多溴联苯醚及其衍生物在土壤中的分布、转化和生物效应研究进展

王国庆, 许学慧, 李跃进

内蒙古农业大学草原与资源环境学院， 内蒙古自治区土壤质量与养分资源重点实验室， 内蒙古 呼和浩特 010018

多溴联苯醚(polybrominated diphenyl ethers, PBDEs)是一类含溴原子的芳香族化合物，作为一种添加型溴系阻燃剂(brominated flame retardants, BERs)，具有阻燃效率高、热稳定性好、添加量少、对材料的影响性能小、价格便宜等特点，被广泛应用于硬质塑料、纺织品、建筑材料和电子设备等产品中[1]. PBDEs不以化学键结合到工业材料上[2]，因此在产品使用和废弃处理过程中极易从物品中释放进入环境. 进入环境的PBDEs由于具有较强的亲脂性、吸附性、疏水性及挥发性等特点，极易在土壤、水体、大气等环境介质和生物体内累积[3]. 土壤是环境中众多有机污染物重要的“汇”. 土壤中PBDEs的来源可概括为3种：大气沉降、地表径流、灌溉及污泥施用[4]. 在国外，英国横跨西米兰德的城市乡村地带、挪威背景区土壤中PBDEs的含量接近或低于1 ngg(以干质量计)[5]，土耳其市区和工业区土壤中∑PBDEs高于郊区[6]. 在我国，除在长期生产电子电器产品的广东省贵屿及清远、浙江省的台州等东南沿海地区的土壤中检测到高浓度的PBDEs[7]外，在新疆维吾尔自治区、西藏自治区[8]、黄土高原[9]等背景区土壤中也可检测到不同浓度的PBDEs，可见PBDEs已经是环境中分布十分广泛的持久性有机污染物.

环境中的PBDEs可以通过生物或非生物途径发生代谢转化，产生比其母体化合物毒性更大的低溴代、羟基化和甲氧基化等衍生物. 近年来随着PBDEs在各种环境介质中被大量检出，其衍生物羟基化多溴联苯醚(hydroxylated polybrominated diphenyl ethers, OH-PBDEs)和甲氧基化多溴联苯醚(methoxylated polybrominated diphenyl ethers, MeO-PBDEs)的环境检出报道也越来越多[10]，如我国海产市场周边的土壤中普遍存在MeO-PBDEs[11]，广东省电子废物回收区土壤中也检测出高浓度的OH-PBDEs和MeO-PBDEs[12]，由于衍生物具有比其母体更大的毒理学效应而备受关注. 土壤中PBDEs非生物转化包括物理、化学转化，其中主要以零价铁的还原脱溴和光降解为主. 土壤中PBDEs的生物转化包括土壤动物、植物以及土壤微生物对其的代谢转化[13]. 在动物体内PBDEs可发生还原脱溴反应，生成低溴代PBDEs，也可以发生氧化产生OH-PBDEs和MeO-PBDEs[14]. 在植物体内也检测到脱溴、羟基化和甲氧基化代谢产物，且OH-PBDEs和MeO-PBDEs可发生相互转化[11]. PBDEs的微生物降解包括厌氧降解和好氧降解[15-16]，相比厌氧微生物降解，好氧微生物降解的周期更短、降解更彻底[17]. PBDEs的代谢转化与其对生物体的毒性密切相关，因此越来越成为学者们关注的热点问题.

由于PBDEs及其衍生物在环境介质以及生物体中被广泛检出，因此其毒理学效应越来越受到人们关注，研究表明：PBDEs及其衍生物对植物而言能够抑制植物的种子萌发和幼苗的生长，会引起植物细胞膜质过氧化[18]；PBDEs及其衍生物会对动物的神经系统、免疫系统及内分泌系统产生影响[19]，且通过对比发现OH-PBDEs的生物毒性效应要高于其母体PBDEs以及对应的MeO-PBDEs[3]. 土壤中的有机污染物在植物、动物和微生物的作用下发生吸收、传输、代谢转化和界面间的迁移，最终可能会进入食物链，对生态环境和人体健康造成潜在威胁. 然而，目前关于PBDEs及其衍生物在土壤生态系统中的迁移转化和毒性效应方面的研究还相对较少，认识PBDEs及其衍生物在土壤中的分布、代谢转化和生物效应对于评价PBDEs的环境风险和预测其迁移转化行为具有十分重要的意义. 该文综述了近年来关于PBDEs及其衍生物在土壤中的分布、代谢转化和生物效应等方面的研究进展，提出了未来的研究重点和方向，以期为深入认识PBDEs及其衍生物的环境界面行为和生态效应提供参考.

