双子叶植物顶端弯钩发育的调控机制

曹珉，徐通达

优博专栏

双子叶植物顶端弯钩发育的调控机制

曹珉1,2，徐通达1,2

1. 中国科学院分子植物科学卓越创新中心，上海植物逆境生物学研究中心，上海 201602 2. 福建农林大学海峡联合研究院园艺植物生物学及代谢组学中心，FAFU-UCR联合中心，福州 350002

双子叶植物种子在土壤中萌发后，其下胚轴顶端会形成弯钩的特化结构，保护子叶和顶端分生组织在破土过程中不受土壤机械力的破坏，保证幼苗顺利破土。顶端弯钩的发育过程分为弯钩形成、维持及打开3个阶段，其核心在于内外两侧细胞的差异性生长导致弯钩结构。近年来研究表明，植物激素及环境信号对顶端弯钩发育各个过程起着至关重要的调控作用。然而，顶端弯钩两侧细胞不对称生长如何被精准调控的分子机制目前仍不十分清楚。本文综述了近年来顶端弯钩发育调控机制的研究进展，并着重阐述了植物激素生长素在顶端弯钩发育中的关键作用及其分子机制，并对该领域未来的研究方向进行了展望，以期为相关领域的科研人员全面了解植物激素信号相互作用的模式提供参考。

植物激素；顶端弯钩；生长素

种子的萌发是植物生命周期中至关重要的一步。在吸收土壤中水分之后种子开始萌发，其第一项挑战就是破土而出接收光和空气来进行光合作用从而维持植物自身的正常生长发育。植物在土壤中以黄化苗的状态迅速将下胚轴伸长[1,2]，并且采用一定的方式来保护顶端分生组织和子叶避免它们在破土而出的过程中受到损害。单子叶植物和双子叶植物采取了两种截然不同的方式来保护其顶端分生组织和子叶：单子叶植物顶端形成坚硬的胚芽鞘(coleoptile)组织，将顶端分生组织包在其中[3]；而双子叶植物在破土过程中，子叶和顶端分生组织及一部分下胚轴组织向下弯曲，形成弯钩状结构，由弯钩处的下胚轴优先接触土壤，人们将这个局部特化的组织称之为顶端弯钩(apical hook)[4]。之前的研究已经表明，具有顶端弯钩缺陷表型的突变体其破土而出的能力显著性降低，这说明顶端弯钩结构对于双子叶植物顺利破土而出非常重要[5～7]。

顶端弯钩的发育过程可以分为3个阶段：顶端弯钩形成阶段，维持阶段和打开阶段[8]。目前研究人员已经可以实时观察顶端弯钩的整个发育动态过程[9]。以拟南芥()为例，顶端弯钩的形成从幼苗突破种皮开始，由一部分下胚轴结构持续向下弯曲与生长方向形成180°；形成180°之后的顶端弯钩开始进入维持阶段，在该阶段顶端弯钩持续向下弯曲保持180°并伴随下胚轴的快速生长；这个过程持续一段时间后顶端弯钩重新打开，直到子叶完全直立成0°，伴随子叶完全展开[9～12]。整个顶端弯钩发育过程受到多种激素及环境信号的调控，从而精准控制顶端弯钩发育的不同阶段，完成破土萌发过程(图1)。

1 乙烯信号通路促进并延长顶端弯钩维持过程

1.1 乙烯合成调控顶端弯钩的发育

在顶端弯钩发育过程中施加外源乙烯(ethylene)处理，会导致顶端弯钩呈现270°的弯曲，并延长顶端弯钩的维持过程[11,13]，被称为经典的乙烯三重反应之一。研究发现，对野生型外源施加乙烯合成前体1-aminocyclopropane-1-carboxylic acid (ACC)可以促进顶端弯钩加剧弯曲[14]，并且乙烯的过量合成突变体和均表现出顶端弯钩呈现270°弯曲的表型[15～17]，这说明乙烯的合成对顶端弯钩的发育过程至关重要。

