益生元对家禽胃肠道健康的影响

徐运杰

摘 要：益生元主要是不可消化的碳水化合物，能够选择性地刺激胃肠道有益细菌的生长，从而改善宿主的整体健康水平。本文主要论述了益生元对家禽胃肠道健康的影响。

关键词：益生元;短链脂肪酸;微生物群;低聚糖

中图分类号：S816.79        文献标识码：A        文章编号：1673-1085（2021）7-0046-07

自20世纪50年代以来，抗生素生长促进剂添加到日粮中作为一种提高动物性能和促进动物健康的手段一直倍受青睐。然而，在被确定为公共健康风险的病原体中，抗生素耐药性的出现导致了饲料用常规抗生素品种和用量减少，并在很多国家和地区被彻底禁止。尽管继续努力在病原体和畜禽抗生素使用之间建立更精确的因果关系仍然是畜牧行业从业人员和相关科研院所关注的问题，但是，为了人类健康和行业绿色可持续发展，我国于2020年7月1日起严禁在商品饲料中添加除中药类外的具有促生长作用的药物饲料添加剂，这一转变的结果带来的影响是商业上对抗生素替代品越来越重视，并正在被大力推广，包括酸化制（如苯甲酸和柠檬酸）、酶制剂（如葡萄糖氧化酶和过氧化氢酶）、微生态制剂（如丁酸梭菌和乳酸菌）、植物提取物（如单宁和血根碱）、发酵产品（如发酵中药）、噬菌体和益生元（如低聚果糖和甘露寡糖）等。这些努力的目标是找出在某种程度上有利于宿主健康的抗生素替代品。益生元作为动物胃肠道微生物群的能量来源，能够增加肠道中有益微生物的数量、丰度和多样性，并产生代谢产物，对食源性病原体具有拮抗作用。

1 益生元的概念

二十世纪七十年代初，Sperti将益生元描述为有助于肠道微生物平衡的有机物[1]。1989年，Fuller将益生元重新定义为一种有活性的饲料添加剂，能够通过改善宿主的肠道微生物平衡而有益于宿主健康[2]。1995年，美国剑桥MRC邓恩临床营养中心Gibson等在营养学杂志上发表了《人类结肠菌群的饮食调节》，首次将益生元的概念引入到人类的营养，是指不易消化的食物成分，它可以通过选择性地刺激结肠中的一种或几种细菌的生长或活性而对宿主产生有益影响，从而增进宿主健康[3]。因此，被誉为国际“益生元之父”。作为益生元，必须满足以下标准：①不能在消化道上部水解或吸收;②用于一种或几种与结肠共生的有益细菌的选择性底物，刺激它们的生长和代谢活动;③能够改变结肠菌群，以某种方式诱导有益于宿主管腔或其他系统性的生理反应;另外，还要能够以可行的方式大规模制备，并且在使用和储存期间，稳定性较好。大多数符合这些标准的益生元是一些不易消化的碳水化合物，如低聚果糖（FOS）、低聚半乳糖（GOS）、低聚甘露糖（MOS）和其它相关的碳水化合物聚合物（表1）。

2 益生元对家禽胃肠道生理功能的影响

益生元是宿主不可消化的日粮组分，通过胃肠道上部到达盲肠，在那里它们可以作为盲肠微生物种群的基质。盲肠含有大量的专性厌氧微生物以及其它次要菌群，如产甲烷菌，到达盲肠的益生元被盲肠微生物种群利用，从而产生多种代谢产物。虽然盲肠微生物发酵益生元产生SCFA的数量和种类可能因日粮组分的差异而不同，但一般来说，它们主要由乙酸盐、丙酸盐和丁酸盐组成。食源性病原体如沙门氏菌也可以存在于盲肠中，SCFA的产生对它们有拮抗作用，这种对食源性病原体的拮抗作用是益生元的一种潜在有益机制[4，5]。 盲肠有许多潜在的生理作用，包括对电解质和水的重吸收，但尚不清楚益生元的存在如何影响这些功能，需要进一步研究盲肠微生物群、益生元和盲肠生理功能三者之间的相互作用。

