香蕉对砷镉铅的富集转运特征及土壤重金属安全阈值

潘攀 刘贝贝 吴琳 符旖晴 武春媛 李勤奋 范成五

摘  要：建立土壤重金属安全阈值是保障我国农产品质量安全的一道重要屏障。本研究通过盆栽模拟实验研究香蕉对砷（As）、镉（Cd）、铅（Pb）3种重金属的富集转运特点，进一步通过建立香蕉茎叶与土壤As、Cd、Pb总量和有效态含量的关系，推导香蕉种植系统的土壤As、Cd、Pb的安全阈值。结果显示，Cd、Pb对香蕉生物量表现出“低促高抑”的作用。香蕉各组织对As的富集规律为：根>叶>茎;而对Cd、Pb的富集规律表现为：根>茎>叶。根茎向叶转运As的能力强于转运Cd和Pb。采用回归分析方法，建立香蕉茎叶中重金属与土壤重金属总量和有效态含量之间的回归模型共12个，根据GB 13078—2017《饲料卫生标准》中对原料As、Cd、Pb的限量规定推导出香蕉土壤中As、Cd、Pb总量安全阈值分别为102.40、0.46、15.39 mg/kg，有效态含量安全阈值分别为4.77、0.10、5.27 mg/kg。

关键词：香蕉;重金属;安全阈值;富集转运

中图分类号：S668.1; X26      文献标识码：A

Abstract： Heavy metal safety threshold is important for the control of the quality and safety of agricultural products. In this study， banana （Musa spp.） seedlings were planted in a pot experiment with soils contaminated by different concentrations of arsenic （As）， cadmium （Cd） and lead （Pb） to determine the accumulation and transformation characteristics of As， Cd and Pb by banana， and the heavy metal safety thresholds were calculated by the regression models between the concentrations of heavy metals in banana stems and soils. Low concentrations of Cd and Pb showed positive promoting effect on the growth of banana， while high concentrations of Cd and Pb inhibited the growth of banana. Accumulation of As in banana tissues decreased in the order of root > leaf > shoot， while the accumulation of Cd and Pb in banana tissues decreased in the order of root > shoot > leaf. The transportation of As from root and shoot to leaf was higher than Cd and Pb. Twelve regression models between the concentrations of heavy metals in banana stems and the concentrations of total and available heavy metals in soil were built. According to the criterion of Standard of Feed Hygiene （GB 13078—2017） in China， the safety threshold of heavy metals in banana planting soils was calculated as 102.40， 0.46 and 15.39 mg/kg respectively for total As， Cd and Pb， and 4.77， 0.10， 5.27 mg/kg respectively for available As， Cd and Pb.

Keywords： banana （Musa spp.）; heavy metal; safety threshold; accumulation and transformation

DOI： 10.3969/j.issn.1000-2561.2021.01.036

近年來，土壤重金属污染问题受到了极大的关注。2014年的《全国土壤污染状况调查公报》[1]，报道了我国耕地土壤污染超标率达19.4%，其中以砷（As）、镉（Cd）、铅（Pb）无机物为主。耕地土壤环境中的重金属污染不仅会影响农作物的产量和品质，更可能通过食物链危害人体健康[2]。2019年1月1日正式实施的《中华人共和国土壤污染防治法》明确规定了实施农产品质量安全风险管控、保障农业生产环境安全等制度。而建立土壤重金属安全阈值是保障我国农产品质量安全的一道重要屏障，根据土壤重金属安全阈值，合理布局种植区域能够确保食品安全。