图1 多种激素调控双子叶植物顶端弯钩发育

赤霉素、乙烯、茉莉酸、油菜素内酯及水杨酸的信号相互作用并最终作用于生长素的合成及运输，调控顶端弯钩处生长素的不对称分布，由下游TIR1和TMK1介导的生长素信号转导途径最终调控顶端弯钩的发育。箭头表示正调控作用，T型箭头表示负调控作用，虚线的箭头表示具体作用机制未知。

1.2 乙烯信号通路调控顶端弯钩的发育

在乙烯受体ETR1 (ethylene receptor 1)突变体中，施加外源乙烯无法促进顶端弯钩进一步弯曲[18～20]。ETR1下游的激酶CTR1为乙烯信号通路中的负调控因子，其缺失突变体在不施加外源乙烯的情况下也表现出顶端弯钩加剧至270°的表型[21～23]。CTR1下游底物EIN2为乙烯信号通路中的正调控因子，其突变体在施加乙烯的情况下表现出对乙烯不敏感的表型[22～25]。乙烯信号通路中重要的转录因子EIN3/EIL1也参与乙烯调控的顶端弯钩发育过程，其突变体与和一样，在施加乙烯的情况下表现出对乙烯不敏感的表型[26～29]。这些研究结果表明，乙烯及其信号通路转导途径对于调控顶端弯钩的发育过程至关重要。

前期有研究表明，乙烯可能通过促进生长素合成基因的表达来提高顶端弯钩处生长素(auxin)的含量，进而影响顶端弯钩两侧生长素分布[30,31]；除此之外，有相关报道证明外源施加生长素运输抑制剂NPA (1-naphthylphthalamic acid)，可以抑制及的顶端弯钩加剧的表型[32]；同时，乙烯还可以通过增强PIN3、PIN4和PIN7在顶端弯钩处表皮细胞的定位来调控生长素运输以及弯钩两侧生长素的差异化分布[12]；乙烯可以增强顶端弯钩内侧细胞中AUX1的循环来使内侧细胞积累更多的生长素，进而调控顶端弯钩的弯曲程度[11]。综上所述，乙烯通过协同调控生长素的局部合成和极性运输来介导顶端弯钩两侧生长素不对称分布，最终影响顶端弯钩的发育过程。

此外，乙烯可以促进的表达[32,33]，并且促进HOOKLESS1蛋白的积累，进而抑制生长素信号通路中ARF2 (auxin response factor 2)蛋白的积累[33]，参与对顶端弯钩发育的调控[33]。

在植物破土过程中，土壤摩擦产生的机械力会诱导下胚轴及顶端弯钩产生乙烯，从而维持顶端弯钩，确保植物成功破土而出[6,7,34]。乙烯信号通路相关元件的遗传学分析也证实了这一观点，在乙烯信号通路持续激活突变体或过量合成突变体中，两种突变体均可以成功破土而出，而对乙烯不敏感的突变体，例如和，则其破土的概率相比野生型要低[6,7,34]。这些数据表明乙烯信号通路是植物协同土壤环境及植物发育，巧妙利用顶端弯钩帮助幼苗破土萌发的关键机制。

2 赤霉素信号通路调控顶端弯钩发育

2.1 赤霉素合成调控顶端弯钩发育

随着对顶端弯钩研究的不断深入，大家发现赤霉素(gibberellins, GA)也参与植物顶端弯钩的发育过程。对暗下生长的拟南芥幼苗施加赤霉素可以促进顶端弯钩加剧弯曲[32,35,36]。而外源施加赤霉素合成抑制剂PAC (paclobutrazol)后，幼苗无法形成顶端弯钩，且该表型可以被再次施加赤霉素所回复[36]。进一步研究表明，拟南芥中赤霉素合成酶突变体表现出顶端弯钩缺失的表型[36]，这说明赤霉素的合成调控了顶端弯钩的发育。

