昆虫“偷来”植物基因为哪般

南方周末特约撰稿　汤波

烟粉虱被联合国粮农组织认定为世界第二大害虫。

★中国农业科学院的张友军团队首次发现基因可以从高等植物向动物发生水平转移，该发现为将来开发植物次生代谢抗虫药物和开展精准的蔬菜基因修饰抗虫育种奠定了基础。

众所周知，在自然界，基因的转移方向一般是从同一物种的亲代到子代，即所谓的基因垂直转移。例如，动物通过交配产生后代，植物借由种子传递基因，细菌通过分裂扩充种群，等等。不过，自然界还存在另一种基因转移方式，即基因可在不同物种间转移，如同科学家在实验室操作的“转基因”实现跨物种的基因转移，这种基因水平转移往往能带给生物种群某些生存优势。

最近，中国农业科学院蔬菜花卉研究所张友军团队首次发现，作为世界第二大害虫的烟粉虱为了舒舒服服地当“吃货”，竟然“偷”来植物的基因为己所用，瓦解了植物的防御体系，2021年4月1日这项研究成果以封面文章的形式发表在国际著名学术期刊《细胞》（Cell）上，引发关注。

原核基因水平转移平常事

基因水平转移的现象是由英国医生弗雷德里克·格里菲斯（Fred-erick Griffith）1928年首次报道的，他发现导致肺炎的肺炎链球菌有两种类型，一种是毒性较强的光滑型肺炎链球菌（S菌株），另一种是毒性较弱的粗糙型肺炎链球菌（R菌株），当他将S菌株灭活后与R菌株混合，发现混合物能使小鼠致死，因此推测低毒的R菌株转化成了致命的S菌株，这正是著名的细菌转化试验。1945年，奥斯瓦尔德·艾弗里（Oswald Avery）通过实验证实是S菌株的DNA使得R菌株转变成了S菌株，这一实验也证明了DNA才是真正的遗传物质。

不过，基因水平转移的概念是美国生物学家维克多·弗里曼（Victor J. Freeman）在20世纪50年代初提出的，他当时发现白喉杆菌弱毒株在感染噬菌体后变成了强毒株。到20世纪末，科学家们发现细菌间和古细菌间发生基因水平转移是非常常见的。有研究估计，大约有81%的原核基因发生过基因水平转移。

细菌可以通过细菌转化、病毒转导、细菌结合等方式发生基因水平转移，进化关系较远的不同种细菌间也可发生基因转移。紫外光照射可诱导古细菌发生聚集，继而发生基因的转移，以增强自身受损基因的修复能力，这种基因转移概率比未处理的古细菌高出3个数量级。

一般来说，一些对细菌生存至关重要的基因，如负责基因表达、转录和翻译等基因不容易发生转移，而一些功能性基因则容易发生转移，使得接受转移基因的细菌获得某种特殊的功能，显现出在生存、适应性、毒性等方面的优势。最典型的例子就是耐药性基因可以在多种细菌间发生水平转移。世界卫生组织于2017年首次发布抗生素耐药性“优先病原体”清单，共12种抗药菌，其中8种已确证可自然接受包括耐药性基因在内的外来DNA，3种预计也具备这种能力，只有1种不具备。

真核基因水平转移也不新鲜

虽然与真核生物有关的基因水平转移没有原核生物那样常见，但是也并非新鲜事。

基因从病毒、细菌或真菌“漂流”到真核生物基因组中赖着不走是较为常见的，当然这些外来基因同样给新的宿主带来意想不到的好处。

据《科学》杂志报道，英国剑桥大学的科学家发现一种在水生环境中广泛存在的微小无脊椎动物蛭形轮虫，竟然含有大约10%的“外源”基因，其中大多数来自细菌和真菌，甚至其负责催化体内化学反应的酶40%都是外来的。这些外源基因赋予了这些小虫子在恶劣环境下生存的优势，如两个来自细菌的基因可表达分解苄基氰化物的酶，让蛭形轮虫能在充满化学毒素的水中长期生存。美国亚利桑那大学发现豌豆蚜虫从一种真菌中获得了编码类胡萝卜素去饱和酶的基因，使其原本绿色的外表变成红色，以躲避天敌。剑桥大学另一组研究人员对26种动物基因组进行了分析，包括10种灵长类动物、12种果蝇和4种线虫，发现有数百个从细菌或真菌水平转移的基因，有部分外来基因与先天性免疫有关，而且果蝇和线虫仍然在接受外来基因的水平转移，而人类和其他灵长类动物则安分得多。

