地下滴灌对番茄根际微区氮循环微生物量及土壤N2O排放的调控机制

王京伟， 李 元， 牛文全

1.山西财经大学资源环境学院， 山西 太原 030006 2.西北农林科技大学水土保持研究所， 陕西 杨凌 712100 3.中国科学院水利部水土保持研究所， 陕西 杨凌 712100 4.陕西师范大学， 陕西 西安 710119

农田生态系统是N2O排放的重要来源，其N2O年均排放量约占人类活动N2O排放总量的84%[1]. 随着社会经济的发展，设施农业已成为农业生产的重要组成部分[2]，并仍有扩大趋势. 设施农业生产过程中，存在水肥输入量大、养分失调、土壤质量退化等问题[3]，这将影响土壤N2O排放[4]，限制设施农业高质量发展. 因此，调控优化设施农业措施，减少土壤N2O排放具有重要意义. 我国中西部地区较低的水分利用效率制约着农业的可持续发展. 地下滴灌具有土壤水分蒸发量低、水分分布均匀、水分利用效率高等优点[5]，越来越广泛地被应用于设施农业生产中. 地下滴灌的滴灌管埋于地面以下，其水分分布不同于地表滴灌，滴灌管埋深不同则土壤水分分布和运移也显著不同[6]. 土壤水分环境的改变会影响土壤碳氮矿化速率、硝化细菌和反硝化细菌生长、土壤氮代谢过程等关键因素[7-8]，造成N2O产生和排放存在差异. 研究表明，与地表滴灌相比，地下滴灌能显著减缓土壤N2O排放，提高氮肥利用效率[9]；也有研究表明地下滴灌不能降低土壤N2O排放[10]. 可见，有关地下滴灌对土壤N2O排放的影响尚未明确. 同时，地下滴灌可显著改变反硝化细菌、硝化细菌等土壤氮代谢细菌生物量[11]，影响土壤碳氮矿化[12]. Barakat等[13]发现地下滴灌的土壤干湿交替可降低碳氮比，提高土壤氮矿化速率；Yabaji等[14]则发现地下滴灌可抑制土壤反硝化作用. 对于地下滴灌土壤水分分布是如何影响反硝化细菌和硝化细菌生长、土壤氮矿化，进而影响N2O排放的相关机理还不明确. 鉴于此，该研究以地表滴灌为对照，调查了地下滴灌的不同滴灌管埋深形成的土壤水分环境对番茄根区土壤水分、反硝化细菌和硝化细菌生物量、碳氮矿化以及N2O排放的影响，分析土壤N2O排放量与土壤环境因素之间的关系，旨在探明地下滴灌对土壤N2O排放的作用及机理，为进一步完善灌溉制度、减少温室气体排放、提高水肥利用效率等提供参考.

1 材料与方法

1.1 试验设计

试验在陕西咸阳市杨凌区的日光温室(长108 m、宽8 m)进行. 供试土壤组成：砂粒(0.02～2 mm)含量25.4%，粉粒(0.002～0.02 mm)含量为44.1%，黏粒(<0.002 mm)含量为30.5%；容重为1.35 g/cm3，田间持水量为31.54%(质量含水率). 试验作物为番茄，品种为“海地”. 栽培小区起双垄(长6.0 m、宽0.6 m，垄高0.2 m，沟宽0.3 m)，双行栽培，植株间距0.35 m，每个小区定植34株. 栽培小区两边均设保护行. 番茄移植前施入生物有机肥240 kg/hm2(有机质含量约45%)作为底肥，生育期内不再追肥. 根据前期研究结果，基于有机肥的缓释性以及苗期番茄根系较小等特点，该研究重点分析番茄生长发育旺盛的开花坐果期至果实成熟期的土壤N2O排放特征.

试验设4个处理，包括1个覆膜地表滴灌处理(对照)和3个覆膜地下滴灌处理. 其中，滴灌管位于2行番茄中间，埋深分别为0、10、20、30 cm，依次记为CK、S10、S20、S30处理. 根据当地菜农栽培经验及前期研究，当地番茄种植的适宜灌水控制下限为70%田间持水量，该试验灌水上、下限分别设为田间持水量的80%和70%. 每个处理均设3重复，共12个试验小区.

采用Field TDR200(Spectrum，美国)测定土壤含水率. 番茄定植后，各试验小区中间安装1根100 cm长的探管，按10 cm等间隔监测土壤含水率，并用打钻取土烘干法校正. 0～40 cm土壤含水率平均值达设定下限时，按照40 cm湿润层灌水量〔见式(1)〕补充水分，试验期间灌水时间及灌水量见表1.

