关于人类干扰对鱼类物种多样性的影响在国内外已开展了大量的研究[9-11]，但鱼类功能多样性的相关研究起步较晚[12]，目前针对鱼类功能多样性对人类干扰的响应研究相对较少. 因此，很有必要开展鱼类的功能特征和多样性对江湖阻隔的响应研究，为今后泛滥平原生态系统的鱼类资源保护提供科学依据.

传统的群落生态学和生物多样性研究多从物种多样性角度出发，在研究中主要关注群落的物种组成和丰度的时空格局[13-14]. 物种多样性将物种视为完全相同的群落构件或单元[15]，忽略了物种间生理、生态、形态特征、功能、进化关系等方面巨大的差异[16-17]，近年来，生态学家逐渐认识到传统物种多样性研究的不足[18-19]. 伴随着功能生态学的兴起，从功能性状和功能多样性的角度去分析生物群落受外界干扰后的聚合机制和响应过程成为当前生态学的研究热点[20]. 相比传统的基于物种水平的方法，基于功能性状的研究有其明显的优势. 因为功能性状与环境因子的关系更为紧密，可以直接反映生物在自然选择压力或胁迫因子长期作用下，适应选择压力后表现出的生存策略. 功能性状组成的变化可以对特定环境下群落的结构和功能做出合理的预测，对自然变化和人类干扰的生态响应更为稳定[21]. 此外，功能性状还具有更广泛的区域适用性 (可认为地球上绝大多数物种共用一套性状)、群落的功能多样性能反映生态系统功能等一系列优点[22-23]. 因此，基于功能性状的研究可以揭示群落构建与环境变异之间的机理性关联，从而更好地指示外界干扰和环境压力，量化并预测人为干扰对生物群落及生态系统的影响，从而有助于制定有效的生物保护和资源可持续利用策略[24-26].

本研究选取了东部平原湖泊区的9个阻隔湖泊和2个连通湖泊 (作为对照)，在区域内众多湖泊都面临江湖阻隔干扰的背景下，开展阻隔前后湖泊鱼类功能特征和多样性的变化研究. 目前仅个别研究在空间尺度上比较了连通湖泊和阻隔湖泊鱼类功能多样性格局的差异[27]，而尚无在时间尺度上比较同一组湖泊的鱼类群落在江湖阻隔前后的功能特征和多样性变化的研究. 本文通过比较9个湖泊在阻隔前后的鱼类群落功能性状和多样性的变化 (同时以2个连通湖泊的变化情况作为对照)，来分析江湖阻隔背景下东部平原湖泊鱼类多样性对人类干扰的响应，以期为今后该地区泛滥平原湖泊渔业资源管理及湖区生态修复和保护提供重要的理论依据.

1 材料与方法

1.1 研究区域概况及鱼类调查

本研究选取了东部平原湖泊区中11个代表性湖泊，即鄱阳湖、洞庭湖、太湖、巢湖、洪泽湖、梁子湖、菜子湖、东湖、涨渡湖、洪湖和五里湖. 在这11个湖泊中，目前只有鄱阳湖和洞庭湖 (以下称连通湖泊) 保持与长江干流的自然连通，而由于1950s以来先后由于兴建水利、围垦造田等原因，其余9个湖泊与干流的自然连通受到闸坝的阻隔(以下称阻隔湖泊). 在这些湖泊中，五里湖是太湖伸入无锡的内湖，但由于东部平原湖泊历史上的调查数据较为缺乏，而本研究主要关注的是这些湖泊在阻隔前后功能特征和功能多样性的变化，并未涉及到不同湖泊间的比较，所以本研究参考Liu 和 Wang[4, 26]将五里湖和太湖作为两个湖泊来进行鱼类多样性分析的思路，在文中保留了五里湖这一湖泊. 为了更好地体现江湖阻隔背景下鱼类群落的变化规律，本研究中将鱼类数据划分为两个时期：阻隔前和阻隔后(详见附表Ⅰ)，研究9个阻隔湖泊在阻隔前后鱼类功能性状组成和功能多样性的变化，同时将2个连通湖泊的变化情况作为对照. 11个湖泊的鱼类数据来自科学报告、书籍、网上数据、出版文献和调查报告等 (详见附表Ⅱ).

