三峡库区消落带4种典型草本植物的生态化学计量特征

孔维苇,王晓锋,卢虹宇,刘婷婷,龚小杰,刘 欢,袁兴中,,*

1 长江上游湿地科学研究重庆市重点实验室,重庆 401331 2 重庆师范大学地理与旅游学院,重庆 401331 3 重庆大学建筑城规学院,重庆 400030

生态化学计量学是利用生态学和化学计量学基本原理研究和分析生态过程要素(碳、氮、磷)平衡及其对生态影响的科学[1-3],是应用元素动态平衡原理和生长速率理论,探讨植物营养状况、养分需求、养分利用效率、内稳态特征以及养分限制等的重要研究方法和手段[4],对解释植物适应机制与生境特征的耦合关系具有重要意义。近年来,生态化学计量学被广泛应用于草地[5]、森林[6]、荒漠[7]、湿地[8]等生态系统中生物养分元素分配、循环、供应、需求等特征及其与生境的关联,重点关注了气候变化[9]、氮沉降[10]、生态系统退化[11]等影响下不同植物的生态化学计量特征。此外,国内外已经从区域[12-13]、国家[14-15]、全球尺度[16-17]上对不同生态系统类型植物的化学计量学特征开展了相关研究,进一步推动了生态化学计量学的发展。目前,植物生态化学计量特征被广泛应用于逆境环境下植物适应机制及营养策略研究[18],进而揭示环境变化下生态系统结构和功能演变及调控机制[19],成为生态学研究的重要方向。

三峡水库是世界最大的水利工程,由于采用“蓄清排浑”的运行方式,库区水位每年均在145—175 m间波动,使周围土地周期性淹没和出露,因此河岸两侧形成了垂直落差达30 m,总面积约349 km2的反季节水位波动的水库消落带[20]。受冬季水淹和夏季干旱的双重胁迫,消落带内原有陆生植被逐渐消亡,形成了以少数适生草本植物为优势的新的植物群落[21-23],包括狗牙根(Cynodondactylon)、狼杷草(Bidenstripartita)、香附子(Cyperusrotundus)、苘麻(Abutilontheophrasti)、苍耳(Xanthiumsibiricum)等群落。随着水淹时间延长,这些适生植物的生长、繁殖、功能性状、生理代谢等方面对水淹胁迫产生了一系列适应性的变化[21,24-30],种群分布趋于稳定[24,31]。此外,周期性水淹导致土壤的养分释放和流失严重,土壤养分供应水平与计量特征发生改变[32]。在此背景下,适生植物的养分吸收和分配策略、养分利用效率及内稳性等也可能发生适应性改变,进而影响消落带植物群落的分布以及整个生态系统物质分配、释放等关键生态过程。然而,当前大部分研究仍主要关注适生植物对水淹胁迫的生理生态响应[26-27]、群落演变与种群扩大机制[24,31]以及养分再释放[28-30]等,而对植物养分含量、分配以及化学计量特征等研究相对薄弱,仅米玮洁等[33]采用室内培养试验探讨了土壤养分对消落带草本植物的N、P计量特征的影响,提出消落带植物具有较强的低N适应能力,且植物养分需求性是决定消落带植物适应能力的重要因子。刘明辉等[34]探讨了消落带人工植被池杉生态化学计量特征对水淹胁迫的响应及其养分适应策略。在三峡水库消落带这一特殊的逆境环境下,基于植物生态化学计量学研究,对揭示反季节水位波动影响下植物生态策略和环境适应性具有重要意义,是消落带湿地生态系统演变机制研究的有益补充。

作为一个特殊的水-陆过渡区,三峡水库消落带与自然水陆界面的湿地具有不同的环境因子和生态过程。当前大部分河岸带[35]、滨海区[8]、湖滨区[36]等自然水陆界面的研究结果表明,与陆地植被相比,水陆界面区植物碳、氮、磷计量特征具有较大的变异性和特殊性[37],且表现出养分利用效率较低、养分需求较高以及生长速率快等生存机制。那么,作为特殊的水陆界面,消落带植物的生态化学计量特征及养分利用策略如何？与自然水陆界面、自然湿地是否具有相似性？与陆地植物又有何差异？同时,三峡水库消落带范围广,土壤、植被、地形地貌、人类活动等生境要素变异性较大[20],而植物养分含量及计量比的空间变异性尚不十分清楚,限制了对整个消落带生态系统养分分布规律及其与库区生境的耦合关系的科学认识。基于以上问题,本研究选择三峡库区消落带分布最广的4种草本植物为研究对象,通过分析植物器官(根、茎、叶)C、N、P、K含量及计量比特征,阐释了植物化学计量特征的种间差异以及在全库区尺度的空间变异规律,进一步比较了消落带植物化学计量特征与其他生态系统的异同,以期揭示该区域适生植物的养分策略及适应机制,为消落带生态系统养分结构及其功能演变机制研究提供科学支撑。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

