间歇性河流中生物膜对干湿胁迫的动态响应

李超然,苗令占,侯 俊

间歇性河流中生物膜对干湿胁迫的动态响应

李超然,苗令占*,侯 俊

(河海大学,环境学院浅水湖泊综合治理与资源开发教育部重点实验室,江苏 南京 210098)

针对近年来关于河流生态系统中生物膜在干湿胁迫下的响应研究进展,综述了生物膜结构和功能的适应性变化,主要分析了生物膜中不同功能类群(自养和异养)以及群落结构(多样性以及多样性)的动态变化;结构性变化主要表现为随着干旱进行多样性的降低以及多样性的升高, 另外系统总结了干湿胁迫下生物膜生产力和代谢功能的动态响应;重点分析了生物膜微生物群体对干湿胁迫的抗性机制,并展望了分子生态网络分析在生物膜动态响应研究中的应用前景.

间歇性河流；生物膜；群落结构；功能特性；网络分析

世界范围内大部分的河流网络由间歇性河流构成,间歇性河流不同于恒定河流,其流动具有间歇性且非流期的持续时间与频率受环境影响较大[1].特别是面临全球变暖、季节更替等自然影响以及河流上游库坝建设等人为影响,间歇性河流出现减脱水现象、断流干旱的频率更高,严重影响河流生态系统.近年来,国内外研究学者针对河流减脱水与流域生态响应的相关关系进行了大量研究,发现在河流水文变化与河流生态状况之间存在着三种不同的关系,表明河流水文变化强度(如减脱水过程和强度)对河流生态系统结构与功能等方面的不同影响路径[2].

因此明确间歇性河流减脱水与河流生态状况变化之间的关系,定性与定量探究干湿胁迫对河流生态系统结构与功能的影响,是减脱水河流进行生态评估和生态修复的必要前提.

河流底栖生物膜是由微生物及其分泌的胞外聚合物(EPS)构成的一个复杂、具有一定功能的微生物集合体,由10%的微生物和90%的EPS,构成[3-5].生物膜作为河流环境中最重要的初级生产者,广泛存在于河流、湖泊、湿地等水环境中的固相物质(沙石、沉积物等)表面().同时作为河流生态系统的基础,对河流系统的初级生产、物质循环和能量流动起着关键的驱动作用[6-15].在不同的水文阶段,河流底栖生物膜相应地改变它的结构功能和群落组成[16].因此河流生物膜作为生态系统结构和功能耦合的指标[17-18],在减脱水河段的研究中逐渐受到关注.

基于微生物丰度的数据分析,通过合理阈值选择和相关性采用网络分析手段[20-25],理解群落中不同物种之间的相互作用以及它们对环境变化的响应并揭示其构建机制,而不是只关注单一物种在不同环境条件下的变化,是理解生物多样性、群落稳定性和生态系统功能模式的基础.

1 间歇性河流中的生物膜

生物膜作为河流生态系统中主要的生物界面,是间歇性河流中最重要的生物组分[1].如图1,生物膜作为自养生物和异养生物的联合体,共存于(EPS)基质中,主要由细菌、藻类、真菌及古菌组成[15,26-29],另外微生物和小型底栖动物也栖息在生物膜中,捕食生物体和有机颗粒,并促进其进化和扩散[19].因此,生物膜形成了一个高度活跃的生物联合体,可以利用水中的有机和无机物质[30-34],也可以利用光能或化学能.其中EPS能够保留细胞外酶,利用环境中的物质,并将这些物质转化为可溶性的营养物质[35-38],供藻类和细菌使用.

图1 自然界中的生物膜

在间歇性河流中的生物膜微生物群落能够适应环境并具有在复水后恢复和扩散能力的关键可能在于:任何能暂时提供潮湿环境的地方都能成为生物膜的生存场所[39-43].但微生物的存活程度依旧取决于干旱的严重程度,:在干燥时间很长、条件很恶劣的系统中,大部分微生物依然无法存活[39,44].因此研究生物膜在干湿胁迫下的结构功能响应,探究微生物在间歇性河流中的抗性机制,在间歇性河道修复中具有重要的理论意义.