1 PBDEs及其衍生物在土壤中的分布

土壤是一种流动性较差的环境介质，是多种持久性污染物的“汇”，PBDEs广泛分布于土壤中[20]，且不同地点土壤中PBDEs含量组成差异较大. 20世纪70年代末至80年代初，BDE-209 (decabromodiphenyl ether, 十溴联苯醚)作为环境污染物在美国首次被检出[1]. 2003年，我国学者杨永亮在中国青岛的沉积物中检测到21种PBDEs单体[21]. 目前，PBDEs在环境中被频繁检出，其衍生物OH-PBDEs和MeO-PBDEs的检出报道也越来越多[22]. 表1总结了近年报道的世界各地不同类型土壤中PBDEs及其衍生物的分布情况.

1.1 行业分布特征

表1 PBDEs及其衍生物OH-PBDEs和MeO-PBDEs在土壤中的分布

商用PBDEs化学品一般会经历“生产—塑料改性—产品使用—电子废物回收处理—阻燃废塑料再生—焚烧处置”过程，其中生产、塑料改性和电子废物回收拆解环节是对土壤污染最严重的环节，其次是资源化利用环节，焚烧处置对土壤造成的污染最小[5]. 如就我国而言，土壤中PBDEs污染较严重的地区主要是浙江、广东、河北等地生产、改性、电子废物拆解和废旧塑料处置企业集中的地区. 其次是废物再生企业周边土壤，通过对山西省电子废物再生企业周边土壤状况的调查表明，BDE-209是主要污染物，含量为36～14 727 ngg(以干质量计)，与其他再生企业相当[34]. 根据吴晓飞等[35]研究发现，拆解地、焚烧地土壤中∑21PBDEs的含量分别为28～235 173 和5～22 108 ngg(以干质量计)，3种场地PBDEs的含量均较高，但焚烧场地较为轻缓. 不同行业所在地区污染物组成也存在差异，在废塑料处置地土壤中OH-PBDEs以低溴代的同类物为主，而MeO-PBDEs以高溴代的同类物为主[36]；在电子垃圾拆解地土壤中OH-PBDEs和MeO-PBDEs均以高溴代的同类物为主，且MeO-PBDEs高于OH-PBDEs[13].

1.2 空间分布特征

目前，PBDEs在环境中被频繁检出，且工业化程度高的地区污染程度较严重. 2005年WANG等[37]首次对贵屿地区表层土壤中PBDEs的含量做出报道，贵屿某焚烧塑料堆放地附近一溴至七溴联苯醚总含量为 1 140 ngg(以干质量计)，废弃打印机滚轴的遗弃堆放场地为 1 169 ngg(以干质量计)，该研究未包含BDE-209的测定. Leung等[29]检测到BDE-209在贵屿某打印机滚轴的遗弃堆放场地的含量为 1 026 ngg. 钮珊[38]检测到生产企业土壤中BDE-209的含量为292～1 117 ngg，比电子垃圾处理地污染水平高1～2个数量级，与典型电子垃圾拆卸场地水平相当. 2015年，贵屿及周边农业土壤中检测到的41种PBDEs含量范围为30～9 400 ngg(以干质量计)[24]，远高于我国莱州湾某生产区土壤中PBDEs的含量(73～2 629 ngg，以干质量计)[39]. 2016年在贵屿区土壤表层中检测到12种PBDEs的含量为77～13 354 ngg(以干质量计)[40].

