鸟类的行为隔离与早期物种形成

黄大明 戴依江 J.Albert C.Uy

（1.清华大学生命学院生态学实验室，北京 100084；2.美国迈阿密大学生物系，美国佛里达 33146）

1.介绍

生殖隔离是物种概念的基础[42]。严格来说，对物种起源的研究实质上是研究演化过程中隔离如何阻碍基因流在不同种群间发生[33]。生殖隔离通常存在于合子形成前后[42]。在对植物与动物隔离演化的比较研究中，归纳出几种常见的模式，其中包括了分类群分化后生殖隔离的强化，以及异配生殖受到来自杂种不活及杂种不育（霍尔丹法则）两种内源性合子后不对称隔离的影响[32,104]。在共同特征之外，分类群在合子前后隔离机制的相对重要性以及演化的相对速率上存在差异。例如，在果蝇和一些有花植物中，合子前隔离的演化先于杂种不育和不活[3,32]，尽管合子后隔离研究很少。相反，内源性合子后隔离的演化几乎可以与合子前隔离无关，如桡足类Tigriopus[153]。而在演化速率方面，合子前隔离在花粉形态和胚珠不亲和性中的演化速率，一年生植物的演化速率要比多年生植物更快[3]，杂种不育的演化在哺乳类中要比鸟类和蛙类中更快[158]。这些演化在生殖隔离上的不同可能是由婚配制度、生态、遗传和地理等因素导致。

在鸟类中，用于争夺和吸引潜在配偶的炫耀行为具有显著的多样性[2]，因此合子前隔离被认为是鸟类生殖隔离的主要形式[59,105]。这一认识有两点关键性研究。第一，包括达尔文[37]在内的早期自然学家指出，与性选择或雄性间竞争有关的特征在近缘的分类群中差异最大，产生假设：“性选择的多样化是物种形成的主要驱动因素”[37,154]；第二，尽管许多远缘相关的鸟类分类群可以杂交，而且几乎不表现出任何内源性的遗传不相容性[50,128]，许多近缘相关的物种却仍然同域共存。事实上，鸟类的杂种不育和不活的演化总体上发生在生殖前行为隔离的进化完善之后[106]。因此不同于内源性的隔离机制，合子后隔离可能是驱动鸟类物种形成的更为重要的因素。

当种群处于地理隔离时，导致生殖前隔离的性状会发生演化（异域演化），伴以自然选择、性选择或遗传漂变为择偶倾向与相关炫耀特征带来的变化。严格来说，分裂选择能够推动择偶倾向（往往发生在雌性中）和相关炫耀特征（往往发生在雄性中）发生改变，最终导致具有相似表型的个体之间的选型婚配（assortativemating）[113]。此外，多样性的自然选择可能导致不用于择偶的性状产生适应性差异，进而在以后成为促进选型婚配的择偶信号（magictraits）[127]。最后，突变和遗传漂变主要通过炫耀要素的丢失来改变炫耀特征和偏好[65]，在诸如鸣唱等行为特征中尤为重要。

尽管生殖前隔离对鸟类物种形成至关重要，但观察发现杂交也可以发生在成熟的物种之间，在交错分布区内常见。这表明生殖前隔离不完善，其他的隔离机制也同样重要[50,106,128]。如果在遗传上具有中间表型的杂交种能够存活，却无法吸引和争夺配偶，或难以获取适宜的生态位，生殖隔离就能够以内源性的合子后隔离的形式展现[33,105]。在这之后，合子后隔离可能导致性识别信号缺失，进而强化生殖前隔离并降低杂交发生的频率[42]。总之，通过促进选型婚配，受精前后的生殖隔离似乎在鸟类的物种形成中起到了重要作用，当种群之间进行二次接触并发生选择时，生殖前隔离或已经在完全的异域分布中发生演变，或被进一步强化，而这一机制有利于避免杂交的发生。

分析鸟类物种形成的研究，行为与其他不同的形态特征发生一致变化，在遗传相容的情况下导致合子前后的生殖隔离。参考行为交流中使用的形态特征（如羽毛颜色），因为维持这些特征差异所需的选择可能与行为（如择偶行为）相关，还有与行为隔离有关的其他机制，例如扩散能力、迁移、觅食和聚集行为的差异。讨论行为隔离在鸟类早期物种形成中的作用。

2.行为隔离的机制

许多行为能够促进选型婚配和（或）导致杂种适合度的降低，进而增强种群间的生殖隔离。隔离的行为机制包括择偶倾向和炫耀特征的变化、同类聚群、有限的扩散能力以及独特的栖息地选取或迁徙行为。下面将依次讨论这些机制及其与形态学和行为学的相互作用。

2.1 第二性征的分化

发生在炫耀特征和择偶倾向上的共同进化被认为是鸟类物种形成的主要驱动因素[105,154]。然而，过去几十年的理论和比较研究仅仅为这一假设提供了一些模棱两可的支持。理论研究表明，在某些条件下，多样化的性选择可以促进物种形成；但是，这些条件是受到制约的，而更可能的情况是，性选择和自然选择共同作用以促进分化并导致生殖隔离[126]。此外，尽管一些比较研究表明，鸟类的物种丰盛度或物种形成率是通过性选择强度指标预测的[15,86]，但其他比较分析发现，觅食生态或行为适应性可以作为更好的预测因素[60,94,100]。虽然比较研究和理论研究的结果无法完全阐明该问题，但近缘鸟类物种的比较研究似乎表明，求偶信号和择偶偏好的变化可能导致行为隔离，特别是在物种形成的早期阶段。