1.2 数据处理与分析方法

1.2.1 功能性状的选取 Villéger等提出鱼类功能性状的选取应包含5个维度：食物获取能力、移动能力、抵御捕食能力、营养平衡能力和繁殖能力[27]，本研究以此为基础选取了鱼类功能生态研究中广泛使用的3类分类性状 (洄游习性：河海洄游性、江湖洄游性和非洄游[28]；体型：圆柱形 (cylindrical)、侧扁形(compressiform)、椭圆形 (oval)、似鳗形 (eel-like) 和梭形 (fusiform)[29]；食性：杂食性 (omnivorous)、草食性 (herbivorous)、浮游生物食性 (planktivorous)、无脊椎动物食性 (invertivorous)、鱼食性 (piscivorous) 和腐食性 (detritivores))[29]和6个连续功能性状 (最大体长、营养级、生长速率、初次性成熟时间、初次性成熟体长和最大寿命)[27]. 功能性状数据来自文献资料和鱼类数据库FishBase[30].

1.2.2 功能多样性指数的计算 为了更好地体现鱼类群落生态的变化，本研究选取4个功能多样性指数：功能丰富度指数 (functional richness，FRic)、功能均匀度指数 (functional evenness，FEve)、功能离散指数 (functional divergence，FDiv) 和功能分散指数 (functional dispersion，FDis) 来度量江湖阻隔前后湖泊鱼类的功能多样性变化.

FRic可以衡量一个群落中物种占据功能空间的大小[31-32]，可作为评价群落生产力、对环境波动的缓冲能力或者对生态入侵的承受能力等指标[33]. 功能丰富度指数较低，就意味着潜在的有效资源未被完全利用，从而拉低了生产力水平[34]. 计算公式为：

(1)

式中，FRic表示群落i中性状c的功能丰富度指数，SFic表示群落中物种占据的生态位空间，Rc表示所有群落中性状c占据的生态位空间.

功能均匀度指数 (FEve) 可以解释物种功能性状分布的均匀性[21]，反映物种整体资源利用的状况[33]. 计算公式为：

(2)

(3)

(4)

式中，S表示物种数，EWL为均匀度权重，dist(i，j) 为物种i和j的欧式距离，wi为物种i的相对丰富度；L为分支长，PEWL为分支长权重.

功能离散指数 (FDiv) 可以解释物种丰度在功能性状空间的散布情况，度量每个物种与功能上趋异化物种质心的平均距离[21]. 功能离散度指数用于测量资源分异度，例如FDiv指数越低，意味着物种生态位越饱和，竞争越激烈[33]. 计算公式为：

(5)

(6)

(7)

(8)

(9)

(10)

功能分散指数 (FDis) 通过计算一个群落中物种构建的性状空间上以物种相对丰富度作为权重算出的物种散布中心，用每个物种与这个中心的平均距离来解释物种在性状空间上的散布情况[35]. 计算公式为：

(11)

(12)

式中，c表示加权重心，wj表示物种j的相对多度，xik为物种i性状k的值，zj为物种j到重心c的加权距离.

1.2.3 统计分析 鱼类群落功能多样性指数采用是R语言中的FD程序包[36-37]运行计算得出. 采用配对样本t检验比较阻隔前后的鱼类功能性状组成和功能多样性指数是否存在显著差异. 配对样本t检验在SPSS 19.0软件中运行. 最后，在Origin 2018软件中绘制分类性状的柱形图、连续性状的散点图和功能多样性指数箱线图.

2 结果与分析

2.1 物种组成

阻隔前9个湖泊共记录鱼类140种(隶属13目29科82属)，而阻隔后只记录了100种(隶属9目19科68属). 与阻隔前比较，这9个湖泊的鱼类减少了40种(减少28.6%)、14属、10科(鲟科Acipenseridae，匙吻鲟科Polyodontidae、平鳍鳅科Catostomidae、花鲈科Lateolabracidae、塘鳢科Eleotridae、魚銜科Callionymidae、鲀科Tetraodontidae、舌鳎科Cynoglossidae、鲱科Clupeidae和杜父鱼科Cottidae)和4目(鲟形目Acipenseriformes、鲀形目Tetraodontiformes、鲽形目Pleuronectiformes 和鲉形目Scorpaeniformes)(表1). 鄱阳湖和洞庭湖历史时期共记录137种 (隶属9目25科73属)，现在时期118种(隶属8目19科63属)，较历史时期减少了19种(减少13.9%)(表1).