三峡水库是三峡大坝建成蓄水后形成的总面积达1084 km2(175 m高水位期)的人工湖,坝址位于湖北省宜昌市秭归县境内,范围涉及湖北省和重庆市21个县市区。整个库区以峡谷地貌为主,横跨川东岭谷和鄂中山区峡谷,北临大巴山,南依川鄂高原,属亚热带湿润季风气候,年平均气温在16.5—18.0℃,年降雨量1000—1800 mm,土壤类型以黄壤、紫色土、石灰土、石灰土、水稻土和潮土等为主。

三峡水库采用“蓄清排浑”的运行策略,每年10月中旬蓄水至175 m,次年1月份开始缓慢放水,至5月初水位降低至145 m,在库区周围形成了一个面积约349 km2的水库消落带。夏季落干期,大量植物生长,冬季水淹后植物逐渐枯亡腐烂,成为水库养分循环的重要环节。受水淹胁迫影响,消落带植物群落结构相对简单,形成了以狗牙根、狼杷草、苍耳、苘麻、狗尾草(Setariaviridis)、香附子和水蓼(Polygonumhydropiper)、稗(Echinochloacrusgalli)等为优势植物的草本群落[21-23]。

1.2 研究方法

1.2.1样地布设和样品采集

2018年7月,对三峡库区消落带4种优势植物的分布概况进行了调查并确定采样断面。在三峡库区腹心区域,沿长江干流自上游向下游依次选择涪陵(FL)、忠县(ZX)、万州(WZ)、云阳(YY)、奉节(FJ)、巫山(WS)、香溪(XX)、秭归(ZG)等地设置8个调查断面(图1所示),同时在澎溪河、大宁河、香溪河设置3个支流消落带的调查断面,以保证断面设计的代表性。每个断面选择人为干扰较少、生境特征相似的消落区设置3个重复样地,共计33个样地。根据植物群落分布情况,在消落带中部(约155—165 m范围内)设置长30 m的样带进行调查和采样；调查样地范围内主要植物群落状况、蓄水前土地利用类型、坡度、土壤质地等生境特征见表1。每个样地内选定狗牙根、狼杷草、苍耳、苘麻4种植物,随机选取10—30株/丛长势良好的植株,采集植物根、茎、叶样品,装入信封袋带回。

图1 研究区域样地分布Fig.1 Distribution of sampling sites in the littoral zone

表1 11个样地的基本生境特征

1.2.2样品处理与测定

将采集的植物样品清洗后放于烘箱中105℃杀青2 h,然后80℃烘干至恒重,烘干后的样品用粉碎机粉碎过0.15 mm筛,装入密封袋保存待测。

植物有机碳(C)含量测定采用K2Cr2O7-H2SO4外加热、FeSO4反滴定法测定；植物样品经浓H2SO4-H2O2法消煮完全后,消煮液分别利用流动分析仪(吉天FIA-6000+)测定植物全氮(N)含量,利用钒钼黄显色-分光光度法和火焰光度法测定植物全磷(P)和全钾(K)含量。

1.2.3数据处理

采用Excel 2010对数据进行初步处理,利用SPSS 18.0对数据进行统计分析。不同植物、不同器官之间采用单因素方差分析(One-Way ANOVA)检验差异显著性,采用一般线性模型(GLM)分析样地、物种、器官对植物养分含量及化学计量比的交互影响。用Canoco 5对植物不同器官养分化学计量特征进行冗余分析(RDA),变异系数(Coefficient of Variation,CV)=标准偏差/平均数×100% 计算得出；利用GraphPad-8.0作图。