2.1.1 雄性特征和雌性择偶倾向的分化与共同进化

生殖性状的独特多态性确实发生在种群的内部[75,145]；然而，大多数导致物种形成的差异都是在同种的不同个体中开始的[87,105]。因此，许多建立在二次接触之前的研究，都探讨了异域种群或源异域种群间的差异。

已经分化的独立群体，如不同的亚种或初生种，可能在炫耀特征方面发生分化，当种群发生二次接触时，这些特征会导致行为的隔离。模拟异基因群体之间接触的实验研究通常表明，雌性更倾向于接受源自自己群体的信号。例如，重现实验表明，来自沿海亚种的雌性沼泽带鹀（MelospizaGeorgiana）相比来自其他种群/亚种（异型）的鸣唱曲目，更喜欢来自自己种群（同种）的鸣唱曲目，这表明它们之间存在行为隔离[12]。雌性在同种分类群中表现出对异种鸣唱曲目和/或羽毛颜色的倾向的研究。有趣的是，一些研究表明，与异型信号相比，对同型信号的倾向可以发生迅速的演变，即使是只发生在鸣唱方言上不同、形态上难以区分、种群遗传结构差异很小的种群之间。

不同基因种群间发生二次接触的情况提供了可用于检测生殖隔离的存在和强度的自然实验。在几乎所有已经发表的研究中，择偶倾向都得到了量化，同种异体进化的差异借助选型婚配在二次接触期间得以保持。例如，在加利福尼亚州南部科切拉山谷，两个歌带鹀亚种（Melospizamelodia fallax）和（Melospizamelodiaheermanni）发生二次接触的情况下，与具有不同炫耀特征的雄性相比，雌性更多倾向于从具备同种鸣唱曲目和羽毛颜色的雄性那里寻求婚配[97]。同样，在青彩鹀（Passerinaamonena）和靛彩鹀（Passerina cyanea）的分布交错区中，两个物种的雌性相较于不同的羽毛颜色和鸣唱更喜欢具有同种特征的雄性[6-7]。然而，一些观察研究表明，接触区内缺乏选型婚配的表现。例如，对黄腰林莺的两个亚种(Setophagacoronata)的群聚配对的观察表明，尽管遗传上保持了不同的亚种，随机婚配的模式是一致的，这表明合子后障碍可能更为重要[24]。

尽管现场观察中存在一些例外，但根据实验数据，一个明确的共识是对同型颜色或曲目的强烈偏好，这与行为隔离在二次接触时保持不同种群的潜在基因流发挥重要功能这一假设相一致。事实上，即使是没有通过直接测试婚配偏好的基因研究也显示出一个普遍共识，即许多物种间的边界在二次接触时是半透性的，但是杂交种被保持在不同的杂交区域内，这可能是因为它们的适合度较低[96]。

当弱化杂交的选择效力较强，但仍有明显的异种特异性婚配时，可以通过增强择偶倾向和炫耀特征来增强选型婚配。支持增强效应存在的证据很少[85]，尤其是在鸟类中。然而，当孤立的种群发生二次接触时，观察到炫耀特征和/或倾向发生了漂移[70,125]。在位于近缘的白领姬鹟（Ficedulaalbicollis）和斑鹟（Ficedulahypoleuca）之间的交错区中，雌性的杂交种是不育的，而雄性杂交种则因具有较低的雌性吸引力而存在性选择缺陷[139]。杂交区内个体的羽毛差异被突出强调，显然是同种识别和反异种配对被选择的结果[120]。而真正发生异种配对时，则主要是由于缺乏潜在的同种配偶。然而，雌性可以通过与同种个体进行额外的婚配或者优先使同种精子受精的精子竞争来降低杂交的发生率[34]。

其他研究提供了与鸟类生殖特征的漂移相一致的证据，因为在同系区域内，占有领域的雄性对同种异体的识别程度似乎比同种同体的识别更高[64]。然而，几个直接测量择偶倾向的案例几乎没有证据表明在接触区对同种物种的倾向增强，这表明了该倾向尚缺乏强化。在接触/混合区没有观察到强化的一个可能的原因是，许多基本上是压力区，净基因流的进入可能会淹没该区域内的选择效应[17]。总之，尽管对雄性结果的认识可能存在偏见，但在物种形成的早期阶段，由于雄性炫耀特征的差异和雌性的择偶倾向而导致的行为隔离可能是常见的。因此，即使在遗传和形态差异较小的群体之间，行为隔离似乎也会迅速发展。

