嗜虫书虱种群猖獗及其防治对策研究进展

鲁玉杰 杨斌斌 苗世远 王争艳 王随随 张金阳 何梦婷

(河南工业大学粮油食品学院1,郑州 450001)(江苏科技大学粮食学院2,镇江 212000)(广东省粮食科学研究所3,广州 510030)

嗜虫书虱Liposcelisentomophila(Enderlein)属于啮虫目书虱科，是储粮中常见的一种书虱，起源于热带非洲，随着贸易扩散，现已全球分布。书虱微小，在粮库中刚发生时一般不易被发现，其适应能力强，繁殖快，食性杂，等发现其危害时，种群已经大量爆发，防治难度极大。嗜虫书虱的危害主要表现在：造成的粮食重量损失和品质下降，对种子粮和高品质粮食影响更大[1]；书虱在粮堆中大量发生时可造成储粮水分增高，引起粮堆发热、结露甚至霉变；书虱尸体、蜕皮和排泄物等污染粮食和食品，其身体上粘附的排泄物携带并传播病菌会直接威胁人体健康，如引起人过敏和呼吸系统疾病等[2]。

我国自20世纪90年代以来，就陆续报道书虱的猖獗现象，在广东地区书虱猖獗时，可布满粮堆和墙面，书虱及其排泄物堆积厚度可达1 cm[3]，严重时危害密度可达1 500～4 000头/kg粮食[4]。近20年来，中国的粮食仓储设施水平有了很大提高，储藏技术也更加先进，但是由于嗜虫书虱特殊的生物学特性和极强的环境抗逆性，对多种化学药剂产生了抗性，成为最难彻底杀灭的储粮虫种之一，对我国的粮食安全构成极大威胁。本文综述了嗜虫书虱的生物学和生态学特性、环境抗逆性和种群猖獗的原因及防治手段，为今后科学有效防治嗜虫书虱提供参考。

1 嗜虫书虱的生物学特征

嗜虫书虱体长约1 mm，浅褐色，触角丝状，咀嚼式口器，无翅，营两性生殖，雌虫明显大于雄虫，雌虫体长1.28～1.40 mm，雄虫体长0.80～0.90 mm。腹部3、4节和6～9节背板通常有一间断的褐色横带[5]。

嗜虫书虱属于不完全变态昆虫，共有卵，若虫和成虫三态。嗜虫书虱卵为白色，椭圆形、半透明，卵期通常随着温度、湿度的升高而缩短，但温度低于15℃时卵不能孵化，温度高于35℃时卵的孵化率显著降低。嗜虫书虱雌性若虫共四龄，雄虫若虫只有三龄，在适宜的生长条件下，雌虫22.3 d，雄虫18.4 d即可完成一个世代[6]。

嗜虫书虱的高繁殖力促进了其猖獗危害。在适宜生长环境下，嗜虫书虱羽化后第2～7天开始交配，从交配到产卵的时间间隔为(2.06±0.89) d，每日平均产卵(2.41±0.71)粒，到交配后第10天达到产卵高峰期，此后产卵数基本保持稳定[7]。书虱产卵时间长，交配一次可连续产卵，平均产卵时间达到40d以上[8]，在低湿度条件下(60%RH)，嗜虫书虱每雌产卵量只有17.2粒，但在高湿度条件下(90%RH)却高达75.6粒[9]。

书虱体型微小，在防治中容易被忽视。在现行的粮油储藏技术规范(GB/T 29890—2013)中，未将书虱作为主要害虫进行检测。在熏蒸后筛查检测熏蒸效果和空仓杀虫时，经常以甲虫的存活数量作为评价的标准，而忽略了对书虱的防治效果评价，使嗜虫书虱后代能持续在粮仓中存留，当新粮入仓后又能迅速建立种群。