2.2 赤霉素信号通路调控顶端弯钩发育及机制

有研究表明，赤霉素信号通路中的负调控因子DELLA家族蛋白缺失突变体也表现出顶端弯钩加剧弯曲的表型，而当过量积累DELLA蛋白时，顶端弯钩无法形成弯曲的形状，直接进入顶端弯钩的打开阶段[32,35,36]。

对于赤霉素调控顶端弯钩发育的分子机制，有研究表明赤霉素可以通过激活和基因的转录来调控生长素的运输[37]。与之相对应，双突变体表现出顶端弯钩对赤霉素不敏感的表型[37]。这些结果说明赤霉素位于PIN3和PIN7的上游，通过调控生长素运输，最终导致顶端弯钩两侧细胞生长素浓度梯度的变化来影响顶端弯钩的发育过程。除此之外，也有证据表明赤霉素可以调控基因的表达[38]。WAG2属于AGC型激酶(动物中同源的蛋白激酶A，G，C家族的统称)，可以磷酸化生长素转运蛋白PIN蛋白[39,40]。有趣的是，WAG2蛋白在顶端弯钩处呈现不对称的表达，在顶端弯钩处内侧表达较高，而外侧表达较低[38]。WAG2在顶端弯钩内侧的积累可能通过磷酸化PIN蛋白来调控PIN蛋白的生长素运输活性，从而维持顶端弯钩内侧的生长素反应来促进顶端弯钩的弯曲状态[39,40]。也有研究表明，在赤霉素诱导下的表达是受转录因子PIF5调控[41]。赤霉素通过降解下游的转录抑制子DELLA蛋白，使得PIF5激活的转录，而WAG2蛋白可以磷酸化PIN蛋白来调控生长素在顶端弯钩内侧的积累，最终调控顶端弯钩的发育过程[37,38]。然而在顶端弯钩处的精准表达调控机制仍不清楚，有待于进一步解析。

赤霉素除了通过PIN蛋白调控生长素运输，同时也通过乙烯信号通路来维持顶端弯钩避免其过早打开。通过遗传学和生物化学研究手段发现，在拟南芥突变体中，其乙烯含量高于野生型植物，这说明赤霉素信号通路可能调控乙烯的合成途径[35,36,41]。进一步研究证明，乙烯合成相关的酶/和基因的转录受到赤霉素的正调控[35,36,41]，其调控机制也是通过DELLA蛋白降解后PIF5直接结合的启动子区域驱动转录。

赤霉素除了可以调控乙烯的合成，还可以直接调控顶端弯钩发育过程中的重要元件的表达[32,37]。研究表明，EIN3可以直接结合的启动子区来调控的表达，而DELLA蛋白可以直接和EIN3蛋白相互作用，来抑制EIN3的转录活性[32,37]，从而调控顶端弯钩的发育。

3 茉莉酸信号通路在顶端弯钩发育中的调控作用

茉莉酸(jasmonic acid，JA)调控顶端弯钩的维持过程主要与乙烯信号通路和光信号通路有关。有研究表明，当对暗下生长的拟南芥幼苗施加外源茉莉酸处理后，顶端弯钩会提前打开[42,43]。同时，茉莉酸处理可以抑制乙烯过量合成突变体及信号激活突变体的顶端弯钩的表型[42,43]，并且该过程受到COI1-JAZ信号通路调控[42,43]。乙烯处理可以促进基因的表达，而茉莉酸处理可以抑制乙烯诱导表达[42,43]。进一步研究表明，茉莉酸信号通路中的转录因子MYC2、MYC3、MYC4与乙烯信号通路中的转录因子EIN3和EIL1相互作用，进而抑制EIN3和EIL1的转录活性从而抑制乙烯信号通路[42,43]。此外，也有研究表明茉莉酸可以通过抑制光信号通路中转录因子PIF4的转录活性来抑制的表达[44]，并且该过程是通过MYC2与PIF4直接相互作用介导的[44]。