家禽胃肠道的上半部分，如嗉囊和小肠也存在微生物种群，能够潜在地利用某些益生元化合物的特定部分[6]。事实上，常驻微生物种群产生的SCFA也发生在这些隔室中，其对病原体的抑制机制类似于盲肠[7]。其他机制也发挥作用，这取决于益生元种类和数量的差异。例如，通过直接结合病原体的Ⅰ型菌毛限制营养供给和减少粘附定植的竞争排斥作用也是潜在的机制之一[8]。目前尚不清楚哪些营养物质对病原菌的建立起关键作用，但是，Apajalahti等报道，肠道微生物能够与宿主竞争日粮中的氨基酸，尤其是在小肠下部，容易利用氨基酸的乳酸杆菌将是这种竞争性胃肠道微生物群的一部分[9]。由于乳酸杆菌也能发酵益生元，这表明益生元的存在会影响宿主对氨基酸的利用。同理，对于非乳酸杆菌类胃肠道细菌也可能如此。Ha等通过培养研究表明，限制特定氨基酸的浓度有利于鸡盲肠细菌超过鼠伤寒沙门氏菌[10]。

家禽肠道中的其他生理影响也可能与益生元有关。特定的益生元如甘露寡糖可以调节小肠绒毛的发育和结构，并增加麦芽糖酶、亮氨酸氨基肽酶和碱性磷酸酶等空肠酶的特异性活性[11]。Rehman等报道，菊粉可以改变肉鸡空肠绒毛的形态，但不改变钠依赖性葡萄糖和谷氨酰胺的转运[12]。免疫功能也可能对益生元的存在作出生理反应，并且营养对家禽免疫功能的影响越来越明显。一些益生元如MOS作为抗原直接相互作用，能够增加禽的免疫信号[8]。另外，有研究表明，免疫系统通常与胃肠道微生物群相互作用，通过调节胃肠道微生物群间接影响免疫应答[13]。减少胃肠道的免疫原性食源性病原体无疑是改变免疫反应的一个方面，但改变肠道内源性微生物群的组成或数量也可能影响免疫反应[14]。

3 益生元对家禽胃肠道微生物群的影响

益生元主要是不可消化的低聚糖，如FOS、GOS和MOS。低聚果糖（FOS）又叫果寡糖，由果糖通过糖苷键形成，存在洋葱、菊苣、大蒜、芦笋、香蕉和洋蓟等多种植物中，是一种天然活性物质，除具有一般的功能性低聚糖的物理和化学特性之外，最引人注目的生理特性是它能明显改善肠道内微生物群的数量和多样性。它是肠内双歧杆菌的活性增殖因子，可减少和抑制腸内腐败物质的产生，抑制有害细菌的生长，调节肠道内平衡。用β-半乳糖苷酶水解乳糖可制备GOS聚合物。酿酒酵母是MOS的来源，其发酵产物具有益生元特性[15]。

除了改善胃肠道和宿主的健康外，益生元还能够选择性地促进胃肠道微生物的繁殖，这些微生物有可能成为诸如弯曲杆菌和沙门氏菌等食源性病原菌定殖的屏障[16，17]。传统上，益生元被认为有利于某些有益的胃肠道细菌如乳酸杆菌和双歧杆菌的增殖和代谢，然而，基于16srDNA下一代测序技术的引入，揭示了家禽胃肠道微生物群对益生元的反应可能涉及更多的群落成员，而不仅仅是少数。家禽的胃肠道被一个复杂的微生物群密集地定殖，尤其是盲肠，这使得确定微生物群落中个体成员的特定机制及其相应的微生物生理反应就比较困难。

在研究益生元对家禽胃肠道微生物菌群的影响时，必须考虑从物种水平上检查胃肠道细菌，因为即使细菌的属和种是相同的，在不同的情况下，发酵的首选底物也可能不同。因此，益生元利用率的变化可能是单个菌株或物种对底物偏好的函数。例如，虽然乳酸杆菌可以使用多种益生元，但Chen等用植物乳杆菌研究发现，碳利用是通过碳分解代谢抑制诱导的，允许优先使用首选碳源，其次是其它碳源[18]。Saminathan等研究了低聚糖作为抗生素对鸡源乳酸杆菌生长的影响，筛选出11株乳酸杆菌以利用GOS和MOS，发现大多数菌株都能以GOS为底物生长，但MOS的利用率很低[19]。万丹等[20]也研究表明，在黄羽肉种鸡饲粮中添加FOS、MOS及其复合物均可不同程度提高黄羽肉种鸡的生产性能，但以单独添加FOS的效果最优，两者复合使用没有明显的协同效应。