2 嗜虫书虱的环境适应力

环境温湿度对嗜虫书虱的生长发育和繁殖有显著影响[10]。嗜虫书虱的卵孵化率在25 ℃最高，若虫存活率在28 ℃最高[8]。结合室内饲养情况发现：嗜虫书虱的适宜生长发育温度为25～34 ℃，过高(>39 ℃)和过低(<13 ℃)温度都不利于嗜虫书虱的生长发育[10，11]。近期研究表明，嗜虫书虱成虫对于短期的高温和低温的胁迫均具有一定的适应性[12]，结合我国目前的储粮条件，即使是20 ℃的准低温储粮也可以保留书虱的种群基础，一旦环境满足其适生条件，都有可能爆发。高湿度有利于嗜虫书虱的生存发展，相对湿度高于85%最适于嗜虫书虱种群的增长[10]。同时书虱对较低的湿度条件也有一定的耐受性，能从相对湿度较高的空气中(RH>60%)吸收水分，以保持体内水分平衡[13]。而当仓内空气相对湿度低于50%时，书虱的卵不能孵化，若虫和成虫均不能存活[13，14]。温度在34 ℃左右，相对湿度为85%左右条件下嗜虫书虱的世代存活率相比于其他温湿度组合，种群内禀增长率和成虫繁殖率都比较高[10，15]。

嗜虫书虱食性广泛且耐饥饿能力强。嗜虫书虱除主要取食谷类粮食外，还能取食面粉、面包、干酵母、凝胶粉、干果、干蘑菇等。当书虱缺少食物时，可取食虫尸、蜕皮和自己或其他昆虫的卵，极端条件下可存活近2个月[16]，重新获得食物后，种群又能快速扩大。

嗜虫书虱在药剂选择后生态竞争能力增强，取代其他储粮害虫成为优势种。在没有熏蒸处理的情况下，赤拟谷盗Triboliumcastaneum和扁谷盗属Cryptolestesspp可以抑制书虱种群的发展[17]。在实仓调查中也发现，当其他害虫发生较多时，书虱的数量就很少，以致于不易引起人们的注意。熏蒸剂处理后，其他储粮害虫种群数量减少时，书虱却大量发生[16]。可能是由于书虱的捕食者和竞争者被消灭，从而使它的种群快速增加。

3 嗜虫书虱对多种化学药剂产生抗性

嗜虫书虱之所以能成为众多储粮书虱中的优势种，最主要的原因在于其抗逆性强。长期依赖磷化氢熏蒸不仅导致了嗜虫书虱的抗性不断增加，而且杀死了书虱的天敌，致使书虱的种群猖獗现象不断发生。嗜虫书虱对一些防护剂有较强的耐受性[18]，且一些药剂的使用不当还会导致其对于防护剂抗性的进一步提高。因此，我们需要合理评估化学药剂对书虱的防治效果，正确全面地认识嗜虫书虱目前的抗性发展状况对于其猖獗治理具有重要意义。

3.1 嗜虫书虱对磷化氢的高抗性

目前PH3熏蒸难以防治嗜虫书虱是我国储粮行业的普遍性问题，尤其是华南、华中和沿海地区，在我国南方省份的粮食储备库不得不增加剂量或重复熏蒸，个别粮库每年甚至熏蒸4次以上仍然无法控制嗜虫书虱[19]。白青云等[19]对我国储粮书虱的PH3抗性进行了调查，共采集到各地区15个品系的嗜虫书虱，抗性程度从7倍到80倍不等，没有发现敏感品系。抗性最高的嗜虫书虱品系LC99可达6.6675 mg/L，远高于当年磷化氢环流熏蒸技术规程(LS/T 1201—2002)杀虫的推荐浓度。湖北和河南的几个嗜虫书虱品系的PH3抗性测定的结果表明，高抗性的嗜虫书虱参考嗜卷书虱Liposcelisbostrychophila的相对抗性倍数高达1000倍以上[20]。快速击倒实验表明，嗜虫书虱的KT50达到2 210 min，是赤拟谷盗的283倍、米象Sitophilusoryzae(Linnaeus)的81.8倍，说明嗜虫书虱对PH3还有很强的耐药性[20，21]。更严重的是，嗜虫书虱的卵对PH3的抗性远高于成虫，嗜虫书虱的成虫和若虫在0.05 mg/L的PH3浓度下熏蒸24 h可达到100%死亡率，而卵则需在1.7 mg/L PH3浓度下熏蒸5 d才能致死[22]。而且PH3熏蒸可刺激生殖和推迟卵的孵化，这无疑增加了嗜虫书虱的熏蒸防治难度[23]。