在我国土壤重金属安全阈值研究领域中，夏增禄[3]首先确定了我国主要土壤类型Cr、Pb、Cu、As的临界值。但不同作物类型和品种对重金属吸收会存在差异，如粮食作物中，水稻是比较容易富集Cd和As的作物[4]，蔬菜对As吸收能力的顺序为叶菜类>根茎类>茄果类>鲜果类[5]，因此不能仅参考一套重金属安全阈值指导作物的安全种植。近年来，研究者们针对不同的作物种植系统进行土壤重金属安全阈值的推导。孟媛等[6]利用线性回归模型确定了7种叶类蔬菜的土壤Cd和As临界阈值，分别为0.33～17.11 mg/kg、62.31～ 105.06 mg/kg。重金属安全阈值与特定的土壤条件也有密切的关系[7-8]。Lu等[9]推导了大白菜在8种土壤Cd安全阈值，范围为0.12～1.7 mg/kg。可见不同的土壤类型计算出的安全阈值差异很大。此外，土壤重金属有效态量直接关系到其对植物的毒害效应[10]，刘青栋[11]推导了辣椒安全生产的土壤总Cd阈值为2.06 mg/kg（P<0.01），而有效Cd的阈值为0.1099 mg/kg（P<0.01）。因此在安全阈值的推导中，有效态重金属含量也需要重点考虑。

目前对土壤重金属安全阈值的研究越来越全面，不仅考虑了作物种类、品种，还考虑了特定的土壤类型以及重金属总量和有效态量，但目前研究对象主要还是集中在蔬菜和大宗粮食作物，鲜有对水果作物的重金属阈值研究，特别是热带水果。

香蕉（Musa paradisiaca）是我国南方四大水果，在热带地区，香蕉是第一大水果、农民增收的主要来源[12-13]。香蕉生物量大，在果实采收后，留下大量的茎叶副产物，据统计国内每年产香蕉茎叶副产物在4200万t以上[14]，其丰富的资源量有较大的利用前景。香蕉茎叶的营养成分丰富，叶片中含较高的粗蛋白质、茎叶中的可溶性碳水化合物及多种维生素[15]，因此茎叶饲料化是其副产物利用开发的主要方向[16]。然而重金属污染是限制资源饲料化应用的一个重要因素。香蕉生长于热带亚热带地区，土壤类型以砖红壤、红壤等酸性土壤为主，较低的pH使得这些土壤中的重金属活性增加，导致香蕉存在富集重金属的风险。因此，了解香蕉对重金属富集的规律、推导其安全种植的土壤重金属安全阈值，是保障香蕉产业健康持续发展的重要基础。

本文选择3种报道较多的重金属元素As、Cd、Pb为研究对象，采用盆栽模拟实验，通过人工添加不同浓度的重金属进行老化平衡后，移栽香蕉，种植3个月后收获，分析香蕉不同部位对重金属的富集转运特征，利用回归分析建立各部位与土壤中重金属之间的关系，结合GB 13078—2017《饲料卫生标准》进一步推导香蕉种植体系中土壤As、Cd、Pb的安全阈值，旨在为香蕉安全生产及饲料化应用提供理论依据。

1  材料与方法

1.1  材料

1.1.1  材料与试剂  供试土壤：本研究盆栽实验所用土壤采自海南省澄迈县香蕉园耕层土壤（0～20 cm），土壤类型为砖红壤。去除土壤中根系石砾等杂质，经自然风干后磨细过20目和少量过100目的样品，取部分样品测定其基本理化性质及重金属含量，其余作为盆栽试验备用。其基本理化性质如下：pH为4.86±0.02，总氮、总磷、总钾分别为（1.32±0.11）g/kg，（1.18±0.03）g/kg，（17.1±0.01）g/kg，有机质为（3.56±0.22）g/kg，阳离子交换量为（0.75±0.11）cmol/kg，重金属总量分别为As （10.07±0.56）mg/kg、Cd （0，01± 0.00）mg/kg、Pb （4.49±0.18）mg/kg。

供试作物：选择我国主栽香蕉品种‘巴西蕉作为供试作物，由海南文昌的永沣植物组培厂提供。选择苗龄40 d左右，大小均匀、无病虫害、无损伤的幼苗进行盆栽实验。

主要试剂：硝酸（HNO3，优级纯）、盐酸（HCl，优级纯）、氢氟酸（HF，优级纯）、重铬酸钾（K2Cr2O7，分析纯）、硫酸亚铁（FeSO4，分析纯）、三氯化六氨合钴[Co（NH3）6Cl3，优级纯]。