2.1.2 性内竞争与行为隔离

由于具有领域性的雄性很容易对测试刺激作出反应，大多数实地研究测试不同的特征在物种识别中的作用，主要集中在雄性（而不是雌性）对同型和异型信号的攻击性反应上。在1987―2017年出版的一篇文献检索中，以“曲目回放”和“物种识别”为关键词，选出49项研究中，36项中（73%）的雄性对同型信号的反应优先于异型信号。6项研究出现了不对称的反应，其中一种被测试的分类群对同型鸣唱曲目的回放有优先反应，而另一种对这两种鸣唱曲目的回放有同等反应。剩下的7项研究发现，对同型和异型鸣唱曲目的反应没有差异。这项调查表明，至少对于那些与潜在竞争对手互动的雄性而言，不同信号在物种识别中起作用的假设得到了普遍的支持。然而，文献可能倾向于公布有利的结果，因此，这一结论应谨慎接受。一项研究提出了72对相关的不同基因在新热带雀鸟的回放实验结果，并量化了成对分类群之间的鸣唱结构差异[47]。因为这是一项单一的研究，所以它不会受到公开结果不对称的影响。结果显示，不同物种对同型和异型鸣唱曲目的反应存在显著差异，一些物种忽略了异型信号，而其他物种对这两种鸣唱曲目的反应相同。重要的是，成对分类群之间的鸣唱曲目结构差异的大小提示了雄性区分同型和异型鸣唱曲目类型的可能性，而该能力与遗传差异无关[47]。总的来说，信号发散与物种识别之间的正相关表明婚配信号变化在产生行为隔离中起着关键作用[138,141]。

17项中的4项研究（24%）发现，雄性和雌性对相同信号的反应不同。在一种情况下，相较来自异型的曲目，雌性更喜欢同型曲目，但雄性对异性歌曲的反应更为强烈[10]。剩下的3项研究发现雌性使用鸣唱曲目来识别潜在的配偶，雄性对任何信号都会产生冲动反应。例如，雌性红领带鹀（Zonotrichiacapensis）倾向于同型而不是异型曲目，而雄性对所有的曲目都有强烈的反应而不论曲目的来源如何。同样，在红背细尾鹩莺（Malurus melanocephalus）中，操纵羽毛模仿另一个亚种的结果是，雌鸟产生的幼鸟是由具有杂性羽毛的其他配对雄性产生的。相比之下，雄性攻击任何一个亚种羽毛颜色的鸟类标本架[11,53]。具有攻击性的雄性的普遍反应表明,雄性动物的辨别力不如雌性动物,这一模式在其他非鸟类物种中也有发现[21]。事实上，在所有情况下，雌性的辨别力都比雄性强[64]。

尽管早在几十年前就有人讨论过“同性竞争是物种形成动力的假说”[154]，但直到最近才得到关注。这类情况在鱼类较多[74]，该假设通过同性竞争使性选择多样化，可以在没有择偶倾向差异的情况下导致雄性炫耀特征的变化。在某些情况下，雄性表现出的特质会影响到这种能力控制繁殖所需的资源，炫耀特征的变异会导致繁殖成功率的变异，进而导致婚配前的障碍。这一机制可以适用于鸟类，因为雄性往往具有高度攻击性并且保卫领域或炫耀繁殖所需的场所[2]。

在某些情况下，不同物种雄性间攻击性的程度差异不会在二次接触时导致选型婚配，而是一个物种在竞争中排除了另一个物种，或是适应性特征在交错区的不对称渗透[96]。例如，汤森德莺(Setophagatownsendi)和隐士莺(Setophagaoccidentalis)在北美西部的活动范围重叠的区域发生杂交，而在这两个物种都保卫具有繁殖场所的栖息地，更具侵略性的汤森德莺正在取代隐士莺[100]。结果导致了一个不断移动的杂交区。这些例子说明了同性竞争在决定交错区动态方面的重要作用，而交错区动态反过来又影响物种形成的完成度和结果。

2.1.3 杂交、合子后隔离和物种形成

总的来说，婚配前隔离在物种形成初期是很重要的。然而，鸟类的分化类群偶尔会进行杂交，这表明婚配前隔离是不完善的。在这种情况下，种群在没有合子后隔离的情况下混合在一起。考虑到鸟类内部的合子后隔离进化缓慢，外源性的合子后隔离可能对促进和维持物种边界很重要[105]。例如，当杂交雄性具有中间性状，而因此对亲本物种都没有吸引力时，就会发生外源的合子后隔离[139]。另外，表现出中间行为和形态的杂种在觅食或其他生态功能中表现出的效率可能低于亲本表型(见下文第2.3～2.5节)[52]。

一般认为杂交是一种主要阻碍物种形成的力量[42]，通过阻止分化和/或通过导致遗传湮没和独特遗传谱系的灭绝来发挥作用[71]。然而，杂交也可以是一个创造性的过程。例如，杂交可以作为适应性性状渗透的通道[96]。这种渗透包括一些适应行为互动的特征，如鸣唱和羽毛颜色。

最后，更直接地说，当两个不同的物种杂交时，可以创造出新的物种，并形成从任何一个亲本物种繁衍分离的第三个谱系。虽然这在植物中很常见，但杂交种最近才在鸟类中得到确认。例如，基因组分析表明，亚马逊河流域的金冠娇鹟（Lepidothrixvilasboasi）是一个杂交事件的结果，该事件发生在10万多年前的白顶娇鹟 （Lepidothrix nattereri）和乳白冠娇鹟（Lepidothrixiris）之间[16]。另外两个鸟类杂交物种的例子包括意大利麻雀（PasserItalia），它起源于大约10000年前家麻雀（PasserDomesticus）和黑胸麻雀（PasserHispaniolensis）[44]；以及在加拉帕戈斯群岛的达芙妮主岛上建立的达尔文雀的一个假定的新杂交种，这是在几代内建立的，由一个仙人掌大嘴地雀（geospiza coniostris）和一个中嘴地雀（geospizafortis）之间的繁殖事件[76]。在所有这三种杂交物种形成的情况中，因为杂交物种具有中间或不同于亲本物种的婚配信号，行为隔离似乎对维持同一物种的物种边界至关重要。鉴于成熟物种之间的遗传不亲和性较低[50]，以及新的测序技术的出现，如果在未来几年内发现其他杂交鸟类物种的例子，就不足为奇。