表1 灌溉时间及灌水量

M=s×ρb×p×h×θf×(q1-q2)/η

(1)

式中：M为灌水量，m3；s为计划湿润面积，m2；ρb为土壤容积密度，取值1.35 g/m3；p为湿润比，取值0.8；h为湿润层深度，取值0.4 m；θf为田间最大持水量；q1、q2分别为灌水上限、土壤实测含水率，%；η为水分利用系数，取0.95.

1.2 测定指标

1.2.1土壤温度、pH及养分

在各试验小区中部的5、10、15、20、25 cm五个土层分别布设地温计，每5 d测1次，测定时间为10:00. 供试土壤为番茄根际土，分别于番茄开花坐果期(定植后50、70、90 d)、成熟期(定植后100、130 d)采集，各种植小区选取长势均匀的3株番茄植株，采用挖掘法将根系整体挖出，收集根系附着土壤. 土壤pH用pHB-4型酸度计测定(土水比为1∶5)；采用稀释培养计数法测定土壤亚硝化细菌和反硝化细菌的数量[15]；采用连续流动分析仪测定土壤NH4+-N、NO3--N、DOC(溶解性有机碳)的含量[16]. 各测定指标均取平均值.

1.2.2土壤孔隙度

番茄果实收获后，排除各种植小区种植沟首尾两端植株，在种植沟其他区域内随机设置3个采样点，于番茄植株根部附近0～40 cm土壤剖面间隔10 cm、分4层，采用容积100 cm3的环刀取土样，实验室内烘干测定土壤容重. 容重计算公式：

d=(W1-W0)×(1-W)/V

(2)

式中：d为土壤容重，g/cm3；W1为环刀与自然结构土壤的总质量，g；W0为环刀质量，g；W为新鲜土壤含水量，%；V为环刀容积，cm3.

根据土壤容重计算土壤孔隙度：

(3)

式中：P为土壤孔隙度，%；ρ为土壤密度，2.65 g/cm3.

基于分析结果，该研究中仅采用了0～20 cm土壤孔隙度数据.

1.2.3根系和植株养分

番茄成熟后，各种植小区选取长势均匀的3株植株. 采用整根挖掘法采集根样：以相邻植株间中线为界，以40 cm×30 cm矩形为界挖掘，深度与实际根深(约50 cm)一致. 根系样品用水浸泡、缓慢冲洗，使土壤与根分离. 采用双面扫描仪(Epson Expression 1600 pro, Japan)和图像分析系统(WinRHIZO Pro2004b，Canada)扫描根系并分析根系分叉数.

1.2.4土壤N2O排放通量

采用静态暗箱法原位采集土壤N2O. 番茄定植后，将静态箱底座嵌入土壤中，试验期间固定不动，避免对土壤扰动. 自开花坐果期至成熟期(定植后50～130 d)采集土壤N2O，每10 d采样1次，采样时间为10:00—10:40(每隔10 min采样1次). 采用气相色谱仪(Agilent Technologies 7890A GC System，USA)分析土壤N2O排放通量，检测器ECD，柱温80 ℃，温度320 ℃，载气为高纯N2，流速30 mL/min，N2O标准气体浓度为390 μg/mL. 排放通量计算公式：

(4)

累积排放量计算公式：

式中：M为N2O累积排放量，kg/hm2；n为气体采集次数；i为气体采集次序.

1.3 数据处理

采用Excel软件进行数据处理及制图；采用SPSS 22软件对观测变量进行单因素方差分析(ANOVA，0.05水平)和相关性分析. 采用AMOS 25.0软件进行土壤N2O排放影响的结构方程模型分析，分析前对数据进行可靠性分析(Alpha=0.85)，并采用均值化方法进行无量纲化处理. 结构方程模型的CFI(比较拟合指数)>0.70，1

2 结果与分析

2.1 滴灌管埋深对根区土壤环境因子的影响

S30处理下根区土壤平均温度比S10、S20处理分别高出16.77%、9.50%(P<0.05)，S10处理则比CK处理降低了11.67%(P<0.05). S10、S20处理的0～20 cm土壤孔隙度较CK处理高出10.72%、22.32%(P<0.05). S10、S30处理下根系分叉数为CK处理的1.85和2.22倍(P<0.05)，S20处理则分别为CK、S10处理的2.77和1.49倍(P<0.05). S10、S20、S30处理下土壤NO3--N含量分别为CK处理的2.02、2.66、1.66倍(P<0.05)；S10、S20处理下土壤DOC含量分别为CK处理的1.49、1.38倍(P<0.05)(见表2).