随着距离工业区和城市距离的增加，土壤中PBDEs及其衍生物的浓度逐渐降低，由高到低依次为城市、农村和背景区. 研究[41]表明，印度尼西亚、日本、韩国等亚洲国家和部分欧洲国家PBDEs含量处于同一水平，但比北美地区低1～2个数量级. 美国土壤中PBDEs的平均含量为103 ngg，其中旧金山湾是美国PBDEs污染的热点地区，在逐步淘汰这类化合物之后，其含量在10 a内有所下降[42]；Kim等[32]在韩国釜山周边城市的土壤中检测到PBDEs的总浓度为0.18～7.7 ngg，MeO-PBDEs和OH-PBDEs的浓度低于PBDEs. 而在工业化程度较低的青藏高原东侧的巴郎山区域，土壤中∑PBDEs含量为0.005～0.061 ngg，与挪威偏远地区和巴基斯坦相当，污染程度较低[8,25,31]. 大气长距离传输可能是偏远地区土壤中PBDEs的主要来源.

2 PBDEs及其衍生物在土壤中的转化

环境中的PBDEs可以通过生物或非生物途径发生代谢转化，产生比其母体化合物毒性更大的低溴代、羟基化和甲氧基化衍生物，与此同时，不同衍生物之间也会发生相互转化. 认识PBDEs及其衍生物在土壤环境中的转化对全面评估其对人类健康和生态环境存在的潜在毒性与风险具有十分重要的意义.

PBDEs及其衍生物在土壤中的非生物转化是指在不同矿物催化体系和光照作用下发生物理或化学转化. 其中PBDEs在零价铁催化作用下降解效果较好，尤其对BDE-209，仅需40 min，降解率可达90%，其产物主要是低溴代联苯醚[21]. 光降解法是污染物在光的作用下被氧化，最终生成CO2和H2O的过程. 由于PBDEs具有双苯环结构，因此可以通过对紫外光的吸收发生光降解. 从分子结构上看，OH-PBDEs与PBDEs相比，更容易发生光降解[43]，Bastos等[44]在研究OH-PBDEs溶解时的光解敏感性也证实了这一观点，羟基化化合物能够迅速发生光解转化. 但由于紫外光对能量的要求很严苛，只有土壤表层的污染物可以发生光降解，所以土壤中PBDEs及其衍生物的光降解效率低、降解速度也较慢[45]. 如土壤中BDE-209的半衰期在20～400 h之间[43]. 近些年来部分学者发现，PBDEs及其衍生物可以在植物、土壤动物、微生物作用下发生吸收、代谢和转化，对其环境行为和生态效应产生较大影响. 因此，相较于非生物转化，PBDEs及其衍生物的生物转化过程日益受到研究人员的关注.

2.1 PBDEs及其衍生物的植物转化

植物是环境中污染物的储存体之一，土壤中PBDEs可以被植物根系所吸收，大气中的PBDEs通过气态扩散经叶片气孔进入植物体内[46]. PBDEs目前已在世界各地的植物中均被检测出来，包括一些偏远地区如南极和喜马拉雅山[47-48]. 通过对植物体内PBDEs及其衍生物的研究发现，污染区植物体内PBDEs的含量远高于偏远地区，且在污染较严重的地区，植物体内以高溴代PBDEs为主，而在偏远地区则以低溴代PBDEs为主，推断可能是由于高溴代PBDEs更易被植物吸收，而低溴代PBDEs具有比高溴代PBDEs更强的迁移扩散能力. 这一现象与PBDEs在土壤中的分布规律相似，说明二者存在相关性. 植物通过吸收、转化、代谢等方式对环境介质中PBDEs及其衍生物起到降解的作用[49]. PBDEs在植物体内的转化途径主要有两种：脱溴还原代谢和氧化代谢(羟基和甲氧基化代谢). 研究发现，BDE-47在南瓜幼苗中可降解为脱溴产物(BDE-28)和羟基化产物(5-OH-BDE-47、6-OH-BDE-47、4′-OH-BDE-49和4-OH-BDE-42)，且OH-PBDEs和MeO-PBDEs在植物中也可以相互转化[50]. BDE-47在玉米体内也可以发生快速脱溴反应，且先发生脱溴反应，然后再进行羟基化或甲氧基化是其在玉米体内转化生成低溴代OHMeO-PBDEs的主要代谢途径[18]；6-OH-BDE-47甲氧基化比6-MeO-BDE-47羟基化更易更快发生，但是MeO-PBDEs和OH-PBDEs不会转化成PBDEs[18]. 植物修复BDE-209污染土壤的研究表明，南瓜、玉米、萝卜等6种不同的植物修复BDE-209污染土壤的去除率范围为12.1%～38.5%，且植物对此污染物的降解主要是通过脱溴反应完成[51]. 此外，已有研究[52]表明，植物根系提取出的硝酸还原酶和谷胱甘肽转化酶也对BDE-28、BDE-47、BDE-99和BDE-209有降解作用，可生成脱溴和羟基化产物. 王练书[14]通过玉米对土壤中BDE-209转化规律的研究得出：土壤以及玉米根、茎、叶都发生了脱溴代谢，土壤中的低溴代产物含量低于玉米植株中的低溴代产物含量，转化产物以BDE-206为主.