1.1.2  仪器与设备  FiveEasy plus pH计，瑞士Mettler;PinAAcle900T 原子吸收光谱仪，美国Perkin Elmer公司;AFS-8220原子荧光光度计;北京吉天;MARS6 微波消解仪，美国CEM公司;Centrifuge 5810R 离心机，德国Eppendorf公司。

1.2  方法

1.2.1  试验设计  本研究主要采用温室大棚盆栽实验进行香蕉种植的阈值研究。试验容器为内径21 cm、高24 cm的塑料花盆，每盆装土5 kg。重金属As、Cd、Pb分别以分析纯NaAsO2，Cd（NO3）2 4H2O，Pb（NO3）2水溶液的形式施入土壤中，分别设计5个浓度处理。其中水平1代表不添加外源重金属的处理，数值等于土壤原始重金属浓度，

其他4个水平的浓度根据GB15618—2018《土壤环境质量农用地土壤污染风险管控标准》农用地风险筛选值进行设置。供试土壤pH为4.86，故参考pH≤5.5的风险筛选值，其中As、Pb 4个水平分别按照风险筛选值的0.5、1、2、5倍添加、Cd的4个水平分别按照风险筛选值的1、2、5、10倍添加，实际浓度以老化平衡后的为准。具体老化过程如下：计算配置相应浓度所需试剂质量和土壤70%田间持水量所需水量，将试剂和水进行混合溶解于喷壶中，少量多次地喷洒于土壤中，并进行充分搅拌。搅拌均匀后，用扎有细孔的保鲜膜盖住盆口，在室温下进行老化平衡2个月，期间采用称重法补充丢失的水分。老化平衡后取部分样品测定重金属总量和有效态含量（表1），并向盆中施入底肥（1.73 g/kg的N-P2O5-K2O= 15-15-15复合肥），1周后移栽香蕉苗，每盆种植1株，种植3个月后收获，分别采集土壤和植物样品，其中土壤样品经自然风干、磨细、过10目和100目筛，植物样品洗净后，分成根、茎、叶3个部分，烘干称量其干重，再粉碎备用。

1.2.2  土壤基本理化性质  土壤pH采用去離子水按照水土比2.5∶1浸提后，用pH计测定;土壤有机质采用重铬酸钾容量法测定，阳离子交换量采用标准HJ 889—2017中的三氯化六氨合钴浸提-分光光度法测定。

1.2.3  重金属含量测定  （1）土壤总As、Cd、Pb[17]：称取一定量过100目的风干土壤，其中土壤总As和总Cd、Pb分别采用6 mL HNO3 + 2 mL HCl和6 mL HNO3 + 3 mL HCl + 2 mL HF的混合酸分别进行微波消解，均以标准物质GBW07407（GSS-7）作为质控样品，消解后定容至50 mL容量瓶待测。其中GSS-7的As、Cd、Pb回收率为90.5%～103.7%。

（2）土壤有效态As、Cd、Pb[18-19]：称取一定量过10目的土壤，其中有效态As采用0.5 mol/L NaHCO3以1∶10土液比进行浸提，于室温下振荡2 h后离心过滤，滤液待测;有效态Cd、Pb采用二乙烯三胺五乙酸（DTPA）以1∶5土液比进行浸提，于室温下振荡2 h后离心过滤，滤液待测。

（3）植物As、Cd、Pb[20]：称取一定量烘干的植物样品，加入5 mL的HNO3进行微波消解，同时以标准物质GBW07603（GSV-2）作为质控样品，消解后定容至50 mL容量瓶待测。其中，GSV-2的As、Cd、Pb回收率为91.2%～ 102.4%。

1.3  数据处理

富集系数（Bioconcentration factor， BF）为香蕉各部位重金属含量与土壤中该重金属含量之比，用于表示香蕉对重金属的吸收能力;转运系数（Translocation factor， TF）为香蕉某组织的重金属含量与另一组织中该重金属含量之比，用于表示香蕉对重金属的转运能力。计算公式如下：