不恰当的PH3熏蒸手段和PH3长期单一频繁的使用不仅增长了嗜虫书虱的PH3抗性，而且杀死了伪蝎和黄色花蝽XylocorisflavipesReuter等天敌昆虫，一旦熏蒸失败，嗜虫书虱的种群便不受生物因素的限制而猖獗为害[24]。嗜虫书虱对于磷化氢的高抗性是其种群猖獗的主要原因。

3.2 嗜虫书虱对防护剂的广泛抗性

嗜虫书虱对已经注册的的储粮防护剂大都具有一定的耐受性[25]。与嗜卷书虱相比，嗜虫书虱对有机磷类和氨基甲酸酯类杀虫剂具有更高的耐药性[26，27]。Collins等比较了4种有机磷杀虫剂对嗜卷书虱、嗜虫书虱和小眼书虱L.PaetaPearman3种储粮书虱的毒力，嗜卷书虱对这4种药剂最敏感，而嗜虫书虱最不敏感[28]。Nayak等比较了3种书虱对甲萘威、溴氰菊酯和氯氰菊酯的敏感性，嗜虫书虱也最不敏感[29]。实仓测定结果发现，将甲基吡啶磷、甲基毒死蜱和甲基嘧啶磷这3种有机磷杀虫剂中的任一种和甲萘威配合使用，都不能有效地控制嗜虫书虱的危害[30]。Daglish等采用联苯菊酯(虫螨灵)和甲基毒死蜱可以控制嗜卷书虱的危害，而不能防治嗜虫书虱[31]。说明嗜虫书虱对多种保护剂均具有较强的耐药性，是常见的储粮书虱中最难防治的书虱种群，并且随着保护剂的使用，对保护剂的抗性也在不断上升，这无疑增加了其防治难度。

3.3 嗜虫书虱的遗传特性与抗性进化

嗜虫书虱两性生殖的遗传多态性，使其能够替代嗜卷书虱成为储粮书虱中的优势种。嗜卷书虱在世界范围内报道的抗性普遍较强[15，25]，而在中国地区，大多研究者发现嗜虫书虱对PH3的抗性明显高于嗜卷书虱[20]。魏丹丹对中国10个嗜虫书虱地理种群及8个嗜卷书虱地理种群的遗传结构进行分析，研究发现两性生殖的嗜虫书虱具有更高的遗传多样性[32]。因此，推测有性生殖的嗜虫书虱比孤雌生殖的嗜卷书虱更易于进化出抗药性。

4 嗜虫书虱种群猖獗的防治对策

由于嗜虫书虱的特殊的生物学特性和极强的抗逆性，对于此害虫的防治依靠单一防治方法是非常困难的，所以在实际储粮工作中，在严把入库关的基础上，利用多种手段，因地制宜地采取“以防为主，综合防治”的措施来防治嗜虫书虱。

4.1 加强嗜虫书虱的检测和监测预警

鉴于书虱的体型微小、易于钻缝、不易检测的问题，可根据书虱的趋温湿性对其诱集检测。采用陷阱检测器对粮堆中的嗜虫书虱的分布情况进行调查，发现书虱具有明显的趋西南性[33]。在中高温储粮区的粮堆表层嗜虫书虱大量发生。开发高效引诱嗜虫书虱的诱芯提高引诱效率可以增强诱捕器在书虱监测和监测预警的准确性。目前发现75%亚油酸+10%油酸+10%1-辛烯-3-醇+3%十六酸+2%香草醛组合的配方对嗜虫书虱的实仓检测具有很好的引诱效果[34]，以多孔淀粉和琼脂为释放载体制备的诱芯D在包装粮书虱的监测具有较好的效果[35]。害虫的实时监测识别和在线计数是虫情监测中的最难攻克的技术难题，目前图像识别和红外检测等在线检测方法大都依靠甲虫的检测作为主要指标，在今后有必要在将书虱等微小害虫纳入检测范围。采用多场耦合理论研究多种环境因子对书虱生长发育的影响，建立各变量之间耦合效应来加强对书虱种群的发生进行监测和预警，书虱的常规种群发展模型已经建立[10，36]，但还需要对当前模型进行验证修正。科学有效地对书虱进行监测预警是未来虫情检测的一个重要部分，也是防治嗜虫书虱猖獗的一个重要手段。

