蠼螋捕食草地贪夜蛾的行为及功能反应

田彩红，曹华毅，张俊逸,，刘晓光，蔡 婷，李国平，黄建荣，封洪强*

（1. 河南省农业科学院植物保护研究所/河南省农作物病虫害防治重点实验室/农业农村部华北南部作物有害生物综合治理重点实验室/河南省作物保护国际联合实验室/河南省生物农药工程研究中心，郑州 450002；2. 河南农业大学植物保护学院/省部共建小麦玉米作物学重点实验室，郑州 450002）

草地贪夜蛾Spodoptera frugiperda(J. E. Smith)，鳞翅目Lepidoptera，夜蛾科Noctuidae，原产于美洲大陆，是联合国粮农组织（FAO）全球预警的迁飞性重大农业害虫[1]。该虫于2018年12月入侵我国云南西部地区[2]，之后逐步向全国蔓延，迅速传遍中国的19个省份，该虫在中国的主要寄主植物为玉米[3]，可为害玉米整个生育期，以幼虫取食作物叶片、穗轴、籽粒，所到之处肆虐暴食，轻则导致玉米茎叶残缺，田块斑驳，重则造成玉米绝收。一般可减产20%～50%，严重时减产70%甚至绝收[4]。草地贪夜蛾除了喜食玉米外，还取食水稻、谷子、高粱、甘蔗、棉花、花生及皇竹草、马唐、牛筋草和苏丹草等多种禾本科植物[5]。草地贪夜蛾具有很强的迁飞性，目前，该虫已在113个国家和地区发生，其中我国相邻南方各国也多已发生[6]。该虫在南方越冬后，随着西南季风，可进一步迁飞扩展至长江和江准流域，6—7月，可继续北迁至黄淮、华北乃至东北和西北地区，而此时，恰恰与河南省夏玉米生育期相吻合，成为迁飞中的草地贪夜蛾合适的降落地，形成迁飞与再定殖的绝佳栖境[7]，境内外虫源地交错流动，且缺乏当地天敌，对我国的粮食安全造成了巨大的防控压力，加之该虫寄主范围广、繁殖能力强、抗药性高，如何有效防控将是将来面临的巨大挑战。

河南省地处中原，气候温和，农作物资源丰富，冬小麦和夏玉米轮作，小麦常年种植面积在 8500万亩，玉米种植面积在 5000万亩，是我国粮食的主产区，也是远距离迁飞性害虫的过渡地带。河南省的作物资源和适宜的气候条件使其成为草地贪夜蛾入侵后种群迁飞中繁衍的“驿站”，是防控区域中的重点防范区。当前草地贪夜蛾的防控主要以施用化学农药的应急防控为主。乡村振兴战略的实施，要求农业必须走绿色高质量发展之路。因此，草地贪夜蛾的防控工作必须通过技术创新最大限度地减少化学农药使用量，实现低成本、绿色可持续控制的目标。而利用天敌昆虫防控入侵害虫草地贪夜蛾，无疑是一种重要的生物防治手段。

蠼螋Labidura ripariaPallas，属革翅目Dermaptera，蠼螋亚目Forficulina。蠼螋科/球螋科Forficulidae，蠼螋属[8]。蠼螋广泛分布于黄淮海地区的玉米田，其若虫和成虫生长周期长，且具有强大的环境适应性[9,10]，是值得保护和开发利用的天敌昆虫。本文在室内研究了蠼螋5龄若虫对草地贪夜蛾的捕食作用，以期为利用蠼螋在田间防治草地贪夜蛾提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 供试昆虫

草地贪夜蛾幼虫于 2019 年 4 月采自河南省信阳明港镇玉米田（北纬：32°28′1.60″ N，114°03′19.95″ E）。实验室内用人工饲料饲养；蠼螋于 2020年 4月采自河南省新乡市原阳县河南现代农业研究开发基地（35°0′19.17″ N，东经：113°42′16.74″ E）的春玉米田，在实验室条件下以控光温度（23±0.5）℃、光周期 16L:8D、相对湿度（65±3）%的莱福 PQX 型人工气候箱内以草地贪夜蛾卵和低龄草地贪夜蛾幼虫饲养。

1.2 捕食行为观察

试验在300 mL的养虫盒（上口长×下口长×高＝120 mm×90 mm×43 mm）中进行。选取同一时间完成取食的蠼螋5龄若虫单头置于养虫盒内饥饿24 h，饥饿期间放入仅仅蘸取了灭菌蒸馏水的脱脂棉球为其补充水分，之后放入不同虫态的草地贪夜蛾10头/盒，每处理3次生物学重复。对于草地贪夜蛾幼虫，养虫盒内放入草地贪夜蛾人工饲料为其提供食物；对于草地贪夜蛾成虫，养虫盒内放入 5%蜂蜜水为其补充营养。