鉴于盲肠中存在复杂的微生物群落，乳酸杆菌和双歧杆菌不可能是家禽胃肠道微生物群落中唯一能够发酵低聚糖的成员，这一点得到了Donalson等体外盲肠培养实验的支持[21]。Sergeant等用基因组方法对鸡盲肠进行分析，鉴定了大量编码多糖和低聚糖降解酶的基因，其中有一些是作为多糖降解系统的一部分出现的，这些多糖降解系统可能属于一系列不同的胃肠道微生物，能够水解一些到达盲肠的益生元低聚糖[22]。随着16S基因测序的出现，鉴定胃肠道中对益生元有反应的微生物成员已变得更加全面。Kumar等研究了低钙低磷日粮中添加FOS对肉鸡肠道微生物群动态的影响，结果表明，日粮钙、磷水平和FOS对肉仔鸡肠道微生物群有影响，在回肠和盲肠食糜中，蓝细菌（Cyanobacteria）、厚壁菌（Firmicutes）和变形菌（Proteobacteria）等几个门的细菌的表达丰度存在显著差异，其中回肠食糜中，完全补充钙和磷的正对照组以柳杆菌（Salinibacterium）和溶杆菌（Lysobacter）为主，低钙低磷的负对照组以布劳特氏菌（Blautia）、粪杆菌（Faecalibacterium）和假单胞菌（Pseudomonas）为主，而试验组以乳酸杆菌（Lactobacillus）和埃希氏菌（Escherichia）的表达丰度比较高;结肠食糜中，丁酸弧菌（Butyrivibrio）和异杆菌（Allobaculum）与正对照组呈正相关，梭菌（Clostridium）和厌氧球菌（Anaerotruncus）与试验组呈正相关，却与正、负对照组呈负相关性[23]。作者推测，低钙低磷添加FOS有利于梭菌数量的增加，可能与梭菌对日粮低磷水平作出生理反应产生植酸酶有关。另外，试验组肉鸡的回肠中检测出了乳酸杆菌（Lactobacillus），证明乳酸杆菌参与了FOS的利用，也表明乳酸杆菌的作用可能更多地在小肠而不是盲肠。Kareem等研究了菊粉对肉鸡盲肠微生物群、有机酸浓度和细胞因子表达的影响，发现菊粉对肉鸡盲肠乳酸杆菌没有影响[24]。同样，Park等分析比较了饲料中添加FOS和GOS对肉鸡盲肠微生物的影响，结果表明，包括对照组在内，乳酸杆菌科（Lactobacillaceae）在盲肠微生物种群的相对丰度只有2 %～8%[25]。上述研究结果表明，完整的益生元到达盲肠后，是非乳酸杆菌外的其它细菌代谢产生的低聚糖酶负责对其利用。

4 可发酵纤维对家禽胃肠道微生物菌群的影响

除了具有良好特性的不易消化的低聚糖益生元如FOS、GOS和MOS外，抗性淀粉和可发酵纤维等也被认为具有益生元特性，它们在胃肠道中具有选择特定有益微生物的能力[6，26]。谷物和其他可发酵纤维的特殊成分是人们越来越感兴趣的潜在益生元来源之一。从历史上看，谷物类原料并没有被视为益生元来源，但最近的研究表明，一些组分如麸皮，在动物日粮中可能表现得像益生元[6，27]。因为许多粮食作物含有纤维和非淀粉多糖，其细胞壁中存在不同水平的β-葡聚糖[28]。盲肠的体外研究表明，大多数纤维和非淀粉多糖在盲肠由微生物发酵而被消化利用[29]。然而，由于粮食作物和其他纤维来源的成分差异，筛选不同来源的潜在益生元至关重要。

谷物麸子具有益生元特性，作为膳食纤维已被广泛地研究应用于人类营养。小麦麸作为潜在的抗氧化性能的益生元来源，被证明能加强双歧杆菌的增殖能力[30，31]。大麥β-葡聚糖可以改变肠道微生物群，从而降低心血管疾病的风险[32]。Crisol-Martinez等比较研究了以高粱和小麦为基础的日粮对肉鸡盲肠微生物群的影响，并观察了生产性能与肠道微生物的相关性。结果表明，高粱饲养肉鸡的盲肠中，卷曲乳杆菌（Lactobacillus crispatus）和毛螺旋菌（Lachnospiraceae）菌株占优势，而小麦饲养肉鸡的盲肠中，梭菌（Clostridium）菌株占优势，同时，高粱组肉鸡的饲料转化率更高[33]。Ricke等提出，饲料加工如热处理或向饲料中添加饲料级酶，可能会影响特定谷物及其相应麸子成分的益生元特性[6]。