4.2 不同化学药剂交替使用以缓解其抗性增长

4.2.1 化学药剂的合理搭配施用

合适的熏蒸策略对抗性嗜虫书虱的防治尤为重要。在实际生产中，需要对书虱的抗性水平进行检测，设定相应的有效剂量，同时也应考虑到储粮环境的影响、多虫态混合发生、卵的耐药力较强、PH3熏蒸后卵的发育时间延长等因素，推荐保持有效浓度下熏蒸时间不宜小于1个月[37]。

将PH3熏蒸与其它药剂防治方法结合，可在一定程度提高杀虫效果。实践证明PH3与CO2结合、PH3与敌敌畏结合、PH3与防护剂联用等可有效防治嗜虫书虱[38]。采用酒精稀释敌敌畏配合磷化氢环流熏蒸可提高对书虱的杀灭效果[39]，也可以把敌敌畏喷洒在麻袋上，再进行PH3与CO2混合熏蒸，密闭熏蒸21～28 d，可完全杀死仓内嗜虫书虱[40]。溴氰·甲嘧磷和PH3联用时，即使在较低PH3浓度下，对嗜虫书虱的防治也有很好的效果[41]。在PH3熏蒸之前用55%甲基嘧啶磷乳油或2%溴氰·甲嘧磷粉剂处理粮面，均对嗜虫书虱具有很好的防治效果[42]。说明PH3与其他药剂联用可有效控制嗜虫书虱。

4.2.2 开发新型熏蒸剂降低PH3抗性选择压力

目前国内研究较多的PH3替代熏蒸剂有甲酸乙酯(Ethyl formate, EF)、硫酰氟(Sulfuryl fluoride, SF)和辣根素(异硫氰酸烯丙酯, allyl isothiocyanate, AITC)。EF作为一种对环境友好的熏蒸剂，在粮食熏蒸中具有较好前景[43]。由于粮食对EF的吸附作用，杀虫效率会有所降低。在应用中根据实际情况要选择合适的施药量才可以有效控制书虱的猖獗。SF具有杀虫速度快、散气时间短等特点，在处理PH3抗性害虫时具有显著优势。实仓中SF熏蒸后可有效控制书虱和锈赤扁谷盗等PH3抗性害虫[44]。研究发现SF对PH3抗性的谷蠹Rhizoperthadominica等甲虫也具有良好的控制效果，且与PH3无交互抗性[45，46]。使用SF与PH3或CO2联合熏蒸，不仅可以减少药剂用量，而且可以提高对PH3抗性害虫的杀虫效果。AITC对常见的储粮害虫均有较好的熏蒸活性。嗜虫书虱对AITC较为敏感[47]，且AITC对非靶标生物低毒，是一种应用前景较好的熏蒸剂。PH3替代药剂国际上研究较多的还有臭氧，然而臭氧对仓体金属部件有很强的腐蚀作用。此外还有环氧丙烷、羰基硫化物、氰化氢、碘甲酯等熏蒸剂替代产品正在研发之中，成本和环保问题仍然是PH3替代产品开发受限的主要因素[48]。

4.3 物理防治技术的优化

4.3.1 粮食入仓前采用电子束辐照杀虫

电子束辐照杀虫具有杀虫速度快、无残留等优点，入仓前采用该方法有助于从源头控制书虱的猖獗。经50 Gy及以上剂量辐照后，嗜虫书虱的卵不能孵化；经300 Gy以上剂量辐照后，若虫和成虫在8周内全部死亡，且辐照剂量越大，致死作用越快。推荐使用300 Gy的电子束辐照杀虫作为参考剂量[49]。

4.3.2 推广气调杀虫技术

气调技术是目前国家绿色储粮的主推技术，采用40%～50%的CO2的气调手段可有效控制嗜虫书虱[50]，但需要至少3周的密闭期才能达到完全控制[15]。在应用中以200 mL/m3以上PH3和95%以上的氮气联合熏蒸治理嗜虫书虱、杀虫效果明显优于单种防治措施的杀虫效果[51]。