表2 不同处理下土壤环境因子特征

S10、S20处理下开花坐果期土壤亚硝化菌数量为CK处理的4.67%和6.00%(P<0.05)，但果实成熟期分别为CK处理的2.11和5.56倍(P<0.05)；S30处理下开花坐果期亚硝化细菌数量为CK处理的2.00倍(P<0.05). S10、S20处理下开花坐果期土壤反硝化菌数量为CK处理的3.80和6.00倍(P<0.05)，果实成熟期则为CK处理的3.75和12.50倍(P<0.05). S30处理下开花坐果期土壤反硝化细菌数量为CK处理的1.80倍(P<0.05)(见表3).

表3 不同处理下土壤亚硝化细菌和反硝化细菌数量

2.2 滴灌管埋深对根区土壤N2O排放的影响

由图1可知，CK处理下土壤N2O排放曲线变化相对平缓，有2个主排放峰值和1个小峰值分别出现在番茄定植后第90、120天和第60天；S10、S20处理下土壤N2O排放曲线趋势相近，有3个大的排放峰值，主峰值出现在番茄定植后第60天，次峰值出现在

注: a (b, c)，a′( b′, c′)及A(B，C)分别表示各处理开花坐果期、果实成熟期及整个生育期内土壤N2O累积排放通量差异显著(P<0.05).图1 不同处理方式下土壤N2O排放特征Fig.1 Soil N2O emissions characteristics under different treatments

番茄移植后第90、120天. 番茄定植后50～75 d内，S20处理下土壤N2O排放通量显著大于S10处理(P<0.05)，定植后75～130 d内，二者比较接近. S30处理在番茄移植后第60天有1个较大的N2O排放峰值，定植后70～130 d内N2O排放通量均相对较低. 开花坐果期，S10、S20处理下土壤N2O排放通量分别为CK处理的2.42、3.24倍(P<0.05). 果实成熟期，S10处理下土壤N2O排放通量较CK处理增加了44.01% (P<0.05)，S30处理则比CK处理减少了66.35%(P<0.05). S10、S20处理下土壤N2O排放量分别为CK处理的1.99、2.24倍(P<0.05).

2.3 土壤N2O排放通量与0～40 cm土壤含水率比较分析

由图2可知，CK处理下0～40 cm土壤含水率由表层到较深土壤依次减小. S10处理下，0～10 cm和10～20 cm土壤含水率变化相比CK处理更复杂，10～20 cm土壤含水率升高，在番茄定植100 d后其平均值(21.09%)最大(P<0.05). S20处理下，20～30 cm土壤含水率平均值(23.56%)显著大于0～10、10～20、30～40 cm这3个土层土壤含水率平均值(分别为20.18%、20.07%、20.09%)(P<0.05)；S30处理下，30～40 cm土壤含水率平均值最大，30～40 cm和20～30 cm土壤含水率平均值(分别为22.05%和20.67%)显著大于0～10 cm和10～20 cm 土壤含水率平均值(分别为17.79%和18.14%)(P<0.05). CK、S10处理下土壤N2O排放通量与土壤含水率随时间的变化趋势类似，N2O排放通量与土壤含水率峰值时间节点显著相关(P<0.05)，而S20、S30处理下土壤N2O排放通量与土壤含水率的峰值时间节点不相关，呈分离状态.

2.4 土壤N2O累积排放量与根区土壤环境因素相关性及结构方程分析

由表4可知，土壤N2O累积排放量与番茄果实成熟期土壤亚硝化细菌数量、开花坐果期土壤反硝化细菌数量、果实成熟期土壤反硝化细菌数量、土壤NO3--N含量及DOC含量均呈显著正相关，说明这些环境因子对土壤N2O累积排放量具有重要的直接效应；但土壤N2O累积排放量与番茄开花坐果期土壤亚硝化细菌数量呈显著负相关，且与番茄根系分叉数、0～20 cm土壤孔隙度均无显著相关性，表明番茄根系分叉数、0～20 cm土壤孔隙度对土壤N2O累积排放量均无显著的直接效应. 然而，番茄根系分叉数、0～20 cm土壤孔隙度与番茄果实成熟期土壤亚硝化细菌数量、开花坐果期土壤反硝化细菌数量、果实成熟期土壤反硝化细菌数量均呈显著正相关；土壤NO3--N含量与番茄根系分叉数呈显著正相关；土壤DOC含量与0～20 cm土壤孔隙度呈显著正相关，表明番茄根系分叉数、0～20 cm土壤孔隙度通过影响土壤碳氮循环间接影响土壤N2O累积排放量.