2 结果与分析

2.1 不同植物各器官C、N、P、K含量及化学计量比特征

消落带4种植物根、茎、叶养分含量及变化范围如表2所示。根、茎C含量在不同物种间无显著差异(P>0.05),而叶片C含量表现为狗牙根与狼杷草显著高于苘麻与苍耳(P<0.05)；根、茎、叶N含量变化范围分别为3.1—14.9、3.1—19.2、10.1—48.3 mg/g,根、茎的N含量在4种植物之间也无显著差异(P>0.05),但叶片N含量差异显著,呈狗牙根<苘麻<苍耳<狼杷草,狗牙根叶片N含量比狼杷草低45%。同时,无论何种器官,狗牙根P、K含量均显著低于其他3种植物(P<0.05)。不同物种间C含量变异性最低,仅为4%—8%,而N、P、K含量变异性达29%—43%,表明不同物种对营养元素的需求存在较大差异。

表2 消落带4种植物器官C、N、P、K含量特征

从养分分配策略看,4种植物根、茎、叶的C、N、P、K含量分配基本相似。植物叶片的C含量均低于根和茎,且苍耳和苘麻达到显著水平(P<0.05)；相反,叶片的N、P、K含量则显著高于根和茎(苍耳的P含量和狼杷草的K含量除外)(P<0.05),特别是植物叶片的N含量是其根、茎N含量的3—5倍。根和茎的C、N含量无显著差异,而茎的P、K含量略高于根。

如图2所示,不同物种间和器官间的化学计量比特征差异较大。4种植物根、茎C/N的平均值分别为60.5、65.6,显著高于叶片(P<0.05),是叶片C/N(17.1)的3.5和3.8倍；物种之间,狗牙根的根C/N略低于其他三种植物,而茎和叶的C/N则均高于其他植物,特别是叶达到了显著水平(P<0.05)。同种植物不同器官的C/P和C/K均表现为根>茎>叶的规律(P<0.05),而在不同物种之间均呈狗牙根最高,狼杷草次之,苍耳和苘麻较低的趋势。消落带4种植物根、茎、叶N/P的平均值分别为2.4、2.0和5.2,N/K分别为0.6、0.4和1.1,均表现为叶片显著高于根、茎(P<0.05)；根、茎N/P和N/K在不同物种之间差异不大,但狗牙根的根N/P和N/K显著高于其他3种植物(P<0.05)；叶片N/P和N/K在不同物种间差异明显,狼杷草高于狗牙根,苍耳和苘麻均较低。K/P在植物之间、器官之间差异均不大。

图2 4种植物不同器官的化学计量比特征Fig.2 Characteristics of stoichiometric ratio of different plant organs in the littoral zoneCd：狗牙根 Cynodon dactylon；Bt：狼杷草 Bidens tripartita；Xs：苍耳 Xanthium sibiricum ；At：苘麻 Abutilon theophrasti;图中不同小写字母表示不同物种之间差异显著(P<0.05),不同大写字母表示同一植物不同器之间差异显著(P<0.05), +表示平均值

2.2 消落带4种典型植物化学计量特征的空间分布

植物养分特征及计量比变异性受生境条件综合影响。本研究进一步分析了库区环境变化对植物生态化学计量特征的影响。结果表明(图3),沿长江干流自上游至下游,库区消落带植物根、茎C含量呈现先缓慢升高,后降低的趋势,在下游巫山(WS)断面出现峰值,而叶片C含量则无明显空间变异；根、茎、叶N含量空间上呈现较为一致的变化规律,在上游涪陵(FL)和忠县(ZX)较高,随后迅速降低并保持相对稳定；P含量空间变化呈波动变化,仅在中游云阳(YY)出现峰值,下游巫山(WS)和秭归(ZG)出现低谷,其他断面保持稳定；不同器官中K含量均呈自上游至下游降低趋势,在上游的涪陵(FL)和忠县(ZX)及中游的云阳(YY)出现峰值,其他断面均较低。

受养分含量空间变异性的影响,植物根、茎、叶的化学计量比也呈一定的空间分布规律(图3)。与N和K含量相反,C/N、C/K均呈从涪陵(FL)至万州(WZ)迅速提高,随后缓慢波动,空间变异主要出现于库区上游断面。根、茎C/P比则沿程呈现缓慢升高的趋势。4种植物各器官N/P、K/P变化波动较大,库区上游较高,中游降低,到下游又上升的趋势；N/K在空间变化不大,除涪陵外基本稳定。

图3 消落带植物各器官C、N、P、K化学计量特征的空间变化Fig.3 Spatial variations in characteristics of C, N, P and K stoichiometry of in different plant organs in the littoral zoneFL：涪陵；ZX：忠县；WZ：万州；YY：云阳；FJ：奉节；WS：巫山；XX：香溪；ZG：秭归;CV表示4种植物不同器官化学计量特征的空间变异系数的平均值