4.3.3 合理使用硅藻土防治

硅藻土(diatomaceous earths, DE)主要通过物理摩擦或吸附等作用造成昆虫失水死亡。在(25±1) ℃，55%～75%RH条件下，随着环境湿度的增加，硅藻土对嗜虫书虱成虫的防治效果降低[52]。硅藻土在环境湿度较低时具有更好的杀虫效果，因此，降低环境湿度对控制嗜虫书虱的猖獗具有显著作用。

4.4 推广生物防治技术

在储粮生态中，书虱与其它节肢动物存在制约关系。可捕食及寄生书虱的天敌很多，缓步威伪蝎Withiuspiger(Simon)和黄色花椿对嗜虫书虱具有捕食作用[24，53]。粮仓中的一些螨类也可以控制和捕食书虱的若虫和卵，如普通肉食螨Cheyletuseruditus[54]，马六甲肉食螨CheyletusmalaccensisOudemans和鳞翅触足螨Cheletomorphalepidopterorum(Shaw)[55]等。利用储粮生态中捕食性天敌对书虱种群的制约关系可对书虱的防治起到很好的指导作用[16]。

采用植物源杀虫剂有效防治书虱报道较多的是：苦皮藤素(Celastrus angulatus)、蛇床子素粉剂(Osthole)、多杀菌素(Spinosad)和植物精油等。多杀菌素对嗜虫书虱有显著的防治效果，处理28 d后，成虫的死亡率达到100%[56]。在实仓中，1%苦皮藤素用量为1.5～2 mL/m2，施药后1 d就可以达到95%以上的防治效果[57]。大蒜油对嗜虫书虱也具有较好的熏蒸效果[58]，且丁香油和桉树油或山苍子油的二元混剂对嗜虫书虱表现出明显的增效作用[59]。植物源杀虫剂具有广谱、高效低毒、可降解、不易产生抗药性、对人畜和周围环境安全等诸多优点，未来有望在储粮害虫综合治理策略中的应用比重上升。

5 结论与展望

嗜虫书虱种群猖獗主要是由于以下原因：体型微小，易躲藏，不易被发现，在检测和监测中容易被忽视；环境适应性强，适生温湿度范围广，在高湿条件下繁殖迅速，食性广泛且耐饥饿能力强；抗逆性强，对磷化氢和多种保护剂均产生强抗性；不恰当的药剂防治杀灭其天敌和竞争者并筛选了其抗性。为了防治嗜虫书虱猖獗，要综合利用各方面的因素，采取“以防为主，综合防治”的措施来治理嗜虫书虱：在做好仓房围护结构防虫措施的同时“严把入库关”，采用搭配合理的防护剂对粮食均匀处理，入仓后加强对粮温粮湿的把控和书虱的检测和监测，对于书虱猖獗的治理，采用合理的PH3联合熏蒸手段，提高对嗜虫书虱种群发展的抑制作用。

关于嗜虫书虱猖獗，目前在分子机理方面已经有大量的研究报道，研究认为，嗜虫书虱对磷化氢和多种化学药剂产生了抗药性是其猖獗的主要原因，但是目前对其PH3抗性机制方面研究较为欠缺。如磷化氢抗性机制在以赤拟谷盗为代表的甲虫中进行了深入研究，而在书虱中研究极为匮乏。对防护剂的抗性研究发现，三大代谢解毒酶P450s、ESTs 和 GSTs在书虱的药剂代谢甚至抗药性的形成和发展中起到重要的作用。对嗜虫书虱抗性机制的深入研究有利于开发新的抗性快速检测技术和新型农药设计和开发。

药剂诱导害虫生理再猖獗的实例在农业昆虫中已经具有广泛研究，其中与保幼激素和类胰岛素信号通路调控的卵黄发生和卵巢发育具有重要关系。亚致死剂量磷化氢可刺激嗜虫书虱的生殖，导致卵延迟孵化，雌虫产卵期延后。但有关嗜虫书虱猖獗的生理机制研究尚处于空白，对嗜虫书虱药剂诱导后的猖獗机制的深入研究对其防治和新型靶向治理药剂开发具有非常重要的理论指导意义。