麸子的变异也可能是特定谷源内品种间的一个影响因素。米糠具有限制沙门氏菌在小鼠体内定植的能力及其对人类和动物的潜在健康益处，因此受到了广泛的关注[27，34]。在家禽中，Rubinelli等进行了体外盲肠培养研究，以确定盲肠微生物是否可以利用米糠，以及米糠是否能抑制沙门氏菌。初步研究表明，米糠在体外培养的盲肠中具有抑制鼠伤寒沙门氏菌的作用，但对米糠的品种来源有高度依赖性[35]。Kim等进一步研究了不同品种来源米糠对不同日龄肉鸡盲肠培养和盲肠微生物群的影响，证实了水稻品种对沙门氏菌抑制的特异性，并且发现抑制能力与肉鸡日龄呈正相关[36]。因此，无论是品种来源还是盲肠菌群成熟度都是益生元的价值评估时必须考虑的潜在因素。

5 益生元的適宜添加剂量

益生元的适宜添加剂量受很多因素影响，包括益生元的来源和种类、家禽的品种和日龄、基础日粮的组成和工艺、硬件设备和管理水平、环境条件和饲喂模式、生物安全和药物使用以及参考指标等。郑雅文等[37]通过日粮中添加FOS测定其对肉鸡生长性能、消化酶活性和短链脂肪酸的影响，结果表明，肉鸡饲料中FOS的最佳添加量为250 mg/kg。 周建明等[38]研究表明，以生产性能为判断依据，推荐产蛋后期蛋鸡基础饲粮中FOS的添加量为0.20%～0.25%。 赵峰等[39]研究表明，广西黄羽肉鸡种鸡饲粮中FOS的添加水平以0.4%较为适宜。胡彩虹等[40]以肌肉中胆固醇水平为参考指标研究表明，添加0.8% FOS使粪便中胆固醇含量显著提高，FOS可能通过改变盲肠发酵而抑制胆固醇的吸收和合成以及增加粪便中胆固醇和胆汁酸的排出，从而降低肌肉中胆固醇含量。张立永等[41]研究表明，日粮添加1.5 g/kg甘露寡糖能显著提高坝上长尾鸡早期的生长性能和免疫性能，降低料重比，对肠道粘膜具有保护作用。

6 总结和展望

在畜牧行业，益生元是一种功能饲料添加剂，是动物胃肠道微生物的底物，通过影响胃肠道（特别是后肠道）的微生物菌群的活动、分布和数量，竞争性地抑制食源性病菌的粘附定殖，为后肠道上皮细胞提供“食物”，如SCFA等，从而改善畜禽的生产性能。由于不同益生元之间存在化学组分和品种来源差异，因此不同益生元的影响会有所变化。虽然益生元会对胃肠道微生物群内特定微生物产生影响，但是，目前尚不清楚哪些微生物直接参与益生元代谢或有多少微生物参与益生元代谢。消化道源于口腔或喙，终于肛门或泄殖腔，实际生产中，需要同时考虑微生物群在各个胃肠道分区中的作用，以及完整的益生元穿过胃肠道长度到达盲肠的距离。家禽日粮中何时添加益生元、添加什么益生元和添加量是多少是一个科学的管理策略。沙门氏菌等病原体从幼禽就开始建立，所以在早期育雏料中合理地引入益生元是合乎逻辑的。如果益生元要获得普遍的商业认同，在未来的应用中需要克服性能结果的不一致问题。当然，一些变量，如管理和外部环境条件、品种和基础饲料差异等也会影响家禽对益生元的反应。另外，鸡的胃肠道微生物群相当复杂，很难预测在特定益生元存在下可能发生的微生物组成变化和代谢反应。尽管盲肠细菌存在一系列低聚糖降解酶，但这只是盲肠代谢的一个方面，其他不代谢酶的微生物可以协同作用，并利用低聚糖降解酶产生的一些水解产物。

未来，体外对蛋胚进行微孔注射益生元，开发更具病原体拮抗作用的胃肠道微生物种群，是一个非常有前景的营养与育种相结合的研究方向，包括以下课题：①益生元有效类型的选择;②益生元有效剂量的确定;③最佳注入时间的确定;④如何影响禽的胚胎和终生发育。

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Effects of Prebiotics on Gastrointestinal Health in Poultry

XU Yunjie 1，2

（1.Shandong Highmade Group Co.， Ltd.， Binzhou， Shandong， 251700， China;

2. Tangrenshen Group Shares Co.， Ltd.， Zhuzhou， Hunan， 412000， China）

Abstract： Prebiotics are mainly non digestible carbohydrates， which can selectively stimulate the growth of beneficial bacteria in the gastrointestinal tract， thus improving the overall health of the host.The effect of prebiotics on the gastrointestinal health of poultry was mainly discussed in this paper.

Keywords： Prebiotics; short chain fatty acids; microbiome; oligosaccharides