综上，尽管目前关于PBDEs及其衍生物的植物代谢转化陆续被报道，但研究还仅仅处于代谢产物鉴定阶段，代谢转化过程的内在分子机制和关键影响因素尚不清楚，有待于进一步研究探索.

2.2 PBDEs及其衍生物的动物转化

目前有关PBDEs及其衍生物在土壤动物内转化的研究十分有限，主要集中在土壤中常见的环节动物和啮齿动物体内的代谢转化. 土壤中的BDE-209会使土壤呼吸强度下降，微生物活性降低，而蚯蚓可以显著去除土壤中的BDE-209，并且显著提高土壤微生物活性，研究[21]表明，蚯蚓(培养28 d)对BDE-209的去除率可达14.93%. 在赤子爱胜蚓体内的BDE-209也能发生生物转化，转化产物有高溴代同系物(BDE-203、BDE-206、BDE-207、BDE-208)和低溴代同系物(BDE-47、BDE-99、BDE153)，其中主要产物是BDE-207[14]. BDE-47也很容易被小鼠和大鼠吸收，且粪便排泄是消除有毒物质的主要方式，排泄物中母体化合物占90%以上[53]. PBDEs在动物体内的转化途径主要有醚键断裂、羟基化和羟基化伴随脱溴反应等途径，生成低溴代PBDEs和OH-PBDEs等多种产物[54]. Örn等[55]在大鼠经口暴露14C-BDE47 的实验室研究中，在粪便中检测出6种代谢产物，其中两种为羟基邻位取代产物、一种为羟基间位取代产物和两种羟基对位取代产物. Malmberg等[56]将PBDEs以腹腔注射的方式染毒大白鼠，结果在其血浆中检测到16种OH-PBDEs. 将BDE-209加入小鼠食物中，代谢产物以BDE-207为主[57]. 以小鼠肝脏为研究对象，通过体外代谢试验研究表明，3-OH-BDE-47、5-OH-BDE-47、6-OH-BDE-47和2′-OH-BDE-68这4种OH-PBDEs代谢后均能生成2,4-二溴苯酚，表明醚键断裂可能是其转化的主要途径之一[58]. 目前在动物活体暴露试验中都发现PBDEs可以发生氧化代谢，但其代谢产物生成路径和机理确尚未明确，已有研究[10]表明，PBDEs在动物体内的代谢反应是在细胞色素CYP450酶系作用下进行的. CYP450酶系对动物体内PBDEs代谢转化为OH-PBDEs起着重要作用，是产生OH-PBDEs过程中第一步所需的催化剂，这一理论已经在暴露试验中得到验证.

2.3 PBDEs及其衍生物的微生物转化

微生物是生态系统的分解者[59-60]，土壤中有数以亿万计的各种微生物，对PBDEs的降解起到了重要作用，PBDEs的代谢程度与土壤中微生物的含量呈显著负相关[13,61]. 关键飞[62]研究黄棕壤对BDE-47的降解率，发现90 d时降解率可达24.53%，添加降解菌株4-1后降解率提高至39.77%. PBDEs的微生物降解主要是厌氧降解和好氧降解两种[15-16]. 厌氧微生物转化PBDEs的主要途径是通过厌氧微生物分泌的各种还原酶和脱卤酶，使高溴代联苯醚还原脱溴成低溴代联苯醚，之后再被进一步氧化分解(见图1)[63].