2.2 选型集群与聚集

选型婚配导致的生殖隔离即使是在同域物种间似乎也在增加，来源于那些导致表型相似个体空间聚群的生态特化。或许鸟类中研究最透彻的事例当属红色交喙鸟聚群。在交喙鸟中，分裂的生态选择产生了在喙形态学上存在差异的数个亚种群，每一个都适应于从一个特定的针叶松物种上寻找种子[19]，这些亚种群在提及时被称为鸣唱类型，因为它们在用于在觅食聚群中协调行动的鸣唱上同样存在差异[55]。在这一系统中，出现了三种相互关联的机制通过鸣唱类型引发选型婚配。首先，鸣唱类型亚种群趋向于将它们的领域内分割成空间上的数个部分，因为每一个特定的区域中树栖种之间不能完全共存[133]。第二，即使它们在某一区域确实共存，具有相同鸣唱类型的鸟通常也会群聚到一起；相比起其他的鸣唱类型，单一个体会被与它自身具有的鸣唱类型相容的类型更强烈地吸引，因为鸣唱是一种用来寻找适宜食物来源的公共信息形式[134]。由于配偶选择趋向于发生在觅食群体中，选型聚群造就了选型婚配这一副产物。最后，即使在同时聚群发生的情况下，雌性倾向于根据声音信号选择具有与她们自身鸣唱类型相同的雄性作为配偶[135]。在这一情况下，雌性更喜欢相同歌型的雄性这一特征由于更加有利于觅食会被后代的产生选择。因此，在这一系统中，多种机制似乎有利于相似鸟类之间的选型关联，促进不同鸣唱类型的行为隔离和适应性差异。

选型聚群，导致了选型婚配和生殖隔离，也同样可能发生在其他分类群中，包括赭红尾鸲[4]以及那些觅食效率对形态特化有选择作用的物种。例如，生活于松枝间的丛鸦（Aphelocomansularis）相较那些生活于橡树上的个体拥有更为狭长的喙，这可能是由于两种栖息地类型对觅食适应的选择[77]。这些种群表现出了基于喙尺寸的正向选型婚配，这似乎导致了不同生境类型的鸦类个体之间细微但具有重要意义的遗传差异[77]。然而，目前并不清楚这一模式是由于生境的选择直接影响了婚配模式，还是由于喙的尺寸影响了可能被包含在配对模式中的鸣唱能力因素（见下文第三节）[78]。

2.3 扩散的限制

即使分布区域之间没有明显生态意义上的差异，扩散能力的限制也会导致生殖隔离。如果地理屏障对扩散而言是半通透的，那么通过母子种群间有限的基因流在新的区域建立聚群[105]。即使对当地生态条件适应没有被强烈选择的情况下，有限的基因流也会导致性信号或其他性状的分化。

在至少某些区域和/或集群的鸟类中，扩散能力是一种导致多样化的重要驱动力。例如，一项大尺度的比较研究显示，新热带低地鸟类中的许多多样化发生在重大的地理事件之后，且可以被影响扩散能力的谱系年龄和生态因素所解释[131]。具体而言，年长的世系（拥有足够的时间在新地区聚居）和那些扩散能力受到限制的个体（例如，林下层物种与林冠层物种）显示出了较高的系统地理学上的多样化速率。同样，与那些扩散能力低的物种相比，具有与较高扩散能力相适应形态特征（即翅膀形状）的物种在系统地理上的分化水平也有所降低[27,66]。

2.4 季节性迁徙与迁徙边界

大多数鸟类物种的研究重点关注繁殖季节，因为这一时间生殖隔离表现得尤为明显；然而，繁殖季节之外的行为多样性，包括季节性的迁徙行为，同样能够造成生殖隔离[144]。

合子前隔离可以追因至不同时间的春季迁徙，例如那些在不同地区越冬的个体在不同的时间到达繁殖地并进行婚配[18]。如果不同的迁徙行为可导致不同的形态或行为的炫耀特征，并且使选型婚配基于那些特征，那么合子前隔离同样会作为迁徙差异的结果以更为隐蔽的形式表现出来[115]。

外源性的合子前隔离可能由于迁徙上的差异而导致聚群中的杂交种会有更低的适宜度[144]。这一可能性主要在迁徙分界线的背景下得到研究，处于两个种群之间的狭窄接触带具有不同的迁徙路线[20,38,57,63,117]。通常情况下，由于缺乏补给的机会或碍于艰苦的飞行条件（如山区、开阔水域或沙漠，没有休息的机会），这两条路线会绕过一个难以穿越的地区到达对面。例如，欧亚黑头莺（Sylviaatricapilla）使用两条主要的迁徙路线：一条从西欧西南部开始到达西班牙后向南到达西亚，而另一条则是从西欧西南部到达中东后前往东非。夹在两条路线之间的地区包括了一片极为难以穿越的区域。其他的例子出现在亚洲的东北部(例如西伯利亚西部和东部的绿莺（Phylloscopustrochiloidesviridanus和Phylloscopustrochiloidesplumbeitarsus[63]）以及美国的北部（例如西岸和内陆的Swainson's画眉，Catharusustulatus ustulatus和Catharusustulatusswainsoni[41,117])。