2 生物膜结构对干湿胁迫的适应性变化

2.1 干湿胁迫对生物膜群落结构组成的影响

在河流的减脱水过程中,河流较深的部分形成了水池,其中的原生群落逐渐被其他水生、半水生或陆生群落生物所取代.由于干燥不均匀,在河流沿岸可能会出现斑块[46-48],有礁岩的陆地分隔区则提供了更多的生态位,形成了高于预期的Beta多样性(β多样性).

自养生物群落面对干旱扰动表现出多种生存策略,包括产生不动因子、囊泡或保护卵等[48-50].其中硅藻属的弯藻属和异极藻属能够在细胞寄主处形成茎或管,但硅藻相比于其他藻类如红藻门和褐藻门等细胞壁较厚的藻类,不耐干燥.红藻能够在完全干燥的环境中存活很长一段时间,并在水流恢复后立即恢复其光合活性[51-52].同时研究发现,在低至无地表水时期,OTU数较高的群落向较低群落转移,其中厚壁菌门(一种细菌门,包含许多内孢形成属)在间歇性河流的非流期临时取代了生物膜中的蓝藻.因此在间歇性河流的减脱水阶段,河流流域内藻类的Alpha多样性(α多样性)出现大幅度的下降.

非流动阶段除了降低了细菌群落结构组成的丰度和多样性,还为某些细菌类群提供了新的生境机会[36-37,44].有研究指出,由于物理上的接近性,陆地来源的细菌在间歇性河流非流期中的贡献最大,并且随着河流规模的增大而减少[53].Timoner等[37,53]观察到粗砂、鹅卵石和潜流沉积物上的生物膜对复湿的响应不同.当前对于干湿交替条件下生物膜的响应实验结果表明,不同生物膜的响应结果都是特殊的,这取决于它们所处的特定环境和它们的恢复力,并突出了每个生物膜群落的环境因素.

但是目前的研究大多针对生物膜中藻类和细菌的群落结构丰度、多样性等方面,而对生物膜中的真菌和古菌对干旱的响应研究较少[54].以往认为古菌只是生物膜微生物群落中的一个次要组成部分,但是目前的研究表明了产甲烷基团或氨氧化古菌在C和N循环中的重要作用.比如稀有微生物能够通过还原硫酸盐,进而抑制甲烷的排放.Yang等[55]以mcrA 基因为靶点对稀有产甲烷古菌进行研究发现,在考虑稀有类群的情况下,a多样性与甲烷的产生呈正相关,稀有产甲烷类群在很大程度上解释了稀有微生物圈的整体群落动态,并可能在有利的环境条件下转化为优势群落河床生境提供了大量低氧化还原条件下的缺氧微生态位,供给产甲烷古菌的生长和活动[56],一些产甲烷物种能够在干燥胁迫下生存,这表明它们在干旱时期也可能存在于间歇流中.事实上,在湖泊沉积物中进行的人工实验已经提供了证据,表明尽管古菌群落的数量和多样性发生了变化,但在干燥过程中古菌的活性和甲烷的产生仍然持续存在.

以此来看,近期的研究结果突出了河道生态系统中真菌和古菌的研究价值,应当加强对于真菌和古菌群落的生长机制研究,进一步分析其在C、N循环等方面的作用贡献.同时还需要深度探究在间歇性河流的整个水文循环中(如图2a),微生物群落结构和多样性的响应和恢复机制.