表2总结了不同微生物降解PBDEs的情况. 研究表明，低溴代联苯醚的降解速率大于高溴代同类物的降解速率[64]，BDE-209的脱溴速率相当缓慢[70]. 推断可能是由于BDE-209稳定的化学性质，导致其不易受到酶的作用；也可能是BDE-209易溶于有机溶剂而不易溶于水的性质，导致其生物可利用性受到限制. 厌氧降解过程一般周期较长，好氧降解与之相比降解更为彻底且周期短[71]. 在好氧微生物的作用下，PBDEs能够发生羟基化反应，最后开环能够完全降解，不会产生毒性较大的中间产物[71]. 据报道，鞘氨醇单胞菌Sphingomonassp.PH-07能够降解从一溴代到三溴代联苯醚化合物，一溴代联苯醚和二溴代联苯醚在8 d内分别降解了23%和14%(见图2)[72]，而菌株BurkholderiaxenovoransLB400则能把90%一溴联苯醚转化为羟基化一溴联苯醚[73]. 这可能是因为存在某些新的溴代阻燃剂生物降解途径. 短芽孢能够降解BDE-209，降解率达54.38%[74]；从土壤中筛选出BDE-207的高效好氧降解菌，对BDE-47有良好的降解效果，降解率为82.4%～90.8%[75]. 目前有关PBDEs好氧微生物的降解的研究相对较少，因此有必要进一步研究关于好氧微生物降解PBDEs的途径和机制机理[76].

图1 BDE-15微生物厌氧代谢图解[63]Fig.1 Anaerobic microbial degradation pathways of BDE-15[63]

表2 不同微生物体系降解PBDEs的情况

图2 Sphingomonas sp. PH-07 有氧降解PBDEs的代谢图[72]Fig.2 Proposed pathway for the degradation of PBDEs by Sphingomonas sp. PH-07[72]

3 土壤中PBDEs及其衍生物的生物效应

PBDEs及其衍生物作为一种环境内分泌的干扰物对大部分的动物都有显著的毒性，能够影响动物的内分泌功能、妨碍动物生殖系统的发育对神经系统产生毒性等. 综合现有研究结果，3种主要的商业PBDEs同系物中，毒性从大到小依次表现为penta-BDEs(五溴联苯醚)、octa-BDEs(八溴联苯醚)和deca-BDEs(十溴联苯醚). penta-BDEs会对动物的神经系统产生毒性，导致其记忆力和学习能力衰退[77]，并且会对蚯蚓的再生能力产生影响，当土壤中penta-BDEs的浓度达到10 μgg(以干质量计)时，蚯蚓产茧受到抑制，当浓度达到500 μgg(以干质量计)时，蚯蚓停止产茧[78]. Octa-BDEs具有致畸性和胚胎毒性，可导致兔类和鼠类体重下降、畸性等[79]. 土壤中的BDE-209会使蚯蚓出现身体变软、黄色液体渗出和环带肿大等中毒症状[80]，高浓度的BDE-209可引起蚯蚓严重的氧化应激[81]；BDE-209也可以对跳虫的脱皮过程产生破坏，且通过阻断神经递质信号通路引起神经毒性[82]. 也有研究[83]表明，BDE-209可抑制跳虫繁殖，且对其急性毒性大于ODOPB和SBDP这两种阻燃剂. Deca-BDEs同样对鼠类有致癌性[84]. 关于其他PBDEs同系物的生物毒性报道目前关注较多的是BDE-47，如Darnerud等[85]报道BDE-47可以使正在发育的小鼠运动行为失常，并可以减少雄性子代的精子数量；BDE-47会引起蚯蚓渗透调节和能量代谢紊乱[86]，也会较大程度地影响跳虫的卵孵化率和幼虫成活率[87]. PBDEs可以转化为毒性更强的OH-PBDEs和MeO-PBDEs，其代谢产物的毒性效应同样应引起人们的重视. BDE-47的羟基代谢产物6-OH-BDE-47，随着其浓度增加，细胞存活率下降[88]. 唐少宇[17]研究也表明，BDE-47的所有代谢产物均能够降低细胞的活性，但OH-PBDEs的产物对细胞活性的影响更大. HE等[89]研究表明，MeO-PBDEs和OH-PBDEs对细胞的繁殖有抑制作用. PBDEs的不同同系物其毒性差别也是很大的，低溴代PBDEs在很小剂量下就可以引起毒性[90]，而BDE-209要引起毒性需要很大剂量的累积[91].