表4 土壤N2O排放量与根系、氮代谢微生物数量及土壤环境因子的相关性

基于相关性分析结果，进一步对土壤N2O排放量及其影响因素进行了结构方程分析，结果(见图3)表明，根系分叉数对反硝化细菌数量、亚硝化细菌数量、NO3--N含量、NH4+-N含量、DOC含量的直接效应分别为0.42、0.58、0.88、0.22、0.22；0～20 cm土壤孔隙度对反硝化细菌数量、亚硝化细菌数量、NO3--N含量、NH4+-N含量、DOC含量的直接效应分别为0.56、0.05、-0.03、0.16、0.53；反硝化细菌数量、亚硝化细菌数量、NO3--N含量、NH4+-N含量、DOC含量对N2O排放量的直接效应分别为0.88、-0.49、0.03、-0.03、0.04；根系分叉数、0～20 cm土壤孔隙度对N2O排放量的间接效应为0.13、0.57. “根系-土壤-微生物”的交互作用可解释N2O排放量变异性的86%.

注：L0-10、L10-20、L20-30、L30-40分别代表0～10、10～20、20～30和30～40 cm土壤含水率. 下同.图2 不同处理方式下土壤N2O排放通量与0～40 cm土壤含水率的变化趋势Fig.2 Trends of soil N2O emissions and 0-40 cm soil moisture under different treatments

注：RF、SP分别表示根系分叉数和0～20 cm土壤孔隙度；DB、NB表示反硝化细菌和亚硝化细菌数量；NO3-、NH4+及DOC表示土壤硝态氮、铵态氮、溶解性有机碳含量；N2O表示N2O排放量.图3 土壤特性对N2O累积排放量影响的结构方程模型Fig.3 The structural equation model for the influence of soil properties on cumulative emissions of soil N2O cumulative

3 讨论

土壤N2O主要来自土壤微生物硝化和反硝化作用[17]. 土壤硝化和反硝化过程则受土壤水分、养分等因素制约. 设施农业生产过程中，土壤水分管理频率高、强度大. 滴灌管埋深不同即土壤供水位置不同会影响土壤水分、养分及微生物等环境因素，进而影响土壤N2O的产生和排放[18].

3.1 滴灌对根际微区氮循环微生物的影响

地下滴灌土壤水分运动受两种作用力的影响：一是由供水位置向下运移，二是蒸发时由下向上运移[19]. 滴灌管埋深增加造成土壤水分运移和分布复杂性增加，各处理下土壤垂直“干”“湿”微域分布不同，因而土壤容积热容量不同，土壤平均温度也不同；长时间干湿交替也造成土壤孔隙度存在明显差异. 土壤水热差异随番茄生育期累积叠加造成根系分叉数不同，进而影响根际微区氮循环微生物组成. 开花坐果期，番茄根系生长差异较小，土壤物理特性是微生物生长的主要影响因素，滴灌管埋深30 cm处理下0～20 cm土壤相对干燥、透气性好，可促进亚硝化细菌生长但抑制反硝化细菌生长[20]；滴灌管埋深10 cm或20 cm处理造成10～20 cm或20～30 cm土壤含水率大于其上下土层，增加了土壤与大气间气体交换阻力，造成根际土壤缺氧，抑制亚硝化细菌生长，但促进反硝化细菌生长. 滴灌管埋深0 cm处理下土壤含水率由表层向较深土壤依次减小，对土壤透气性影响可能更接近于滴灌管埋深30 cm处理，因此对亚硝化细菌和反硝化细菌生长的作用也与滴灌管埋深30 cm处理类似. 随着番茄生育期延长，根系生物量增加，根系分泌物也成为影响根系微生物的主要因素[21]，因此根系分叉数明显增加的滴灌管埋深10 cm或20 cm处理会促进果实成熟期亚硝化细菌和反硝化细菌生长；与滴灌管埋深0 cm处理相比，滴灌管埋深30 cm处理也显著增加了根系分叉数，但其果实成熟期亚硝化细菌和反硝化细菌数量却并未提高，可能是因为其良好的通气性能加快根系分泌物代谢，进而影响了根际微生物群落装组成[22].