4 水杨酸信号通路在顶端弯钩发育中的调控作用

水杨酸(salicylic acid, SA)是重要的免疫防御相关的植物激素，主要参与植物抗病、叶片衰老等生物学过程[45～47]。然而水杨酸对早期植物发育的作用研究较少。最近研究表明，水杨酸信号通路也参与顶端弯钩的发育调控。外源施加水杨酸处理可以促进顶端弯钩的打开，并且抑制了乙烯诱导的顶端弯钩加剧弯曲的表型，这说明乙烯和水杨酸在顶端弯钩发育过程中是互相拮抗的[48]。进一步研究表明，水杨酸受体NPR1的N端可以直接和乙烯信号通路中的EIN3在细胞核内互作。NPR1结合EIN3后抑制EIN3的转录活性，从而抑制及其他EIN3/EIL1下游基因的表达，从而抑制顶端弯钩的形成[48]。

5 油菜素内酯在顶端弯钩发育中的作用

5.1 油菜素内酯的合成在顶端弯钩发育中的作用

在植物暗形态建成发育过程中，油菜素内酯(brassinolides, BR)的合成基因突变体表现为顶端弯钩缺失的表型[49]。此外，另一个控制油菜素内酯合成突变体也表现为顶端弯钩缺失的表型[50]。并且外源施加eBL (24-epibrassinolide)可以恢复顶端弯钩发育缺陷的表型。进一步研究显示，外源施加油菜素内酯合成抑制剂也会导致顶端弯钩发育缺陷[51]。这表明油菜素内酯对顶端弯钩的发育具有重要作用。

5.2 油菜素内酯调控顶端弯钩发育的机制

有报道证明乙烯对顶端弯钩弯曲的促进作用是依赖于油菜素内酯合成及其下游信号通路的。乙烯处理后会促进BR合成报告基因的表达[51]。在突变体中，外源乙烯处理不能促进顶端弯钩的弯曲角度。这说明乙烯会促进植物体BR的合成来调控顶端弯钩的发育[51]。后续的研究表明，双突变体表现出类似于野生型顶端弯钩的表型[52]。这说明BR信号通路可能参与到顶端弯钩的发育过程。乙烯处理不仅仅调控BR的合成，也有可能进一步调控BR的信号通路进而最终影响顶端弯钩的发育。

6 生长素在顶端弯钩发育过程中的作用

生长素作为植物最重要的激素之一，几乎参与并调控了植物生长发育的各个阶段。生长素的浓度差异在多种组织弯曲生长过程中起着重要的作用[53]。例如在植物向光性生长过程中，生长素在背光侧积累，导致两侧细胞差异性生长，最终使植物向光弯曲。在植物的根向地性生长过程中，生长素在近地侧积累，导致近地侧的细胞伸长受到抑制，导致植物向地生长[54～56]。如前所述，其他激素如乙烯、赤霉素等调控顶端弯钩生长，最终都会聚焦到对生长素浓度分布以及下游信号通路的调控。在顶端弯钩处，通过生长素报告基因等发现生长素内外侧呈现不对称分布[57]。在突变体中，顶端弯钩不能形成，并且在两侧的不对称分布在突变体中也消失了，这说明两侧的生长素浓度差异对顶端弯钩的形成非常重要[57]。这些发现意味着生长素在顶端弯钩内外侧不对称分布从而诱导不同下游信号通路决定内外细胞差异性生长[58]，是顶端弯钩发育的核心机制之一。