迁徙路线在许多生物中具有很大程度的遗传决定，这一观点已经得到多种研究的支持[41], 比如杂交种会具备中间型或混合性的路线以及相关的性状，举例来说，实验室饲养条件下的以西南向和东南向为亲本种群的黑头莺杂交种倾向于径直地朝向南方，即一条可以将他们带至中间的那条可能较差的路线[57]。相似的Swainson's 画眉种群在加拿大西部的杂交区两侧沿着分隔良好的西海岸和北美东部路线前往美国中部和南部过冬，尽管不同基因型的杂交种之间趋向于选择中间型或混合型的路线[38]。

有许多研究关于种/亚种特异性（一种生殖隔离的代称）以及不同的迁徙行为[39,63]。换羽期提供了一个迁徙行为如何影响形态学与生理学特征的实例。例如，在许多北美洲西部和东部的分类群中，西部类群在向南迁徙后会经历婚羽的更换，尽管东部类型是在迁徙之前的繁殖地就完成的。在至少一个案例中，西部与东部类型的杂交种可明显观察到两次婚羽的更换，分别发生在迁徙的前后，像是一种不必要的浪费时间和能量的下策[114]。

在许多对应着迁徙分界线的狭窄的杂交区，除了由不同表型的空间分离引起的婚配之外，几乎没有任何种类的婚配发生；然而，基因上的和/或表型上的模式暗示了是选择维持着狭窄的杂交区[例如，柳莺（Phylloscopus trochilus）[79]; 黄腰莺（Setophagacoronataauduboni）和（Setophagacoronata）[24]; 以及欧洲谷莺（Hirundorustica rustica）[150]]。这些观测显示在其他隔离形式生效之前，迁徙的差异可以在物种形成的早期对杂交种进行选择抑制。然而，虽然有充足的证据显示杂交种具有混合的迁徙行为并且存在可信的理由认为混合型的行为具有较差的适应性，但是没有研究直接确定杂交种是否会由于它们的混合型的迁徙行为而具有较低的适合度。这一缺憾归因于现代追踪设备的不足。例如，轻量级的地理定位器在下载路线数据之前，需要从个体身上进行回收，这意味着迁徙期间鸟类发生死亡的路线是无法被观测到的。针对大型物种的研究和/或追踪技术（那些能够携带卫星追踪装置的）的研究进展，或许能够使我们对杂交种是否会因它们那欠佳的迁徙行为而具有更低的适合度这一问题进行一个更为直接的检验。

2.5 形态与行为间的相互作用

影响生殖隔离的行为机制可以导致形态学特征上的多样性[127]。在鸟类中，通过生态选择使喙的大小多样化，这一过程反过来又可能影响婚配信号的产生和质量。例如，达尔文雀的近缘种（Geospiza spp.）由于受到它们获取不同食物来源能力的选择，在喙的尺寸和形状上产生了差异[52]。这些喙尺寸上的差异反过来又通过生物力学在雄性的鸣唱特征上产生了差异[102]，这对婚配机制和守卫领域而言十分重要[52]。在这些例子中，不论是鸣唱的改变和行为隔离是否确实作为喙的尺寸/形状的改变的副产品而产生，还是选择是否直接作用于鸣唱来减少杂交的发生，这些问题我们还一概不清楚。在交喙鸟中，觅食的需求驱动了喙尺寸的改变[19]，亚种群之间在鸣唱上的声学差异与喙的尺寸是无关的，这意味着鸣唱类型的多样化应部分归因于选型聚群带来的好处[134]。其他例子中，提高觅食效率的选择导致了喙大小/形状的差异，进而影响了声音信号，这也包括其他雀类[4]，地雀[12]，可能还有丛鸦。

3.学习与印记

由于信息传递模式会影响选型婚配的演化和其他隔离机制的效果[149]，研究行为隔离究竟是由先天遗传还是后天学习决定的，抑或是兼而有之。在鸟类中，学习与遗传都在行为的发育中发挥着关键作用，就如同鸣唱、觅食、栖息地与择偶偏好以及迁徙模式那般多样[130]。这之中的任意一种可能潜在地影响着种群之间的生殖隔离。学习在性信号的发育（例如，鸣唱）以及对信号的反应（例如，择偶偏好）中发挥的作用得到了高度的重视。因为这些（潜在的）后天学习行为直接影响了繁殖。在行为隔离当中尤为重要。

至少在三组鸟类中，学习在鸣唱的发育过程中起了关键作用：它们分别是拟黄鹂、鹦鹉和蜂鸟[14,95]。此外，越来越多的证据显示，在具有天生鸣唱曲目的鸟类物种的分支上，如一些隶属亚鸣禽的雀类中[72]，学习也发挥了重要的作用。学习可以迅速引发文化演化，这是一个与鸣唱学习相关的关键结论[86]，促进了种群之间方言创造的信号多元化[91]。如前讨论:不论是雄性还是雌性鸟类，对本地方言曲目都比对外来曲目反应更为强烈，这将促进种群之间在行为上的生殖隔离。