1.3 捕食功能反应

取草地贪夜蛾6龄幼虫，设计捕食密度梯度为 1、2、4、6和8 头/盒，每个处理重复20次[11]。观察蠼螋5龄若虫对草地贪夜蛾6龄幼虫的捕食行为，24 h后检查草地贪夜蛾幼虫的存活量，同时在养虫盒内放入草地贪夜蛾幼虫人工饲料，避免草地贪夜蛾幼虫在密度大时发生自残行为。

1.4 数据统计与分析

将捕食试验所得到的的数据用HollingⅡ模型拟合，功能反应方程：Na＝aNTr/(1＋aThN)，搜寻效应方程：S＝a/(1＋aThN)，以上公式中，式中Na是被捕食的6龄草地贪夜蛾的量，N是猎物草地贪夜蛾6龄幼虫的密度，a为捕食者对猎物的瞬时攻击率，Tr为捕食试验的总时间，为1 d，Th为蠼螋捕食1头草地贪夜蛾所需的时间，S为搜寻效应。数据先用Excel处理，再用SPSS 22.0 对数据进行方差分析。

2 结果与分析

2.1 蠼螋5龄若虫对草地贪夜蛾的捕食行为观察

室内试验表明，蠼螋5龄若虫对草地贪夜蛾的卵，幼虫和成虫都具有较强的捕食作用。在取食前，蠼螋通过触角不停地摆动对猎物进行搜索，对卵和 1～2龄的草地贪夜蛾幼虫，蠼螋不用尾钳直接取食（图1A～C），直到将整个卵块吃完仅留下卵壳，再继续寻食下一个卵块。对3～4龄后的草地贪夜蛾幼虫，蠼螋在利用触角完成搜索之后，发动攻击，利用其发达的尾钳，灵活地先用尾钳捕捉并固定猎物，之后取食，在虫体不动后又转而攻击其他幼虫，当周围猎物密度大时，蠼螋抖动触角，四处跑动直到寻找到密度稀疏的猎物时才伸出尾钳开始捕食（图D，E）。对草地贪夜蛾5～6龄幼虫，蠼螋静止观望，待到幼虫头部扭转时，蠼螋成虫突然转身，利用其尾钳固定草地贪夜蛾虫体前段，从幼虫腹部的侧后面取食（图F，H）。对草地贪夜蛾成虫的取食，蠼螋先用触角完成搜索，之后用尾钳和足不停地翻动试探草地贪夜蛾成虫，直到寻找到适合下口的柔软表皮，进行取食，直至将蛾子吃的残剩翅和足（图 I）。经过多次试验发现，蠼螋5 龄若虫并不取食草地贪夜蛾的蛹。

图1 蠼螋5龄若虫对草地贪夜蛾不同虫态的捕食行为Fig. 1 The behavior of 5th instar nymphs of L. riparia preyed on different developmental stages of S. frugiperda

2.2 蠼螋5 龄若虫对草地贪夜蛾6龄幼虫的捕食能力

蠼螋5 龄若虫日平均捕食量随着草地贪夜蛾6龄幼虫的密度增加逐渐上升，当草地贪夜蛾6龄幼虫的密度为8头时，日平均捕食量具有极显著差异（F6,99＝6.665；P＝0.000；图2），蠼螋5 龄若虫对草地贪夜蛾6龄幼虫的日平均捕食量为2.85 头，达到最大值。与室内试验观察蠼螋5 龄若虫每天可将3头草地贪夜蛾6龄幼虫致残的现象一致。

图2 蠼螋5 龄若虫对6龄草地贪夜蛾幼虫的日平均捕食量Fig. 2 Average daily preying number of 6th instar larvae of S. frugiperda by the 5th nymph of L. riparia

2.3 蠼螋5 龄若虫对草地贪夜蛾6龄幼虫的捕食功能反应

蠼螋5 龄若虫对草地贪夜蛾6龄幼虫的捕食功能反应符合HollingⅡ模型（R2为0.9267），蠼螋5 龄若虫对草地贪夜蛾6龄幼虫的捕食量随着供试猎物草地贪夜蛾幼虫密度的增加而逐渐增多，但当草地贪夜蛾6龄幼虫的密度达到一定数量后，捕食量增势逐渐减缓（图3A）。

根据蠼螋5 龄若虫对草地贪夜蛾6龄幼虫的整个处理时间，可得出蠼螋5 龄若虫对草地贪夜蛾6龄幼虫的理论日最大捕食量为3.27头。通过搜寻效应方程，可知蠼螋5 龄若虫对草地贪夜蛾6龄幼虫的搜寻效应随着草地贪夜蛾幼虫密度的增加而降低，当草地贪夜蛾6龄幼虫的种群密度为 1、2、4、6 和 8 头/皿时，蠼螋5 龄若虫对草地贪夜蛾6龄幼虫搜寻效应分别为0.66、0.37、0.23、0.15和0.11（图3B）。