6.1 生长素的合成调控及其在顶端弯钩发育中的作用

生长素合成作为植物体内生长素的重要来源之一，对植物的生长发育起着非常重要的作用。在拟南芥中，吲哚-3-丙酮酸(indole-3-propionic acid, IPA)依赖的合成通路起着主导作用[59～61]。植物体内含有一类色氨酸氨基转移酶，可以将色氨酸(Trp)转化为IPA[31,62]。因此该蛋白也被命名为TAA1 (TRYPTO­PHAN AMINOTRANSFERASE of ARABIDOPSIS)[62]。后续的研究发现TAA1蛋白在拟南芥中还有两个同源蛋白TAR1和TAR2[63,64]。该家族基因突变后植物生长具有严重缺陷，并且体内生长素含量也比野生型植物显著降低[63,64]。此外，YUC家族蛋白也参与到生长素的合成调控中[65～67]。YUC家族在拟南芥中有11个成员，其过表达植株均表现出相似的生长素含量升高的表型。这说明YUC家族中蛋白的功能比较类似[65,66]。研究表明，TAA家族和YUC家族属于同一条生长素合成通路中的两个步骤中的重要酶：色氨酸经过TAA的催化生成IPA，IPA经过YUC家族的催化最终生成IAA[61,63]。

前期研究发现当使用生长素极性运输抑制剂NPA或者1-NOA (1-naphthoxyacetic acid)处理植物时，由于生长素无法在细胞之间运输而在生长素合成的部位大量积累，导致植物的顶端弯钩消失，并且子叶中的活性显著增高[11,12,33]。这说明子叶中的生长素是顶端弯钩处形成生长素不对称分布浓度梯度的一个重要来源。然而，人们也发现了生长素可以在顶端弯钩区域的细胞中合成。例如编码生长素合成通路中重要的两类催化酶、/和基因被证明在顶端弯钩处表达[31,68]，并且遗传学证据证明，和///突变体的幼苗无法形成正常的顶端弯钩[31,68]。但是，之前的研究表明在顶端弯钩发育过程中，这些调控生长素合成的基因在顶端弯钩处并不呈现不对称表达。只有基因在乙烯处理的条件下在顶端弯钩维持阶段的内侧细胞中的表达稍微增强[11,31]。这说明生长素的合成虽然是生长素的来源，但并不是形成顶端弯钩处内外侧生长素浓度差的主要原因。

6.2 生长素的运输调控及其在顶端弯钩发育中的作用

之前的研究已经证实，生长素的极性运输对顶端弯钩的发育至关重要。生长素的极性运输不仅仅从子叶中向下运输生长素，并且顶端弯钩内外侧也存在生长素的极性运输。生长素极性运输蛋白分为内运蛋白和外运蛋白两大类，分别负责将生长素运进细胞或者运出细胞[69～72]。在拟南芥中，生长素内运蛋白主要由4个蛋白组成——AUX1、LAX1、LAX2和LAX3[71]。其中，在顶端弯钩处主要起作用的是AUX1和LAX3，负责将生长素从子叶处向下运输到顶端弯钩处[11,71]。AUX1主要定位于表皮细胞，而LAX3主要定位于维管组织中。因此，生长素内运蛋白家族的作用主要是将子叶和顶端弯钩处合成的生长素向下运输，而对生长素在顶端弯钩内外侧的不对称分布的建立作用较弱[11,71]。

在拟南芥中，还有两大类膜蛋白作为生长素外运蛋白。这两个家族分别是基因家族(具有8个成员)以及两个B型ATP结合的转运蛋白ABCB1和ABCB19[69,72,73]。遗传学分析证明,双突变体在顶端弯钩形成和打开过程中有缺陷，并且在利用生长素报告元件来观察双突变体中生长素的信号激活情况时发现在,双突变体中信号显著降低[74,75]。有趣的是，ABCB19被发现在顶端弯钩处有不对称表达的现象。研究表明，ABCB19定位于顶端弯钩内侧处的表皮细胞膜上[75]。