变异系数反映了不同生境下植物化学计量特征的变化强度。图3所示,消落带植物不同养分及计量比对生境变化的敏感性不同,其中C含量变异性最小,低于5%,而N含量、C/N、N/P的变异系数较高(均大于35%),P含量和C/P的变异系数相对较低(平均为20%和22%)；不同器官化学计量特征的变异系数大体呈叶片明显低于根、茎。

2.3 消落带植物C、N、P、K化学计量特征的变异来源分析

利用多因素方差分析了样地、物种和器官3个因子对消落带植物养分含量及计量比的影响,结果显示：物种和器官对植物化学计量特征的影响显著大于样地(P<0.001),其中器官的影响作用最大(表3)。物种和器官对植物C、N、P、K含量均具有极显著影响,且物种对植物C/P有极显著影响,器官对C/N、N/P极显著影响(P<0.001)；而样地只对N含量及C/N影响达到极显著水平(P<0.001)；物种和器官的交互作用对植物C、N含量影响极显著(P<0.001)。

表3 一般线性模型(GLM)分析样地、物种和器官对植物C、N、P、K化学计量特征的影响

3 讨论

3.1 三峡库区消落带植物的化学计量总体特征分析

植物作为生态系统结构的基础和元素循环的载体,其养分含量及计量比值是生态系统过程和功能的重要特征。不同类型生态系统的植物C同化能力及养分需求具有较大差异[1],特别是受水分主导的生态系统的演变,随水分过程变化,植物养分策略会从主动型向被动型转变[37-38]。本研究发现,受冬季水淹和夏季干旱的双重胁迫,4种典型植物叶和茎的C含量均明显低于全国陆地植物的平均水平(436.5)[38]和全球陆地植物C含量的范围(450—500 mg/g)[39],但N、P含量却远高于全国和全球水平(表4)；叶片K含量也高于全国草本植物叶片的平均水平(17.9 mg/g)和全国660种植物叶片的平均水平(15.1 mg/g)[15](表4),说明消落带植物的固碳能力较弱,而养分吸收能力较强,可能具有与陆地植物不同的养分吸收和利用策略。其原因可能是：一方面,冬季水淹,夏季出露导致土壤矿化加速,有效养分增加[40],从而增加了植物对N、P、K的吸收；另一方面,夏季消落带成为水陆界面的拦截屏障,积累了大量面源污染物,使植物生长得到一定的养分补给；此外,淹水胁迫和夏季干旱促使植物保护性酶和蛋白质的合成,降低了碳同化能力,增强了养分需求性[33],进而改变养分策略。与我国主要的自然水陆界面系统相比,消落带植物茎、叶的N、P含量也比较高,但仍在中国湿地植物N、P变化范围内[37],表明消落带作为一种特殊的湿地类型,其植被演变过程中逐渐形成了与湿地植被相似的化学计量特征,而与陆地植被产生了明显分异。

养分的计量比能够较好的表征植物的养分利用效率和生长速率特征[1]。一般认为,由于植物体内碳固定需要大量蛋白酶和矿物质代谢参与[4],因此植物C/N、C/P、C/K越高,表明对养分的利用效率越高。“生长速率假说”认为,高生长速率的植物具有较低的C/N、C/P及N/P[4]。本研究中,4种消落带植物C/N、C/P、C/K均远低于全国陆生植物[38],也低于一些典型湿地植物(表4),表明消落带植物具有相对较低的养分利用效率和较高的生长速率,这与李小峰等[41]对百花湖消落带植物的研究结果一致,也与一些自然河岸带植物的适应机制有一定的相似性[42]。吴统贵等[43]研究发现潮间带(水-陆界面系统)植物也具有低C/N、C/P及N/P的特征,其原因可能是河岸带植物受夏季洪水和径流养分补给的季节性差异的影响,选择快速养分吸收和生长的策略[42]。