图3 蠼螋5龄若虫对草地贪夜蛾6龄幼虫的捕食能力Fig. 3 Predation capacity of L. riparia 5th nymph to 6th instar larvae of S. frugiperda

3 讨论

蠼螋在黄淮海地区的玉米田间广泛分布，全面研究蠼螋5龄若虫对草地贪夜蛾各龄期虫态的捕食行为，是利用天敌防治草地贪夜蛾的关键，也是蠼螋5龄若虫作为天敌在生物防治中评价的重要依据。本研究表明蠼螋5龄若虫对草地贪夜蛾的卵，幼虫和成虫都具有明显的捕食作用，对入侵害虫草地贪夜蛾有着天然的控制力。在本研究中，经过多次试验发现蠼螋5龄若虫并不捕食草地贪夜蛾的蛹，而其近缘种素乔球螋Timomenus lugensBormans则对亚洲玉米螟Ostrinia furnacalisGuenée蛹的最大捕食量高达68.49头[12]，有可能草地贪夜蛾的蛹体大于玉米螟的蛹体造成蠼螋视觉上的拒食，而或蠼螋5龄若虫体内存在拒食草地贪夜蛾蛹的防御物质[13]，具体原因有待进一步试验分析。

本研究中的捕食功能试验选择草地贪夜蛾高龄幼虫中的6龄幼虫，在草地贪夜蛾幼虫各个龄期中具有体型最大，活动迅速，食量最大，抗逆能力最强的特点。本研究中，蠼螋5 龄若虫对草地贪夜蛾6龄幼虫的日平均捕食量为2.85 头，并且随着草地贪夜蛾6龄幼虫的密度增加捕食量逐渐上升，最大捕食量为3.27头。对草地贪夜蛾高龄幼虫尚且有如此强的捕食功能，可以推断，对草地贪夜蛾低龄幼虫的捕食能力更强。已有的研究表明，其近缘种黄足肥螋Eurellia pallipeShliraki成虫对草地贪夜蛾2龄幼虫的日最大捕食量高达62.5头[14]。蠼螋5 龄若虫和成虫对低龄草地贪夜蛾幼虫的捕食量有待进一步研究。蠼螋5龄若虫对6龄草地贪夜蛾幼虫的日平均捕食量随着猎物密度的增加，其捕食量也在逐步增加，但是在本试验中，每次捕食试验重复性不太好，也造就了试验处理中误差较大（图2），因为蠼螋在固定时间内并没有对着一头猎物吃完再去捕食另一种猎物，而是对感兴趣的捕食对象吃的时间长，食量也大，甚至利用其咀嚼式口器吃的仅剩表皮，对有些猎物，咬食猎物几下就转而攻击下一个猎物，具体内在机制如何，需要进一步研究。在本研究中，经多次试验观察，在草地贪夜蛾饲料不足时，蠼螋5龄若虫反而会被6龄草地贪夜蛾围攻取食，这种现象在黄足肥螋对高龄草地贪夜蛾的捕食试验也有发现，但是，黄足肥螋对草地贪夜蛾的高龄幼虫无法捕食。本研究对于深入了解并运用蠼螋捕食草地贪夜蛾高龄幼虫的能力以抑制草地贪夜蛾种群的消长和扩散，为合理利用本地天敌资源无公害防控入侵的草地贪夜蛾具有重要的科学意义。

本研究发现，蠼螋5龄若虫对草地贪夜蛾6龄幼虫的瞬时攻击率为1.866，高于黄足肥螋对草地贪夜蛾2龄幼虫的瞬时攻击率（0.951）和球螋Doru lineareEschscholtz对草地贪夜蛾1龄幼虫的瞬时攻击率（0.374）[15]，而且蠼螋的若虫和成虫期长，在河南农田生态系统中普遍存在，研究蠼螋5龄若虫对草地贪夜蛾6龄幼虫的捕食功能，有利于合理开发利用该天敌资源，制定合理的生物防治策略。

本研究通过研究蠼螋5龄若虫对草地贪夜蛾各龄期的捕食行为、对6龄草地贪夜蛾幼虫的捕食功能反应和搜寻效应，明确了蠼螋5龄若虫对草地贪夜蛾具有一定控害能力，而且，在国外也有释放蠼螋作为生物防治的例子，如在英国樱桃园利用欧洲蠼螋F. auricularia防治斑翅果蝇Drosophila suzukii[16]；在法国东南部苹果园释放欧洲蠼螋F. auricularia防治玫瑰苹果蚜Dysaphis plantagineaPasserini[17]。本试验是在实验室内完成的，在田间复杂景观环境下的控害潜能如何，有待于进一步研究。