尽管包括鸣唱在内有学习参与的信号，可能导致种群间的行为隔离，这类种群间鸣唱曲目差异的隔离可能很弱甚至不存在[67,88]。这种生殖隔离的确像是曲目学习本身的结果，在许多物种中可以是可变的或者开放的。例如，如果成年雄性可以学习新的曲目，那么这将可以增进它在新移居种群中的繁殖能力。同样，尽管曲目上存在差异，移居雌性的雄性后代将学习当地的方言曲目，进而导致基因流和其他鸣唱以外的性状的逐渐渗透[54]。类似的，种群间在曲目上存在分异的接触区中，学习可以增进雄性在每个种群中学习并演唱其他曲目的能力，这样一来，个体间的个体差异便不再与基因关联了[67,88,124]。这些效应可以解释为什么在同系区域中，曲目的辨别力和分化作用往往比非同系区域弱[80]。

像性信号一样，特定的曲目会被学习，对这些信号的反应也是一样。例如，当来自两个不同亚种交叉抚育的斑胸草雀 （Taeniopygiaguttata）被允许自由婚配时，那些被属于自己亚种的亲本抚育的个体倾向于选择与隶属自己亚种的其他个体婚配，然而那些被不同亚种亲本抚育的个体则倾向于选择抚育它们的亚种个体[28]。在性印记的过程中，年轻个体学习到了影响它们在后期生活中择偶标准的性状，这些过程在鸟类中已经得到了充分的研究[64]。性印记最根本的结果是选型婚配，而且容易观察到的是：在具有不同关键表型特征的种群之间能够导致生殖隔离的发生。实际上，印记在婚配模式中的强烈作用已经在几个自然或半自然条件下的鸟类物种中被发现[30,53]。营寄生生活的蓝鹀就是一个很好的例子，雄性和雌性的蓝鹀都会在寄主鸣唱曲目上留下印记，这似乎有助于进行选型婚配，并在不同寄主的种群间建立行为隔离[99]。

尽管印记常常对行为隔离有巩固作用，但在某些条件下，它同样也可以侵蚀隔离并促进亚种群之间基因流的发生。首先，交叉抚育有时会发生在自然条件下— 例如当一对处于繁殖期的夫妇接管了另一物种使用中的营巢地[116]或者兼性寄生的个体在其他物种的巢内产卵时[83]。在这些情况下，错误宿主带来的印记会导致鸟类个体异质性地发育为与宿主具有相似择偶倾向的类型，进而导致杂交和基因流的发生[129,136]。然而，杂婚配对作为印记的一种结果在兼性寄生的物种中较为罕见，可能是由于其他促进同种婚配机制的存在[136]。事实上，在生活史早期很少与同种生物相互作用的物种中，早期的生活经历似乎对生活史后期的物种识别或婚配模式几乎没有影响[56,68]。

正如发生在在种群分歧的早期阶段的那样，印记打破行为隔离的第二条途径发生在当潜在的杂交种具有相似的性信号和/或印记表征时。在这些实例中，在识别适合配偶的印记过程中学习到的一般规则可能不会排除具有相似婚配信号的近缘群体[64]。例如，发生在达尔文雀中的杂交（Geospizaspp.）会因为亲本物种具有相似的形态学特征和/或鸣唱曲目而变得极为普遍[51]。同样，如果两个物种同时出现并且相互之间的杂交成本很高，可以预测选择的发生将有利于更严格的印记，这样识别规则就不会变得过于泛化或宽松；选择也可能有利于遗传上的同化，这样择偶偏好就会被遗传下来，而对后天学习的依赖就相应减少了[64]。

更多的近期研究显示，学习与遗传机制之间存在着更为复杂的相互作用。例如，斑姬鹟和白领姬鹟交叉抚育实验显示，年轻个体即使它们是由异质性的个体抚育，对同种类的曲目的反应也更为活跃。此外，杂交雏鸟的鸣唱反应并不取决于它们的社会经验或母本物种[155]。鸟类早期对鸣唱的区别是存在遗传基础的。在其他鸣禽中也找到了相似的结果，在这种情况下，年幼雄性在记忆的敏感阶段学习曲目，个体具有学习来自同种类曲目的遗传倾向[25]。

4.行为隔离的遗传基础

DNA测序、生物信息和进化理论的最新进展迅速增加了对物种间遗传差异的理解[142]。结合行为变异研究，正不断发展对行为隔离的遗传基础的理解。

4.1 行为隔离的遗传差异很小

在20世纪的大部分时间里，物种形成通常被视为一种现象，在这种现象中，大多数基因组在种群之间发生了分异。但在该世纪末，随着人们逐渐认识到物种形成可能是由于基因组的一小部分分化而产生，这一思想影响很大[160]。此外，大量的基因流可以发生在物种形成的早期和中期，并使大部分基因组同质化。基因组测序支持这一观点，提供许多实例。在一般的同质性背景下，长期被认为是特定物种的分类群仅在基因组的几个小区域内发生了分化[112]。