2.2 干湿胁迫对生物膜中不同功能类群(自养和异样)的影响

在间歇性河流的干湿交替过程中,生物膜中细菌和藻类的细胞密度和生物量受影响较大,但两者的模式不同.河床干燥时,藻类生物量下降了80%,而细菌仅下降了20%[57],表明了异养生物对于干湿胁迫的抵抗力高于自养生物[53],原因在于有些细菌在低湿度条件下仍能保持活性,但在光照有限的条件下,水分的缺乏直接影响藻类的光合作用,导致生物量的迅速下降[37,53,58].而研究发现,复水后自养生物的恢复力要高于异养生物,这可能与残留在介质表面的干藻等藻类的生理恢复机制有关[45].另外研究发现干旱脱水的速度和强度决定了生物膜的结构响应[49],干旱是导致生物膜结构向新的稳定状态过渡的干扰.过快或未预料到的干旱,对生物膜抗性结构的形成有一定的阻碍,相反,渐进式干燥有利于形成抗性结构的藻类或细菌种类[59].

当前研究揭示了自养生物和异养生物对干湿胁迫的不同响应模式[6],然而对于自养和异养生物在间歇性河流中的抗性机制需要进一步的研究,明确间歇性河流中生物膜微生物各生物组成在干湿胁迫下的演化路径,并在自然断流(除干燥外其他环境压力同时作用)情况下进行实验验证.

3 生物膜功能对干湿胁迫的适应性变化

3.1 干湿胁迫对生物膜生产力和呼吸功能的影响

Acuña等[60]通过一组干燥强度不同的河道模拟实验证明(如图2a),干旱时间对生物膜自养和异养过程产生了不同的影响,导致生物膜的异养性相对增加;而在间歇性河流的复水阶段,自养过程则显现出更高的恢复力.这项研究表明,自养过程(如初级生产力GPP).在干旱一开始就受到损害,而异养呼吸在一定湿度下仍能够持续存在,导致非线性呼吸响应[61-62].总的来说,初级生产作用对干旱的抵抗力比生态系统呼吸低(ER)(;生态呼吸是指生态系统中植物和异养生物呼吸的总和),但恢复力更高.这是因为初级生产作用在面临干旱扰动,需要较少的能量来移动到其稳定流域之外,而生态系统呼吸需要更高的能量,因此生态系统呼吸具有更强的抵抗力. Sabater等[44]定义了一个等同于恢复力的坡度(如图2b),相同的扰动能量对生物膜微生物群落呼吸作用和初级生产作用产生不同的影响,这两个过程的坡度也是不同的.而当流量恢复时,生态系统初级生产作用的恢复力则更高.

图2 间歇性河流系统中的概念示意

Timoner等[54]研究发现生物膜的光合效率或自养生物利用光合的能力与水分含量成正比关系,水分胁迫、高温或光的直接作用是影响叶绿素降解的主要因素[34,43,60,62-64].因此,间歇性河流在减脱水时期,生物膜的光合能力急剧下降,这些低值一直保持到复湿为止,多达60%～90%的活性叶绿素(Chl-a)在河床干燥过程中消失[65].在间歇性河流干旱过程中, Chl-a的减少和光合效率的降低,直接导致了GPP值的降低.

Zlatanović等研究发现当水流恢复量高于流动期后,生物膜的酶活性和光合过程可以立即得到增强(如图3)[65],这种增强的活动类似于脉冲效应(干燥土壤再湿时的呼吸脉冲),这可能会显著影响生态系统的碳平衡.另外当水流恢复时,生物膜的硝化和反硝化速率也会提高[68].McClain等[68]研究发现在干旱时期,河床中积累的有机物(一直是缓慢矿化的对象)被循环水突然移动.循环水回到原先干旱的河床,这是一个典型的生物地球化学时刻——当经过长时间的静止期后,生物地球化学反应重新开始或加速,河流中生物的呼吸作用和初级生产力都得到增强.因此有机物在流动期河床上的积累以及在非流期的生物膜内积累,促进了生物膜复湿后初级生产力的快速响应(如图3).