植物通过基因水平转移可能获得对抗病菌的能力。2020年5月，山东农业大学孔令让教授团队在《科学》杂志上发表了我国小麦领域的首篇论文。孔令让团队在研究小麦赤霉病时，发现小麦近缘植物长穗偃麦草具有较强的赤霉病抗性，因此通过基因组测序和基因定位，首次克隆出抗赤霉病关键基因Fhb7，证明Fhb7基因编码的酶对呕吐毒素具有解毒功能及对整个镰刀菌属病原菌具有广谱抗性。进一步研究发现，在整个植物界都没发现Fhb7的同源基因，只在一种寄生于禾本科植物的香柱内生真菌中找到了与其高度同源的基因，从而证明Fhb7基因是真菌通过水平转移方式渗入到长穗偃麦草基因组内。通过远缘杂交，孔令让团队很快将Fhb7基因转移到小麦上培育出抗性小麦育种材料和新品种。

转座子的存在则让基因可以在植物和动物中更轻松地发生基因水平转移。转座子是可在几乎所有活生物体中的可移动基因组DNA序列，在生物进化中发挥重要作用。美国遗传学家芭芭拉·麦克林托克（Barbara McClintock）1948年首次在玉米中发现转座子，因此获得1983年诺贝尔生理学或医学奖。法国佩皮尼昂大学多米蒂亚分校的科学家对40种已完成测序的植物的基因组进行分析发现，有26种植物至少发现一次转座子介导的DNA水平转移。他们进一步提供数据模型推测，在过去300万年里，在所有1.3万多种单子叶植物和双子叶植物中，可能发生了200万次以上转座子水平转移。

动物“偷”植物基因却是首次发现

基因水平转移在细菌之间、细菌到真核生物、真核生物之间都可发生，但是植物和动物之间的基因转移非常少见，中国农业科学院蔬菜花卉研究所张友军团队经过二十年的研究，首次发现基因可以从高等植物向动物发生水平转移。

烟粉虱作为外来入侵物种，被联合国粮农组织认定为世界第二大害虫。全世界的烟粉虱大概有三十多种，它们不仅刺吸植物汁液、诱发真菌病害，更能传播三百余种病毒，可危害六百多种植物，每年在全球造成数十亿美元的经济损失。极度广食性和广泛的寄主适应性是其暴发成灾的主因。

从2001年开始，张友军团队就开始研究烟粉虱适应性机制。原来，很多植物为了不让昆虫吃掉，拥有很多防御的招数，如分泌一些让昆虫难受甚至致命的防御毒素，酚糖苷正是这种防御毒素之一。酚糖苷是最丰富的植物次生代谢产物之一，一些昆虫无法分解酚糖苷而对富含酚糖苷的植物敬而远之。不过，有一些专食性昆虫却专以富含酚糖苷的植物为食，如以杨柳科树木为食的昆虫，不仅以其树叶为食，还在其上产卵，简直是“子子孙孙无穷尽也”。科学家之前已查明，酚糖苷之所以奈何不了这些昆虫，是因为这些昆虫消化道会分泌一些特殊的酶，降低β-葡萄糖苷酶的酶活性，使得酚糖苷合成量减少，或者将其转化为无毒的成分。

作为广食性的昆虫，烟粉虱也是富含酚糖苷植物的冤家对头，那它们难道也拥有专食性昆虫同样的解毒酶吗？　张友军团队经过一系列研究发现，烟粉虱的确也有酚糖苷的解毒酶，不过这种解毒酶与专食性昆虫的完全不同。烟粉虱的酚糖苷解毒酶名叫酚糖苷丙二酰转移酶（PMaT酶），可催化一个化学反应，给酚糖苷戴上一顶丙二酰“帽子”，让从有毒的酚糖苷变成无毒的酚糖苷丙二酰。

更有意思的是，研究人体通过分子生物学分析发现，负责编码PMaT酶的基因竟然是来自于植物。原来，酚糖苷过多对植物的生长也不利，所以植物又进化出一种解毒机制，即用自己的PMaT基因指导PMaT酶合成，来控制有毒的酚糖苷含量，以免毒多伤身。研究人员发现，除了不同种的烟粉虱，其他节肢动物均没有发现类似的PMaT基因，而这种基因在植物中却高度同源，因此研究人员断定，烟粉虱的PMaT基因是从植物中“偷”来的，学术点说，就是PMaT基因从植物到烟粉虱发生了水平转移，这让烟粉虱从此拥有了抵抗酚糖苷毒性的特殊能力。至于PMaT基因是何时以及如何从植物转移到动物的，研究人员推测可能是在3500万-8600万年前借助病毒的参与完成的。

为了进一步证实烟粉虱PMaT酶的作用机制，研究人员还对番茄进行了基因改造，让其表达一种可抑制烟粉虱PMaT酶合成的双链RNA分子，结果不明就里的烟粉虱们在转基因番茄叶片上大快朵颐之后基本全军覆没。

这项研究不仅首次发现了基因从植物到动物的水平转移现象，阐明了烟粉虱适应性进化的重要机制，也为将来开发植物次生代谢抗虫药物和开展精准的蔬菜基因修饰抗虫育种奠定了基础。

这可能只是开始。随着研究的深入，科学家有可能很快发现更多的高等真核生物间基因水平转移现象，为我们揭开更多生命的奥秘。