式中：Ci和Cj分别为香蕉各组织内某重金属含量，i和j代表不同的香蕉组织;Si为土壤中某重金属含量。

数据采用Microsoft Excel软件进行预处理，应用SPSS 20.0软件进行数据统计分析和LSD差异显著性检验，利用Origin Pro 2016软件进行回归分析和作图。

2  结果与分析

2.1  香蕉生物量对As、Cd、Pb胁迫的响应特征

香蕉生物量随重金属浓度的变化情况如图1所示。在As的5个浓度水平下，即10.07～ 103.90 mg/kg的浓度范围内，香蕉生物量并无显著性差异。但在Cd和Pb的胁迫下，香蕉生物量变化有个共同特点，即低浓度促进生长，高浓度抑制生长。当土壤Cd浓度为0.42 mg/kg时，香蕉生物量最大，为30.10 g/株，但当浓度增加到2.79 mg/kg时，香蕉生物量下降到25.08 g/株，与最大值存在显著性的差异（P<0.05）。当土壤Pb浓度为53.39 mg/kg时香蕉的生物量最大，为31.73 g/株，但当土壤Pb浓度增加到356.17 mg/kg时，香蕉生物量显著降低（P<0.05），为25.82 g/株。

2.2  香蕉各组织对As、Cd、Pb的富集和转运特征

分析香蕉各组织对As、Cd、Pb的富集系数发现，As和Cd、Pb在各部位的富集规律存在差异（表2）。香蕉各组织对As的富集规律为：根>叶>茎，而对Cd、Pb的富集规律表现为：根>茎>叶。其共同点是，根是富集重金属的主要部位;区别是，茎和叶相比，As更易富集在香蕉叶中，而Cd、Pb更易富集在茎秆中。而从富集系数大小来看，香蕉根对Cd的富集系数远远高于Pb和As，说明Cd是容易被香蕉吸收的重金属，其次为Pb，最后为As。

转运系数包括根转运到茎（TF1），根转运到叶（TF2），茎转运到叶（TF3）。香蕉各组织对As的转运系数大小为TF3>TF2>TF1，说明茎和根将As转运到叶的能力强，这也是香蕉叶中As富集量较大的原因。在低浓度Cd处理中，香蕉各组织对Cd的转运系数大小为TF1>TF3>TF2，说明根部Cd向上迁移的能力最强;随着Cd浓度的增加表现为TF3>TF1>TF2，说明根向其他组织转运Cd的能力下降。不同Pb浓度处理下，香蕉对Pb的转运系数大小均为TF1>TF3>TF2，表现为根向茎转运能力最强。转运系数纵向对比发现，在As、Cd、Pb高浓度（水平5）胁迫下，TF1分别为0.036、0052、0.144，TF2分别为0.049、0.006、0.009，2种转运系数均达到最低值，说明根部向其他组织转运能力下降。而不同元素间转运系数相比，As处理下的TF2和TF3均高于Cd、Pb的TF2和TF3，说明根和茎向叶转运As的能力强于转运Cd和Pb。

2.3  香蕉茎叶重金属与土壤重金属总量和有效量的关系及安全阈值

香蕉饲料化主要使用的是茎和叶，因此本研究首先采用回归分析方法，建立香蕉茎叶中重金属与土壤重金属总量和有效态含量之间的线性、多项式、指数、对数等回归模型，选择拟合相关系数R2最大的方程，确定为拟合最优方程（表3）;进一步根据GB 13078—2017《饲料卫生标准》中规定的饲料原料中重金属限量值（As、Cd、Pb分别为2、1、10 mg/kg），对应带入回归方程中，推导出土壤中As、Cd、Pb总量和有效量的安全阈值（表3）。

当香蕉茎秆中As限量值为2 mg/kg时，得到土壤中As总量和有效态含量的安全阈值分别为102.40、6.98 mg/kg;当香蕉叶中As限量值为2 mg/kg时，得到土壤As总量和有效态含量的安全阈值分别为106.56、4.77 mg/kg。