图3 干湿胁迫对群落呼吸和净初级生产作用的影响曲线[65]

当前研究给出了生物膜生产力和呼吸功能在干湿胁迫下出现适应性变化的多种影响因素,例如有机物累积、光照可用性以及沉积物结构等.但是现有研究以室内模拟实验为主,在复杂的自然生态系统网络下,间歇性河流生物膜生产力和呼吸功能的运行机制不够明确,无法在大尺度上对微生物进行功能预测,因此需要进一步掌握更多生物关联信息以及整体上的生态模式,进而全面指示当前环境变化是否有利于生态系统健康.

3.2 干湿胁迫对生物膜代谢功能的影响

间歇性河流的干湿交替不仅影响淡水生态系统可利用有机质总量,而且影响可利用有机质的组成.有研究发现在河流干旱过程中,底栖有机物中的总多糖、氨基酸和脂类含量高于流量恢复期,而肽含量则低于流量恢复期[53].

Timoner等[53]测定了间歇性河流干旱-复水过程中3种不同外源酶的活性,用来评估异养生物和自养生物转化有机物的能力.研究结果表明间歇性河流在陆生阶段,胞外酶活性普遍下降,但细菌群落降解碳(β-葡萄糖苷酶,BG)和磷(碱性磷酸酶活性,AP)化合物的潜在能力仍然存在[53],而这一阶段氮降解相关酶(亮氨酸氨基肽酶活性,LAP)的活性降低,表明生物膜降解肽的能力受到了极大的限制.这些模式表明,细菌在干旱阶段优先使用碳和磷,很可能是为了获得能量而不是为了生长[69-72].

而自然水体的自净能力包括稀释扩散、氧化还原以及水中微生物对有机物的分解等,且直接关系到流域环境系统的稳定性[73],因此将干湿交替对有机物降解的影响与水体自净能力联系起来,有助于后续的生态修复研究.在陆生阶段结束时,由于循环水将河床上积累的有机物调动起来[74],加上生物膜对氮化合物降解能力的限制以及对碳和磷在陆生阶段仍然存在的降解能力,所以在流量重新连接时,水体的自净能力有一定程度的损伤,但又由于生物膜对碳和磷降解能力的迅速恢复,保证了水体一定程度的自净能力[75].后续应该以实验为依据,探究干湿胁迫对于水体自净能力的损伤程度以及影响自净能力的多种因素.

但是当前的研究,对于生物膜在干湿胁迫下代谢功能发生改变的适应机制尚不明确.过去对于微生物的代谢能力主要是基于功能基因研究微生物类群的丰度和多样性,及其随实验条件不同的变化规律[56,76],这些研究更多的是集中于某些特定的微生物类群或者把微生物组成的交互网络作为黑箱处理,容易忽略微生物群落中丰度不占优势但起关键作用的稀有种[77-79],难以全面揭示驱动生物地球化学循环的微生物及其功能基因之间的相互作用.因此对于后面的研究,需要综合考虑间歇性河流生态系统中微生物内部物质循环与能量流动的网络结构,将微生物功能与其他环境因子相耦合阐明微生物类群间的相互作用关系.

3.3 生物膜微生物群落对干湿胁迫的抗性机制

目前很多研究探究了生物膜群落结构功能对外界扰动的不同响应,但是过去衡量群落组成变化的方法只量化或列出了某几个物种(节点)的改变,而忽略了它们之间的相互作用[80-81].近期Sun等[82]发现,生物膜的生态功能稳定性是通过限制生态网络中的正反馈和改变物种间相互作用来增强的.生态稳定是生态学和全球变化生物学中最具影响力的概念之一,但它很少被应用于恢复生态学.为了更好的了解河流生物膜群落对于干湿胁迫的抗性机制及河流生态系统稳定性的维持机制,需要综合考虑生物膜微生物的群落结构与物种间相互作用关系及其他环境因素.