典型例子可以在金翅莺（Vermivorachrysoptera）和蓝翅莺（Vermivoracyanoptera）中观察到，两种莺类在基因组仅仅存在六个微小区域的差异[143]；在栗腹王鹟（Monarchacastaneiventris megarhynchus）和黑王鹟（Monarchacastaneiventrisugiensis）的一个亚种中只有melanocortin-1受体基因的单点突变才能区分这两种颜色[31]；而且在小嘴乌鸦（Corvuscorone）和灰鸦（Corvuscoronecornix）中，只有0.28%的基因组清楚地区分这两个物种[103]。广泛的杂交发生在许多分类群之间，这样大部分的基因组可以在分类群之间流动。高度分化的区域含有已知在羽毛颜色中起作用的基因。在每种情况下，物种和形态之间都有显著差异。不同的羽毛颜色也可能反过来导致物种识别和行为隔离。

4.2 基因组的结构与演化

考虑控制行为特征本身的基因组结构。由于行为特征比羽毛颜色特征更难以量化，对其遗传基础了解很少。然而，在迁徙行为这一领域有些实质性进展。黑冠莺的迁徙躁动[22]和迁徙定向[57]具有强烈的遗传基础并且是极易发生演变的。在实验室中进行的西南迁徙和东南迁徙的黑冠莺之间的繁衍实验中，F2杂交子代在迁徙方向上较F1子代具有更高的多样性，提示了少数基因具有主导的遗传效应（相较于许多微效基因）[57]。

Bensch 等调查了数千个标记并确定了一个单核苷酸多态性（SNP），在斯堪的纳维亚南部和北部柳莺亚种之间的等位基因频率上存在强烈的差异[22]。这些亚种被类似于黑头莺的迁徙分界线隔开，南部柳莺在西非过冬，北部柳莺在东非过冬。近期使用的大量单核苷酸多态性分析[79,82]，在大多数基因组中几乎没有发现分化，只在1号、3号和5号染色体上存在3个高分化区，分别含有146、135和53个基因。尽管其中一个（位于3号染色体上，包括了Bensch等，首先确定的基因座）[20]与迁移表型相比，与海拔和纬度具有更高的相关性，其他两个区块与迁移表型的地理变化也高度相关。考虑到迁移分界线中的合子前隔离是微弱的，影响迁移行为的基因可能在这些基因簇中产生，并且由于等位基因的次优组合以及它们在这两个基因组区块中赋予的行为，杂交种可能会因此具有较低的适合度。

在斯温氏夜鸫的迁徙区取样，可以直接检测出在杂交区内自由飞行的鸟类的繁殖过程中，哪些基因组的部分与迁徙路线和越冬地点有关。Delmore等在4号染色体上发现了一个较大的区域（约含3000万个碱基对），其中的等位基因变异与迁徙路线和越冬经度之间高度相关[41]。这个区域包含了控制昼夜节律的基因钟（昼夜节律被认为在迁徙过程中发挥了重要的作用[40]）。然而，这一区域之巨大和它的物理联系意味着控制迁徙差异的特定基因将难以确定。更可能的情况是，多个紧密相连的基因座在不同程度上适应了这两条迁徙路线。值得注意的是，这块巨大区域仅仅是两种斯温氏夜鸫之间高度分化的许多区域之一，这表明除了迁徙之外，其他性状也在物种形成中发挥了作用。

与迁徙路线相关的基因组区域在柳莺（位于1号和5号染色体）和斯温氏夜鸫（4号染色体）之间存在差异，表明了迁徙路线的遗传结构在鸟类中有所不同。这两种情况下，具有显著效应的基因座组成了统一的模式，这些基因座存在于揭示亚种间实质性差异的大型连锁区块中。

另一个可以在鸟类之间显示出明显区别的行为是鸣唱，最近在理解其遗传基础方面取得进展。尽管学习在鸣唱行为中起着重要的作用，但很明显，物种间的遗传差异会影响鸣唱曲目的学习[25]，这样，鸣唱曲目的演化可以被视为一个基因―文化演化的实例[46]。对斑马雀基因组和基因表达模式的研究结果显示，大约10%的基因受到鸣唱行为的调控[152,156]，而且现在涉及鸣唱曲目的学习与产生的神经回路，也已经被广泛了解[23]。尽管鸣唱显然涉及到了许多基因，但物种之间有关鸣唱行为的基因结构差异却鲜为人知。尽管如此，使用不同品种的家养金丝雀（Serinuscanaria）进行的研究在这一领域取得了显著的进展。通过在笼养繁殖和在隔音间饲养的后代之间进行杂交和回交，并在可控的条件下暴露于两个品系的歌声中的研究显示，在确定哪些鸣唱曲目是学习的过程中，常染色体和Z染色体（性染色体）均主要以加和的方式表现出了很强的效应[91]。

除了迁徙和鸣唱行为外，鸟类其他行为差异的遗传结构几乎没有受到关注。然而，对社会和配偶选择的变异进行的种群内分析显示，这些区域同样存在着具有强大潜力的主效位点。在流苏鹬（Philomachuspugnax）中, 三种雄性变种在社会行为和羽毛颜色上的差异可以用一个常染色体区域的遗传差异来解释，在这个常染色体区域，由于染色体倒位导致的交换抑制，差异在该区域进行了某种程度上的积累[75]。同样，在白喉带鹀 （Zonotrichiaalbicollis）中，婚配和育雏行为上的差异，以及两种形态之间的羽毛差异，可归因于一个长度超过1亿碱基对的大型倒位超基因的不同等位基因[145]。尽管这两个例子表明种群内具有稳定的多态性，但也显示了物种间婚配的简单遗传基础和育雏行为差异中存在的巨大潜力。