当香蕉茎秆中Cd限量值为1 mg/kg时，得到土壤中Cd总量和有效态含量的安全阈值分别为0.46、0.10 mg/kg;当香蕉叶中Cd限量值为1 mg/kg时，得到土壤Cd总量的安全阈值分别为9.01 mg/kg。但未得到其对应的土壤Cd有效态含量安全阈值，其主要原因是，本研究設计的浓度范围内，香蕉叶Cd富集的最大量为0.515 mg/kg，并未超过1 mg/kg的饲料原料限量值，且叶中Cd与土壤有效态Cd含量符合一元二次拟合函数，拟合的最大值也是小于1 mg/kg。

当香蕉茎秆中Pb限量值为10 mg/kg时，得到土壤中Pb总量和有效态含量的安全阈值分别为15.39、5.27 mg/kg;当香蕉叶中Pb限量值为10 mg/kg时，得到土壤Pb总量和有效态含量的安全阈值分别为46.42、38.44 mg/kg。

对比茎和叶获得的土壤重金属总量和有效态含量安全阈值发现，当土壤有效态As含量在4.77 mg/kg时，叶中As就达到了2 mg/kg，而土壤有效态As含量在6.68 mg/kg时，才能导致茎秆中As浓度达到2 mg/kg，由此也能说明香蕉叶对As的富集能力强于茎秆。然而，由茎获得的Cd总量安全阈值和Pb总量、有效态含量安全阈值均小于通过叶获得的安全阈值，与As的规律相反，说明香蕉茎秆对Cd、Pb的富集能力强于叶。上述2个结论可与表2中富集系数和转运系数得到的结论相互印证。

在实际生产的资源化应用中，时常将茎秆和叶一起进行饲料化，此时则使用最低的安全阈值，即土壤As总量和有效态含量安全阈值分别为102.40、4.77 mg/kg;Cd总量和有效态含量安全阈值分别0.46、0.10 mg/kg;Pb总量和有效态含量安全阈值分别为15.39、5.27 mg/kg。

3  讨论

3.1  香蕉对不同重金属的富集转运规律

重金属浓度对作物的胁迫起着关键作用，在本研究中Cd、Pb对香蕉生长的胁迫表现出“低促高抑”的现象。黄月华等[21]研究表明，当土壤Cd浓度<3 mg/kg时，香蕉维生素含量随Cd浓度增加而增加，但当土壤Cd浓度>3 mg/kg时，其维生素含量随Cd浓度增加而降低，同样表现出“低促高抑”的现象。在高浓度重金属胁迫下，重金属与必需营养元素发生竞争导致作物对必需营养元素吸收不足，或者重金属影响了植物体内的水分平衡，可能是其对作物生长产生抑制作用的原因[22]。相對Cd、Pb，As对香蕉的胁迫相对较小，在10.07～103.90 mg/kg的As浓度范围内，香蕉生长并未表现出显著差异。同样的，表2中的香蕉各组织中As富集系数也都低于Cd、Pb。香蕉富集As的量少，因此As对香蕉胁迫小，未造成生长受阻。作物对重金属富集量与土壤中该重金属活性显著相关[23-24]。本文供试土壤为砖红壤，pH为4.86±0.02，呈酸性，Cd、Pb为阳离子型重金属，随着pH的降低，其活性增加，而As为阴离子型类金属，pH降低，其活性也降低[25]。根据表1中As、Cd、Pb总量和有效态，可以计算有效态的占比，对比发现Cd、Pb有效态占总量的百分比平均值分别为18.22%、49.87%，远高于As（3.25%），说明As在砖红壤中活性较低，因此香蕉吸收得较少，这也佐证了上述文献中的观点。

在As、Cd、Pb高浓度胁迫时，虽然香蕉生物量与低浓度处理（水平1）并无显著差别，但此时转运系数有明显降低。As、Cd、Pb的根向茎的转运系数TF1分别由最高的0.251、0.326、0.283降至0.036、0.052、0.144，降幅分别为86%、84%、49%。TF2为根向叶的转移系数，同样在高浓度胁迫下降为最低。Romanowska等[26]认为，当根际附近重金属含量超过某一临界值时，就会影响植物根尖细胞有丝分裂，进而造成细胞分裂速度减慢，并通过改变植物的生理生化过程而影响其生长发育。在本研究中，最高浓度的As、Cd、Pb处理下香蕉生物量虽与其他处理无显著差异，但Cd、Pb高浓度处理下的生物量是所有处理中最低的，说明高浓度对香蕉幼苗的生长有一定的抑制作用，只是在表观的生物量上表现不显著，但可能内部生物化学和细胞层面上已经受到相对严重的抑制效果，因此造成根部代谢受损、对重金属转运能力下降。