图4 扰乱发生后的生态系统恢复机制时间轴[81]

河流微生物在复杂的生态网络中共存,物种间存在着不同类型的共生、竞争或捕食等关系,大多数生态功能以及封闭的营养循环等都不是单一物种的作用结果,而是微生物物种间密切协作或相互竞争的产物[20,22,80-81,83].分子生态网络就是将河流生态系统构建为一个网络,是由节点和边两个部分组成的生态系统的时间或空间快照[84],其中各物种(节点)通过成对相互作用连接.展现了微生物生态网络的整体结构和节点的特性,因此常被用来了解大规模样本的生物关联网络和复杂性.这种分析可以帮助鉴定可以替代的群落状态和生态位[84]

基于微生物丰度的数据分析,通过合理阈值选择和相关性分析,可有效识别网络中具有生态意义的关键物种及其物种聚类,有助于进一步了解微生物种间交互多样性及其生态系统稳定性[80-81,85].如图6所示,系统度量复杂度较高的群落结构在经历外界扰动后恢复周期较长[80].其次,分子生态网络可以发掘不同环境中维持群落完整性、保障网络稳定性的关键物种,它们的存在与消失会直接影响整个微生物群落.例如,分子生态网络可以将生态位表示为微生物相互作用的中介,有助于我们理解生态平衡和生态失调的机制[84].因此,考虑到生态学、宏组学和代谢组学的信息,分子生态网络为深入了解微生物群落多样性的形成与维持提供了更多信息[79-81,83,85-88],具有同时处理微生物规模和多样性的优点,分子生态网络是微生物组数据的直观可视化[84].

4 结语

4.1 本文综述了减脱水河段作为一类生态系统严重退化的河流中主要生物组分(生物膜)在面临干湿交替时的只有结构和功能变化.结构变化主要表现为β多样性的增加和α多样性的减小,以及不同功能之间的不同响应,但问题是,流量修复后,生物膜的初级生产力、代谢功能是否是可逆恢复？生物膜微生物群落结构和功能指标与流量恢复率之间呈现什么样的相关关系？等一系列问题仍需进一步研究分析.

4.2 近期的研究结果突出了河道生态系统中真菌和古菌的研究价值,应当加强对于真菌和古菌群落的生长机制研究,进一步分析其在C、N循环等方面的作用贡献.

4.3 明确了干湿胁迫中生物膜对河流中有机物的转化能力的变化,后续应以实验为基础,探究水体自净能力的受损程度,为后续的生态修复提供理论依据.

4.4 未来研究需同时综合考虑间歇性河流生态系统中微生物内部物质循环与能量流动的网络结构,将微生物功能与其他环境因子相耦合阐明微生物类群间的相互作用关系.深度探究在间歇性河流的整个水文循环中微生物群落结构和多样性的响应和恢复机制.

4.5 目前以统计学为基础的生态网络推理方法有一定的局限性,因此建议构建微宇宙试验模拟可控条件下物种多样性-生态系统功能关系,揭示与验证多重外界干扰对微生物群落间互作和功能变化更有依据.

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Dynamic response of biofilm to dry and wet stress in intermittent rivers.

LI Chao-ran, MIAO Ling-zhan*, HOU Jun

(Key Laboratory of Integrated Regulation and Resource Development on Shallow Lakes, Ministry of Education, College of Environment, Hohai University, Nanjing 210098, China)., 2021,41(11)：5245～5253

This paper reviews the adaptive changes of biofilm structure and function under dry and wet stress in river ecosystem, and analyses the dynamic changes of different functional groups (autotrophic and heterotrophic) and community structure (biodiversity andbiodiversity) in biofilm. The dynamic responses of biofilm productivity and metabolic function under dry and wet stress were systematically summarized. The resistance mechanism of biofilm microbial community to dry and wet stress was analyzed, and the application prospect of molecular ecological network analysis in biofilm dynamic response was prospected.

intermittent river；biofilm；community structure；functional characteristics；network analysis

X17

A

1000-6923(2021)11-5245-09

李超然(1997-),女,山东临沂人,河海大学硕士研究生,研究方向为河流微生物生态学.

2021-04-09

国家自然科学基金资助项目(51979075)

* 责任作者, 教授, lzmiao@hhu.edu.cn