当使用PIN蛋白家族抑制剂NPA来抑制生长素细胞外运途径时，顶端弯钩在形成阶段就会造成重大缺陷，其顶端弯钩直接打开持续保持直立状态[12,69]，并且生长素在顶端弯钩内侧处的积累也会受到抑制。PIN蛋白家族在拟南芥中是重要的一类生长素外运蛋白[12,69,72,76,77]。在PIN蛋白家族中，PIN3、PIN4和PIN7在顶端弯钩处均有表达，并且其表达部位有部分重叠[12,58]。有趣的是，PIN3、PIN4和PIN7也被发现在顶端弯钩处有不对称表达的现象，它们在顶端弯钩外侧处细胞表达量更高[12,58]。在功能缺失突变体中，由于生长素运输的缺陷导致植物无法在顶端弯钩内侧积累足够含量的生长素，导致突变体中的顶端弯钩不能完全闭合[12,58]。和单突变体的表型较弱，但或的双突变体表现出较强的顶端弯钩形成缺陷的表型，说明PIN3、PIN4和PIN7在调控顶端弯钩形成过程中存在着功能冗余[12,58]。

6.3 生长素信号转导途径及其在顶端弯钩发育中的作用

生长素在顶端弯钩处建立内侧浓度高，外侧浓度低的不对称浓度差后，必须要通过信号转导途径来使细胞感知不同浓度的生长素信号，最终调控相应的生物学过程[78]。生长素核内受体TRANSPORT INHIBITOR RESPONSE1/AUXIN SIGNALING F- BOX PROTEIN1-3 (TIR1/AFB1-3)在生长素信号转导中起着重要的作用[79～81]。生长素与 TIR1 受体结合后，可以促进TIR1蛋白与AUXIN/INDOLE-3- ACETIC ACID (Aux/IAA)蛋白的互作[79,81]。Aux/IAA可以和转录因子AUXIN RESPONSE FACTOR (ARF)，在生长素浓度较低的情况下形成二聚体[82～84]。当生长素浓度升高激活TIR1信号通路时，TIR1可以使 Aux/IAA蛋白多泛素化使其通过26S蛋白酶体途径降解。Aux/IAA蛋白的降解使得其对ARF的抑制作用解除，来激活ARF的转录活性，调控基因表达[82～84]。

研究表明，顶端弯钩维持阶段的内外侧生长素浓度差，导致内外侧细胞的不对称伸长，进而维持顶端弯钩弯曲的状态[58,85]。目前的研究已经发现一些参与生长素信号转导途径中的组分也参与到顶端弯钩的调控，例如生长素核内受体TIR1/AFB家族蛋白参与调控顶端弯钩的维持过程，并且多突变体表现出顶端弯钩缺失的表型[79～81]。除此之外，Aux/IAA蛋白家族也参与到顶端弯钩的发育过程中。研究证明，当植物表达不受TIR1家族降解的突变形式的Aux/IAA蛋白时(例如SHY2/IAA3、BDL/ IAA12等)，顶端弯钩也会出现发育缺陷的表型[86～88]。这些证据说明在内侧生长素积累后其对应的信号转导途径对于顶端弯钩的正常发育过程至关重要。除此之外，生长素信号通路中的重要转录因子家族ARF家族蛋白也参与到这一生物学过程中。转录激活子如NPH4/ARF7和ARF19的功能缺失突变体会表现出顶端弯钩发育缺陷的表型，其表型与显性失活的Aux/IAA蛋白突变体表型类似[89～92]。除此之外，ARF家族中的转录抑制子也参与顶端弯钩的发育过程。如转录抑制子ARF1和ARF2是顶端弯钩发育的负调控因子，双突变体表现出增强弯曲的顶端弯钩表型[90]。有趣的是，拟南芥中这两个亚家族的转录因子均通过激活或者抑制基因转录来促进或者抑制细胞的不对称生长，进而调控顶端弯钩的发育[90,91,93]。然而，目前还没有证据证明ARF家族转录因子在顶端弯钩处有不对称表达的情况。因此，由生长素浓度梯度导致的特异时空间激活下游转录激活型或者转录抑制型ARF蛋白可能最终导致下游的效应蛋白的不对称表达，最终导致顶端弯钩的弯曲过程。