与PBDEs对动物的毒性效应相比，有关PBDEs对植物毒性效应的研究相对较少，近几年来才逐渐受到关注. 2014年，许学慧[18]对玉米进行的活体暴露试验发现，PBDEs及其衍生物MeO-PBDEs和OH-PBDEs能够抑制玉米种子的萌发和幼苗的生长，引起植物膜脂过氧化、蛋白羰基化和DNA双链断链等损伤，且污染物激发植物细胞产生过量活性氧自由基是产生毒性的主要原因. 王练书[14]通过玉米对土壤中BDE-209的转化研究表明，BDE-209对玉米的生长具有抑制效应. PBDEs能够破坏植物细胞结构、影响细胞正常代谢、抑制根和茎的伸长，严重时可导致植株死亡[2]. 尤其是低溴代联苯醚低浓度处理即可抑制植物的生长发育，而高溴代联苯醚由于其水溶性低，只有在高浓度处理下才可以对植物产生抑制[15]，如BDE-209浓度达到10×105ngg时，才会对玉米的发芽率产生影响[57]. 研究表明，MeO-PBDEs和OH-PBDEs对植物的毒性都要大于其母体，尤其是OH-PBDEs通过光化学生成的多溴代二苯并二英(PBDD)[92]，其毒性效应显著提高. 因此PBDEs及其衍生物MeO-PBDEs和OH-PBDEs对植物的毒理学效应越来越被人们所关注.

4 结论与展望

目前，通过对PBDEs及其衍生物在土壤中的分布、转化和生物效应等的研究，发现PBDEs在环境中被频繁检出，污染程度随离工业区距离增加而减小，依次为城市、农村和背景区. 大多污染地区土壤中以高溴代PBDEs为主，偏远地区则以低溴代PBDEs为主. PBDEs在环境中的转化主要为光降解和生物转化，光降解主要是通过自由基反应进行的脱溴，而生物转化主要有脱溴还原、羟基化及甲氧基化氧化、醚键断裂等途径，生成低溴代PBDEs、OHMeO-PBDEs等多种产物. PBDEs及其衍生物作为一种环境内分泌的干扰物，对大部分的植物、动物都有显著的毒性效应，对植物而言，能够抑制植物种子萌发、幼苗生长、损伤细胞结构及影响植物代谢活动等；对动物而言能够影响动物的内分泌功能、妨碍动物生殖系统的发育、对神经系统产生毒性等.

基于以上研究进展，在今后PBDEs及其衍生物的相关研究中，应从以下几方面进行进一步探讨.

a) PBDEs及其衍生物在土壤中的代谢转化过程十分复杂，受化合物性质和环境条件等多种因素影响. 因此，研究PBDEs及其衍生物在土壤中代谢转化关系，需要明确哪些因素的影响更为重要，例如，土壤中PBDEs、OH-PBDEs和MeO-PBDEs污染水平、腐殖质含量及组成、特异性土壤微生物等对其代谢转化的影响.

b) PBDEs及其衍生物的生物吸收富集作用是其生物地球化学过程中重要的组成部分，目前这方面的研究报道还相对较少，且影响土壤-生物界面迁移的关键影响因子尚不清楚. 今后需要进一步研究不同溴原子取代的PBDEs、OH-PBDEs和MeO-PBDEs在动植物种属间的吸收、传输和转化的差异.

c) 目前关于PBDEs及其衍生物在生物体内代谢转化的认识，还仅停留在代谢产物的检出鉴定以及基于产物分析的代谢途径的推测上. 今后需借助分子生物学技术以及代谢组学、蛋白质组学等多组学手段研究PBDEs、OH-PBDEs和MeO-PBDEs在生物体内代谢转化的内在机制.

d) 目前对于PBDEs、OH-PBDEs和MeO-PBDEs如何影响生物生长和代谢活动的机制机理还不清楚. 今后需从分子水平和基因水平探究其在生物体内产生毒性效应的分子靶标，进一步揭示其致毒机制；同时，有关PBDEs及其衍生物的毒性试验目前主要集中于高剂量短时间下的生物效应研究，应重点关注在环境浓度长期暴露下，PBDEs及其衍生物的生物效应.