表1 11个湖泊在两个时期鱼类群落包含的科、属和种的数目

2.2 生态类型

对9个湖泊江湖阻隔前后的鱼类功能性状参数进行比较发现，洄游习性、体型和食性3大类中11个性状所包含的物种数在江湖阻隔后均显著下降 (P<0.05)，仅椭圆形、似鳗形和食草性鱼类物种数未发生显著变化 (图1). 另外从14个分类性状所占总物种数的比例来看，非洄游(t=-4.145，P=0.003，由60.3%增加到67.5%)、浮游生物食性(t=-2.586，P=0.032，由13.7%增加到15.9%)鱼类的比例显著增加，而河海洄游(t=6.510，P<0.001，由 7.9% 减少到4.5%)、河湖洄游(t=2.372，P=0.045，由31.8%减少到28.1%)和鱼食性(t=3.247，P=0.012，由31.1%减少到25.2%)比例显著减少，其他9个性状的物种数占比在阻隔前后变化不大(图1). 相比9个阻隔湖泊， 在2个连通湖泊中这5个功能性状的物种数占比变化幅度相对较小(非洄游：由65.2%增加到69.1%；浮游生物食性：由9.70%增加到11.2%；河海洄游：由6.58%减少到3.71%；河湖洄游：由28.2%减少到27.2%；鱼食性：由32.6%减少到31.3%) (详见附表Ⅲ).

9个阻隔湖泊鱼类群落的连续性状变化如下：营养级在阻隔前平均值为3.14，阻隔后为3.10，营养级显著减小 (t=-4.053，P=0.044). 生长速率从阻隔前 (0.57 a-1) 到阻隔后 (0.65 a-1) 呈现增长趋势，且两个时期生长速度变化显著 (t=3.749，P=0.006). 其他4个连续性状变化不显著，其中最大体长 (由41.32 cm到44.95 cm)、初次性成熟体长 (由22.54 cm到23.86 cm) 和最大寿命 (由13.19 a到13.58 a) 有所增加，而初次性成熟时间 (由3.23 a到3.22 a) 有所减少 (图2). 相比9个阻隔湖泊，2个连通湖泊中营养级和生长速率变化幅度更小 (营养级：由3.19减少到3.17；生长速率：由0.53 a-1增加到0.58 a-1) (详见附表Ⅲ).

2.3 物种数和功能多样性指数变化

9个阻隔湖泊的鱼类平均物种数显著降低 (t=-8.560，P<0.001)，由阻隔前的79.6种减少为阻隔后的52.1种 (减少比例为34.4%).FRic(t=-6.848，P<0.001)，FDiv(t=-2.897，P=0.020) 和FDis(t=-2.646，P=0.029) 也均显著降低，而FEve不显著地增加 (t=1.735，P=0.121) (图3). 与阻隔前比较，FRic、FDiv和FDis减少的比例分别为32.5%、1.83%和2.43%. 分析2个连通湖泊多样性指数的变化状况，发现其物种数 (减少17.2%) 和功能多样性指数的变化幅度 (FRic：减少29.9%；FDiv：减少1.5%；FDis：减少2.2%) 均小于9个阻隔湖泊 (详见附表Ⅲ).

图3 9个湖泊鱼类功能多样性指数在江湖阻隔前和阻隔后的箱线图(箱体表示核心参数值在25%～75%的分布范围，箱体中间的横线为中位数，×为平均值. 箱体上下两端短横线之间的范围是箱体范围的1.5倍，黑点表示极端值)

3 讨论

历史上，东部平原区的湖泊均与干流自然连通形成典型的江湖复合生态系统，支持着较高的物种多样性[26,28]. 近几十年来，大规模围垦、修堤和建坝等人类活动的干扰，极大地破坏了江湖复合生态系统，导致大部分湖泊与长江水文联系的丧失，湖泊鱼类资源面临着急剧下降等问题[6,38]. 研究表明，泛滥平原湖泊在江湖阻隔后，鱼类物种多样性显著下降[9,26]. 本研究得到了类似的结果，9个湖泊的鱼类平均物种数由阻隔前的79.6种减少到阻隔后的52.1种，下降幅度超过30%. 因此开展江湖阻隔对湖泊鱼类性状特征以及物种和功能多样性指数影响的研究显得十分有必要.