最新的研究发现，在顶端弯钩维持阶段，其内侧细胞的高浓度生长素能促进细胞膜上的类受体激酶蛋白TMK1剪切形成TMK1C末端片段并从细胞膜转运到细胞质和细胞核内，进而调控下游通路[94]。该研究进一步发现，剪切后的TMK1C能特异和两个非经典Aux/IAA家族转录抑制子IAA32和IAA34互作并磷酸化IAA蛋白[94]。然而与TMK1C互作的IAA32/34并不具有与TIR1互作的结构区域，因此不能被TIR1所降解，这意味着TIR1-介导的生长素信号途径和TMK1-介导的生长素途径通过选择不同IAA蛋白来区分下游信号途径[94]。该研究还意外发现，与之前报道的TIR1/AFB介导的生长素对于Aux/IAA蛋白泛素化降解过程相反，生长素通过TMK1剪切后形成的TMK1C来稳定IAA32和IAA34蛋白，最终依然通过ARF转录因子来调控基因表达，在生长素聚集的地方抑制细胞生长，从而导致顶端弯钩内外侧的差异性生长[94]。

7 结语与展望

植物作为一种固着在土壤中生长的生物，其种子破土而出的过程对于植物后续完成光合作用积累营养，以及后期生长发育至关重要。双子叶植物采用顶端弯钩这一特化结构来保护子叶和顶端分生组织在破土过程中不受土壤机械摩擦的损伤。顶端弯钩的发育过程伴随着多种植物激素的协同作用，而植物的发育与对环境的响应是多种激素协同作用的结果，在未来也仍是植物激素领域的研究热点。

7.1 其他激素在顶端弯钩发育过程中的作用

目前顶端弯钩发育过程中的植物激素研究主要集中于乙烯、赤霉素、茉莉酸、水杨酸、油菜素内酯和生长素。然而，拟南芥中其他的重要植物激素，如细胞分裂素(cytokinin, CK)、脱落酸(abscisic acid, ABA)和独角金内脂(strigolactones, SLs)在顶端弯钩发育过程中的作用还不清楚。这些激素是否参与顶端弯钩的发育调控且与其他激素信号通路的互作还有待于进一步研究。其中，细胞分裂素与生长素共同参与根的发育[95]。独脚金内脂参与调控叶片形态和地上部分分支发育[96]。脱落酸在调控种子萌发过程起着至关重要的作用[97]，但对于脱落酸是否参与种子萌发后顶端弯钩的发育调控却鲜有报道。最新的研究发现PP2C家族参与了种子萌发后顶端弯钩的形成过程[98]，这可能暗示脱落酸也参与了顶端弯钩的发育调控。因此，细胞分裂素、独角金内脂和脱落酸对顶端弯钩发育的调控及其分子机制会是顶端弯钩发育领域值得关注的问题。

7.2 进一步解析植物不对称生长的分子机制

顶端弯钩的发育是研究植物差异性生长的经典模型，为揭示植物不同发育阶段的差异性生长调控机制提供重要线索。因此，顶端弯钩内外侧差异性生长的调控机制是否对其他差异性生长(如植物向重力性反应)同样适用有待于进一步研究。此外，生长素在植物体内不同组织中调控细胞伸长的分子机制也不尽相同。例如，生长素不对称分布调控细胞不对称伸长，在顶端弯钩和根的向地性生长的生物学过程中，生长素积累的一侧会抑制细胞的伸长；而在下胚轴向光性生长这一生物学过程中，生长素积累的一侧却促进细胞的伸长。这些结果表明生长素在不同组织中调控细胞伸长的过程是多样且复杂的。植物生长素信号通路包括TIR1介导的经典转录调控通路和TMK1介导的非经典信号通路，作为顶端弯钩的核心机制之一，有待于进一步解析其精准调控机制。比如，最初顶端弯钩形成是如何起始的？生长素内外侧不对称分布如何精准被生长素合成、运输和信号转导三者协同调控的？TIR1和TMK1介导的信号通路是如何协调的？最近的研究发现，机械力能调控植物顶端弯钩形成，但该过程依赖于TMK家族介导的非经典信号通路，而不依赖于TIR1介导的信号通路[99]，其具体机制也有待于进一步解析。