3.2  香蕉种植体系土壤重金属安全阈值

本研究结果推导出的香蕉种植系统中土壤As、Cd、Pb总量的安全阈值分别为102.40、0.46、15.39 mg/kg（以茎叶推导值中的最小计算），而GB 15618—2018《土壤环境质量 农用地土壤污染风险管控标准（试行）》中对pH<5.5的旱地土壤中As、Cd、Pb的风险筛选值分别为40、0.3、70 mg/kg。其中As、Cd的安全阈值高于标准中的风险筛选值，而Pb的安全阈值低于标准中的风险筛选值，说明该标准能有效保证香蕉中As、Cd不超过饲料卫生标准的限量值，但对Pb元素就不能保证。对特定区域或特定作物的重金属安全阈值研究往往与标准存在一定的差异，其主要原因是土壤性质和作物类型差异[27]。Lu[9]等对8种土壤类型上小白菜种植的Cd安全阈值进行推导，其中5种土壤类型的Cd安全阈值高于现行标准，另外3中土壤的Cd安全阈值则低于现行标准。土壤pH、有机质和黏土含量导致不同土壤安全阈值差异的主要因素，随着pH、有机质和黏土含量的增加，推导的土壤Cd安全阈值越高[9， 28]。在同类型土壤中对不同作物Cd安全阈值的推导，其中菠菜、油菜、生菜的阈值与现行标准相当，但苋菜、空心菜和茼蒿的阈值则高于标准[6]。说明作物土壤安全阈值必须同时考虑作物种类和土壤条件，为特定区域的种植作物制定合理、科学的土壤限量值标准。此外，国内的土壤环境质量标准仅对重金属总量限量值进行规定，尚未考虑重金属有效态含量，而有效量可避免因土壤类型和土壤理化性质等不同带来的有效性差异，在重金属限量值的制定方面更优于全量[29]，因此在制定当地的作物重金属限量值时，可以考虑将有效量也纳入相关规定或标准。

除土壤和作物因素外，选择的限量标准对阈值推导结果也是不容忽视。本研究从香蕉茎叶饲料化的角度出发，采用的是GB 13078—2017《饲料卫生标准》中的限量值，As、Cd、Pb的限量值分别为2、1、10 mg/kg。但如果从食品安全的角度，采用GB 2762—2017《食品安全国家标准 食品中污染物限量》标准，其中对Cd、Pb的限量值（该标准未规定水果中As的限量值）分别为0.05、0.1 mg/kg，远低于饲料标准限量值，若按照此标准推算，重金属阈值应该会偏小，可能低于现行土壤环境质量标准。但由于盆栽模拟实验难以获得香蕉果实，因此本研究未从食品安全角度推导安全阈值。在后续的研究中，可通过大量的野外调查数据或者田间微区试验进一步完善香蕉种植系统的重金属安全阈值研究。

4  结论

（1）在10.07～103.90 mg/kg的As浓度范围内，香蕉生物量不存在显著的差异;低浓度Cd、Pb对香蕉生物量有促进作用，高浓度时表现出一定的抑制作用。

（2）香蕉根是富集As、Cd、Pb的主要部位;叶和茎相比，Cd、Pb更易富集在茎中，As更易富集在叶中，且根、茎向叶转运As的能力强于转运Cd、Pb。

（3）通过建立回归模型推导出香蕉茎叶饲料化应用时土壤中As、Cd、Pb总量安全阈值分别为102.40、0.46、15.39 mg/kg，有效态含量安全阈值分别为4.77、0.10、5.27 mg/kg。

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责任编辑：崔丽虹