江湖连通丧失会阻隔鱼类洄游通道，使得湖内的洄游型鱼类不能进入长江繁殖；此外，江湖阻隔使得长江干流的幼鱼不能到湖泊中摄食和育肥，给洄游型鱼类带来了不良影响，从而显著改变鱼类功能性状组成(非洄游性鱼类在阻隔湖泊中优势度增加)[39]. 本研究发现洄游鱼类在阻隔后下降比例高于非洄游鱼类 (洄游鱼类下降43.0%，非洄游鱼类下降30.7%). 然而，阻隔后的湖泊中洄游性鱼类并没有完全消亡，原因可能是：1)不少湖泊存在多条支流汇入，为江湖洄游鱼类提供了产卵栖息地[40]；2)部分湖泊 (如洪泽湖、太湖、巢湖等)经常开展增殖放流，鲢 (Hypophthalmichthysmolitrix)、鳙 (Aristichthysnobliis)、草鱼 (Ctenopharyngodonidellus) 等江湖洄游鱼类的种群数量得以补充[41-43]；3)主干流偶发洪水脉冲与阻隔湖泊临时连通，使得洄游鱼类进入湖泊 (如长江1998年的特大洪水)[40].

阻隔后的湖泊从原有的开放系统走向封闭系统，使得湖泊内的流速、总氮和总磷等水文水环境条件发生了改变，进而对水生生物产生了影响[7]. 有研究表明，阻隔湖泊的浮游植物物种数低于连通湖泊，但浮游植物总体密度却高于连通湖泊[8]，而浮游动物因有了更适宜的环境条件和充足的食物来源，其密度也会有所上升. 这些因素可能是阻隔湖泊中浮游生物食性鱼类物种占比上升的原因. 鱼食性鱼类物种占比和鱼类营养级的下降原因是鱼食性鱼类处于较高营养级，这些鱼类因个体大、寿命长、自然死亡率低等原因，使其成为主要捕捞的对象[44]；此外，长江中下游不少洄游性鱼类多为高营养级鱼类，如鳤 (Ochetobiuselongates、鯮 (Luciobramamacrocephalus)、胭脂鱼 (Myxocyprinusasiaticus)、中华鲟 (Acipensersinensis)、日本鳗鲡 (Anguillajaponica) 等，它们的消亡使得较低营养级的种类优势度增加[5, 45]. 有研究也表明了鱼类受人类干扰的影响，营养级会呈现下降趋势[46-47].

本研究还发现江湖阻隔后鱼类生长速率要高于阻隔前，主要是由于阻隔后不少生长速率慢的鱼类 (如胭脂鱼 (Myxocyprinusasiaticus)、似刺鳊鮈 (Paracanthobramaguichenoti) 和暗色东方魨 (Takifuguobscurus) 等) 的消亡导致的. 在江湖阻隔、围湖造田、围网养殖等多种人类活动的干扰下[48-50]，生长速率慢、性成熟晚的鱼类 (K对策者) 受到的负面影响往往更大，而生长速率快的鱼类 (r对策者) 反而较快适应这种不利的环境. 除了江湖阻隔外，东部平原的湖泊还受到高强度捕捞的影响，有研究表明，高强度的捕捞会使鱼类生长速率增大[50-52]，因为在高强度的捕捞下，网目变小，个体较大的鱼类受到危害更加严重[53]，导致这类鱼类种群更加容易消亡，这可能也是导致鱼类生长速率增大的原因之一. 在这种大背景下，生长速率较快的鱼类更能适应这种变化，因此鱼类种群的性状向生长速率快靠近[54]，才能维持鱼类种群数量.