3.2 滴灌对土壤N2O排放的影响

不同滴灌管埋深造成的土壤水分及根际微区氮循环微生物的差异，会进一步影响土壤N2O的产生及排放[23-24]. 滴灌管埋深10 cm处理总体上形成0～20 cm土壤含水率高、20～40 cm土壤含水率低的土壤水分分布特征，与地表滴灌相比，水分主要聚集于0～10 cm土壤，显著增加土壤“湿”层厚度，增强土壤厌氧因素和反硝化作用[25]，促进土壤N2O产生，形成3个大的排放峰值. Sexstone[26]也发现土壤厌氧程度直接影响反硝化酶的合成和反硝化作用，促进土壤N2O产生. 滴灌管埋深20 cm的0～20 cm土壤含水率基本维持在田间持水量的60%左右，牛丹等发现土壤含水率为田间持水量的50%～60%时，土壤硝化作用最为旺盛和彻底[27-29]，因此其土壤NO3--N含量含量显著高于其他处理；土壤NO3--N为20 cm以下土壤相对厌氧层的反硝化作用提供了较丰富底物而利于土壤N2O产生[30]. 同时，在番茄生长初期，植物对氮素吸收量小，大部分氮源被微生物利用[31]，因此，滴灌管埋深20 cm处理在测定初期出现1个大的排放峰值；随着番茄生长的加快，植株对氮素吸收量增加，土壤微生物可利用氮源量减少[32]，造成土壤N2O排放曲线形成依次减小的3个排放峰值. 番茄根系实际扎土深约40 cm，代谢活跃根系微生物主要集中在0～30 cm根围土. 滴灌管埋深增至30 cm时，30～40 cm土壤含水率最大，0～30 cm土壤相对通气性增加，这种土壤水分分布不利于土壤N2O产生，造成在初期形成仅有的1个较大N2O排放峰值而随后其排放速率均相对较低. 陈慧等认为土壤N2O排放与土壤水分分布呈显著相关[32-34]，这些研究对土壤进行了加气和硝化抑制剂调控，与笔者试验条件不同. 有关通过滴灌管埋深、间距等参数调控土壤水分来影响调节土壤N2O排放还需深入研究.

3.3 根际微区氮循环微生物与N2O排放的关系

该研究构建了土壤N2O排放量及其影响因素的结构方程模型. 该模型表明土壤反硝化细菌数量、NO3--N和DOC含量对N2O排放量具有明显的促进作用，亚硝化细菌数量和NH4+-N含量则对N2O排放量具有抑制作用，说明地下滴灌土壤N2O的排放主要为反硝化作用[35]. 滴灌管埋深10 cm和20 cm的0～20 cm土壤孔隙度显著大于地表滴灌，孔隙度增加不但有利于土壤碳、氮等养分矿化且利于土壤与大气进行气体交换，促进土壤气体排放[36]；这两个处理下根系分叉数也显著大于地表滴灌，这将增强根系-土壤交互作用，进一步增强土壤微生物、养分活性，产生更多的土壤N2O[37]. 反硝化细菌数量、NO3--N和DOC含量、根系分叉数、0～20 cm土壤孔隙度都在埋深20 cm时为最大值(见表1、表3)，因此土壤N2O排放量较大，为地表覆膜滴灌的2.24倍. 滴灌管埋深10 cm时，反硝化细菌数量、NO3--N含量、0～20 cm土壤孔隙度、根系分叉数等均显著低于滴灌管埋深20 cm处理(见表2、表3)，但DOC含量与滴灌管埋深20 cm处理相当或略低(见表2)，加上其埋深较浅，因此土壤N2O排放量与滴灌管埋深20 cm处理无显著差异，为地表覆膜滴灌的1.99倍. 滴灌管埋深30 cm时，根系分叉数仅次于滴灌管埋深20 cm处理，但反硝化细菌数量、NO3--N和DOC含量、0～20 cm土壤孔隙度等显著低于埋深20 cm处理，根系-土壤交互作用减弱，土壤N2O排放量也最低. 此外，N2O具有较大的水溶性[38]，滴灌管埋深30 cm显著提高了30～40 cm土壤含水率，这也可能提高了N2O在土壤中的溶解量，从而降低了其排放量.

4 结论

a) 不同滴灌管埋深(土壤供水位置)会显著改变根区土壤水热分布、土壤孔隙度及番茄根系分叉数，影响不同生育阶段根际微区氮循环微生物的组成，进而影响“根系-土壤-微生物”交互作用和土壤N2O的产生及排放. 地下滴灌土壤N2O排放主要为反硝化过程.

b) 滴灌管埋深10 cm和20 cm形成的土壤水分条件有利于增加“根系-土壤-微生物”交互作用、促进反硝化作用，土壤N2O排放量为地表覆膜滴灌的1.99和2.24倍.

c) 滴灌管埋深30 cm形成的土壤水热条件在一定程度上会相对减弱根系-土壤的交互作用，且抑制土壤N2O排放，与地表覆膜滴灌相比，土壤N2O排放量并未增加.

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