7.3 激素信号通路互作的组织和细胞特异性

植物激素的协同作用参与了多种植物发育的生物学过程，然而在不同的生物学过程中植物激素的协同作用也不尽相同。例如在顶端弯钩发育过程中，乙烯和茉莉酸、水杨酸通过互相拮抗来调控顶端弯钩的发育，而在植物抗病过程中植物会同时激活乙烯、茉莉酸和水杨酸通路来调控植物免疫反应[100]。植物如何在面对不同发育环境下采取不同甚至相反的激素互作调控方式也是今后的研究热点之一。此外，/只特异在顶端弯钩处表达，这说明特定组织或细胞类型中存在着特异的蛋白传递信号来调控该组织的生物学功能。因此，通过不同组织的转录组学分析来寻找不同组织在感受环境信号时的特异性组分可能是未来激素信号转导方向的研究热点。

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The molecular mechanism of apical hook development in dicot plant

Min Cao1,2, Tongda Xu1,2

After the seeds of the dicot model plant Arabidopsis germinate in the soil, the tip of the hypocotyl willform a specialized structure called apical hooks to protect the cotyledons and shoot apical meristems from the mechanical damage during the soil emerging process. The development process of the apical hook is divided into three stages: the apical hook formation, maintenance, and opening. In recent decades, studies have shown that different kinds of plant hormones and environmental signals play a vital role in the development of the apical hook. As the downstream of a variety of signals, the asymmetric distribution of auxin and the signal transduction pathways play a decisive role in the development of the apical hook. However, the detailed mechanism of the asymmetric signal transduction pathway of the cells on both sides of the apical hook is still unclear. In this review, we summarize the molecular mechanisms of the development of apical hook and further refine the role of auxin in the development of apical hook, and prospect for future research directions in this field.

plant hormones; apical hook; auxin

曹珉，2014—2019年就读于中国科学院分子植物科学卓越创新中心，在徐通达课题组攻读博士学位，目前在美国加州Salk Institute for Biological Studies进行博士后训练。博士期间的研究方向为生长素信号转导的分子机制。通过研究生长素-TMK1这一非经典生长素信号转导途径调控顶端弯钩发育的分子机制，揭示了顶端弯钩发育过程中内侧细胞中高浓度生长素抑制细胞伸长的原因，阐明了生长素-TMK1-IAA32/34信号通路在顶端弯钩发育过程中与经典的TIR1介导的生长素信号通路的差异性调控机制，为植物生长素信号转导提供了新的研究方向。博士论文《生长素通过类受体激酶TMK1调控植物差异性生长的分子机制》获得2020年中国科学院优秀博士生论文。

2021-03-22;

2021-06-08

国家自然科学基金面上项目(编号：31870256)资助[Supported by the National Natural Science Foundation of China(No. 31870256)]

曹珉，博士，研究方向：生长素信号转导途径的分子机制。E-mail: mcao@salk.edu

徐通达，教授，博士生导师，研究方向：生长素信号转导途径的研究及其在农作物中的应用。E-mail: tdxu@sibs.ac.cn

10.16288/j.yczz.21-105

2021/7/20 17:17:10

URI: https://kns.cnki.net/kcms/detail/11.1913.R.20210719.1632.002.html

(责任编委: 许操)