本研究发现，阻隔后湖泊鱼类群落的3个功能多样性指数FRic、FDiv和FDis均发生了显著的降低.FRic表示一个群落中的物种在性状空间上的填充情况[55]，FRic的下降，表明湖泊由阻隔前保持良好连通，栖息地复杂程度高，适合鱼类生长繁殖，鱼类种类组成多样的状态转变为阻隔后栖息地破碎且单一，鱼类种类较少的状态. 研究表明，东部平原区的许多湖泊，在阻隔后均不同程度地出现了沉水植物消亡、透明度降低、富营养化加剧的情况[8,56-57]，这些变化均会对鱼类产生不利影响，从而造成鱼类多样性的下降. 此外，在江湖阻隔前后多样性指数对比中，发现鱼类群落的FRic下降幅度要低于物种丰富度的下降幅度. 物种丰富度高的生物群落往往拥有较高的功能冗余性，对人类干扰也具更强的抵抗力[58]. 而本次研究中9个湖泊鱼类群落的FRic相比历史减少32.5%，仅略低于物种数降低的幅度(34.4%)，这表明这些湖泊中鱼类群落的功能冗余度处于较低的水平.FDiv常用来解释物种丰富度与其所形成的功能性状的空间散布情况[21]，FDiv指数越高，表明种间生态位互补性越强，竞争作用则较弱，鱼类群落生态位分化程度较高，不同的鱼类可以用不同的方式利用现有的资源[31].FDis用来表示物种在性状空间上的散布情况[58].FDiv和FDis通常用来体现群落中物种间的生态位分化程度和资源互补程度[59]. 本研究显示江湖阻隔后鱼类群落的FDiv和FDis均显著下降，表明阻隔湖泊鱼类栖息地空间减少，相同的属物种聚集，生态位重叠加剧，鱼类种间竞争可能变得更为激烈，资源利用率降低. 与FRic、FDiv和FDis的下降不同，湖泊鱼类的FEve指数在阻隔后呈现出上升的趋势，这意味着阻隔后湖泊鱼类群落在功能特征组成上变得更相似，从侧面也说明了其具特有性状鱼类的消亡，湖泊有效资源未被完全利用[33].

综上所述，本研究发现东部平原的9个湖泊鱼类群落的功能性状组成在阻隔前后发生了显著变化，其物种和功能多样性指数 (除了FEve) 均显著下降，表明江湖阻隔对东部平原湖泊的鱼类多样性产生了明显的负面影响. 此外，保持连通的鄱阳湖和洞庭湖的物种和功能多样性指数变化幅度均低于9个阻隔湖泊，这更加说明江湖连通是维持湖泊鱼类多样性的重要条件，因此良好的水文连通性对维持鱼类多样性具有重要意义. 本研究虽然分析了江湖阻隔对湖泊鱼类功能组成和多样性的影响，为泛滥平原鱼类多样性的评估和保护提供了重要的理论依据，但也存在一些不足之处. 首先，本文中的数据均来源于文献数据，在不同湖泊和不同时期中存在采样方法、采样努力度和渔具不完全一致之处. 但本文选取数据时考虑到了鱼类历史和现今分布数据可比性的问题：1) 两个时期数据都来自高强度的多年度 (调查时间2 a以上)、多季节、全湖尺度的调查；2) 两个调查时期使用详尽的捕捞网具 (迷魂阵、刺网和拖网) 等采样力度足以代表区域鱼类分布区系；3) 本研究的分析均是基于鱼类的有/无数据，也对鱼类的种类名称进行了核对以甄别物种有效性，剔除同物异名和无效种. 在这种情况下，可以认为所获得的鱼类分布数据是详尽且具有可比性的[4]. 在大空间和长时间尺度的多样性研究中，采样力度的这种不完全一致往往是无法避免的. 目前，已有许多大时空尺度的鱼类多样性研究均是基于前人的数据而开展的，如在中国云贵高原湖群[60]，北美的五大湖[61]、欧洲的137条河流[19]以及在全球尺度的河流鱼类研究中[62-63]. 这些研究中都存在一定程度的采样方法不一致之处 (在采样力度足够的情况下，可以保证鱼类有/无数据的可比性). 其次，本研究仅考虑了江湖阻隔这一威胁因素，而未涉及到其他的威胁因素，如水体污染、湖泊萎缩、过度捕捞、采石挖砂等. 这些干扰因素都在不同程度上对鱼类多样性带来了负面的影响[8,64-65]. 因此，建议在以后的研究中，评价分析多重环境干扰对东部平原湖泊区水生生物多样性的影响，从而为该地区的湖泊生态系统保护方案的制定和实施提供更为准确全面的参考.

4 附录

附表Ⅰ～Ⅲ见电子版(DOI: 10.18307/2022.0114).