4.3 性染色体

尽管第4.2节中讨论的例子主要与常染色体有关，但有证据表明，Z染色体，一种在雌性鸟类中单独出现，在雄性鸟类中加倍出现的性染色体，可能在行为隔离中起着与其在基因组中的大小不相称的作用[1,45]。其与性别相关的遗传导致Z染色体上的碱基具有更高的替换率，这是由于与常染色体相比，雄性的性染色体突变率较高，清除有害突变的过程效率更低，一些更为有效的选择有利于某些类型的有益突变[26,84,159]。这一高演化速率意味着种群之间更快的分化，以及参与物种形成的更多可能性[62]。除了这种更快的演化速率外，Z染色体还可能积累性对立的多态性[1,26]，其中一个等位基因对雌性有利，另一个对雄性有利。其中许多多态性可能与行为特征有关，如鸣唱或其他炫耀行为。基于两个等位基因在两性中的相对优势，参与这种多态性的两个等位基因最终可达到稳定的平衡频率。在这种情况下，第二个位点上的一个新等位基因可以优先选择其中一个性状，并在整个种群中扩散[1]。如果这一优先选择的基因与Z染色体连锁的，就会导致一个对雄性有利的性状的扩散，并使该性状本身发生类似的改变。如果这一优先选择是常染色体连锁的，对雌性有利的性状就会扩散。不难想象，这种动态在一个物种的不同种群中发生，从而导致了种群间的分化和生殖隔离[62]。

关于Z染色体在行为分化和物种形成中的重要作用的经验性证据正在增多。大约22%用于区别驯养鸟类的品种行为上的特征似乎是Z-连锁的，而Z染色体在全部基因组中仅占2.7%[43,106]。在七彩文鸟中，两种颜色形态和羽毛颜色特征之间的婚配差异是Z-连锁的[107]。最后，雄性小斑姬鹟和白领姬鹟之间的雌性婚配差异是Z-连锁的，不同物种之间的雄性特征也是如此[118]。

5.总结与展望

5.1 多样性差异与物种形成

多样性的性选择可以促进生殖隔离，特征多样分化，有助于物种间的相互识别[89]。因此，多样性分化通过同时或不断融合进一步增强物种特征识别。例如，高多样性分化比低多样性分化更有效[73]。此外，高多样性分化可能有助于在不同的时间和空间尺度上分化的稳定[147]。在第4节讨论的黑腹王鹟的例子中，整个所罗门群岛上分布的近缘分类群，羽毛颜色和鸣唱方式各不相同。野外观测表明:鸣唱能导致接近标本，而羽色能导致对标本攻击。这意味着远距离的物种识别利用声音信号，而近距离的物种识别则利用视觉信号[147]。因此，多样性选择为连续的行为隔离提供了契机[53]。迄今为止，尽管许多近缘的分类群在物种识别和婚配选择中同时使用了声音和视觉信号，但探讨鸟类的多样特征分化和物种形成的研究资料还很局限。

5.2 行为与物种形成的基因结构

正如第4节中讨论的那样，测序与生物信息学工具的进步，为涉及行为隔离的形态学和行为学特征的遗传基础提供了独特的见解。相关的基因或基因组区域是通过研究性状和遗传变异之间的联系来确定的。为了获得超过相关性的结果，下一个必要的步骤是通过功能实验来验证这些相关基因组区域，直接确定相关突变对性状表达的影响[61]。

在研究行为隔离的遗传基础时，一个缺失的关键部分是择偶倾向的遗传基础，这一领域在很大程度上仍然是未知的。尽管印记和学习是鸣禽择偶倾向扩散的主要途径，但最近的遗传学研究却揭示了印记信号的误差[155]。随着从发育生物学中获得的测序技术和方法的可行性逐渐增强，发现择偶倾向的遗传基础应该会变得可行。

5.3 行为隔离在什么时间导致不同物种的产生

尽管两个后代分类群之间的生殖隔离程度随着分化的时间而增加[32]，但鸟类行为隔离的效果似乎更多地取决于信号表型之间的差异程度，而非隔离后时间的长短。一些研究表明，同型信号和异型信号之间的区别，最好是通过信号之间的特征差异进行预测，而不是分化的时间长短[47,51,138,141]。因此，考虑到合子前隔离对鸟类初生物种形成的重要性，两个分类群之间的物种形成趋于完成的关键，可能取决于当（和如果）异域种群再次接触时信号分歧的程度。

最后，固有的合子后隔离是不可逆的，而合子前后的行为隔离则可以逆转。例如，1852年至1906年，达尔文雀的Camarhynchus属树雀中，在Florieana岛上采集的标本由三个基因和形态不同的物种组成。而2005年和2010年在同岛屿上的重新取样表明，广泛的杂交导致了第三个物种的灭绝，最终导致只有两种在遗传和形态上不同的种类和由这两个种类杂交产生的第三类[71]。这个通过杂交沉默一个种类的例子说明，即使是很强的行为隔离也是可逆的，因此，完成物种形成过程需要内在的合子后隔离。这种情况下，合子前和合子后的行为隔离对于物种形成的开始至关重要，从而使遗传上不相容性最终演化成新的物种。