植物叶片N/P、N/K、K/P能够表征植物营养限制状况,当N/P<14植物生长受氮限制,N/P>16则受磷限制[44],当植物地上部分(茎和叶)N/K>2.1和K/P<3.4时,K就会成为植物生长的主要限制因子[45]。与全国753种陆地植物叶片的N/P(16.3)[14]和全球植物叶片N/P(13.8)[17]相比,消落带植物叶片N/P平均为5.2(范围为1.4—9.4),N/K仅为1.1(图2),表明三峡水库消落带植物生长受到明显的氮限制,这与之前三峡水库消落带秭归段草本植物研究结果一致[33]。对三峡库区消落带土壤氮磷比研究结果也显示,土壤全氮和有效氮较低,而磷含量较高,整个库区土壤均呈现明显的氮限制[46]。多因素方差分析结果也表明仅样地对植物N含量的影响达到极显著性水平(表3),因此消落带土壤N供给可能是影响植物化学计量特征的重要因素。然而,本研究4种消落带植物N含量高于大部分陆生和湿地植物(表4),表现出较强的N吸收效率和对N限制的适应能力,这也可能是消落带植物除淹水适应外的另一个重要的适应机制。

表4 消落带4种典型植物C、N、P化学计量特征与其他研究比较

3.2 三峡库区消落带植物化学计量特征的种间差异

不同植物化学计量特征及养分分配策略存在差异,能够在一定程度上反映植物的适应能力[52]。狗牙根作为消落带分布最广的植物[26],能够在一定程度表征消落带植物的适应特征。本研究发现狗牙根的化学计量特征表现出与其他3种植物有明显不同(表2)。一方面,狗牙根叶片C含量高于苍耳和苘麻,表明其具有较强的碳同化能力,而且一般认为植物叶片的C含量越高,其对外界环境胁迫的防御能力会越强[53-54]。另一方面,狗牙根N、P、K含量显著低于其他3种植物(根N含量除外),但更接近我国湿地植物平均水平[37],表现出其对养分的低需求性和水淹环境的高适应性的特征。化学计量比的分析也发现,尽管消落带植物均属低养分利用效率和高生长速率型植物,但狗牙根具有比其他3种植物略高的C/N、C/P、C/K(图2),属于相对低生长速率和高养分利用效率植物。同时,狗牙根根系的N/P、N/K也显著高于其他3种植物,在土壤N限制的条件下[48],其根系具有更强的N吸收能力。进一步通过RDA分析,将4种植物养分含量及计量比与样地之间进行耦合关联(图4),结果显示,狗牙根具有与其他三种植物不同的空间聚集模式,且受到样地变化的影响较小,特别是茎和叶片,进一步表明狗牙根养分含量及计量比受到样地变化的影响最弱,生长过程中能保持较强的内稳性。综上,狗牙根高抗逆性、养分的低需求、高利用效率、低生长速率以及较强的内稳性可能是其在消落带广泛分布的重要机制。以狗牙根为代表,水库消落带植物在受多重胁迫影响下,可能通过提高生长速率和固碳效率以实现养分的积累,进而提高生存能力和代谢速率,这与胁迫环境下植物“生存—生长—繁殖”优先级策略一致。

植物养分在各器官中的不同分配策略能够反映植物在适应环境中的进化趋势[55]。消落带植物各器官C含量差异不大,叶片略低于根、茎(表2)。4种植物N、P、K含量的分配上具有相似策略,均呈现叶片显著高于茎和根,这与百花湖消落区植物养分在器官的分配策略一致[41],与封焕英[56]、赵亚芳[57]等研究陆生植物分配策略也具有相似性,表明消落带植物养分分配策略并未出现明显变化。不同植物叶片C/N、C/P、C/K均显著低于根、茎,与水生植物[49]、湿地植物[41]表现相似,与大部分陆生植物研究结果也相同[56],这主要因为叶片是代谢和生长速率最快的器官,养分积累有利于光合固碳,符合生态化学计量的“生长速率假说”[4]；同时,消落带植物N/P、N/K均呈根、茎<叶,在N限制的背景下,植物能够更大限度的减少叶片的N限制,提高植物生产代谢,这与一些湿地系统中植物适应策略基本一致[49,53]。通过RDA分析进一步表明(图4),叶片的生态化学计量特征在不同样地聚集性较好,表明不同样地间差异较小,尤其以狗牙根最显著。叶片作为代谢最活跃的器官,消落带植物优先考虑叶片的稳态,降低叶片对环境的变化的敏感性,保障植物的固碳和生长。总之,消落带4种植物的养分分配策略无明显的种间分异,而且与其他生态系统具有相似性,未呈现出特殊性。

图4 消落带11个样地4种植物不同器官化学计量特征RDA分析Fig.4 Redundancy analysis of C, N, P, and K stoichiometry of different organs in four speciesBJX：白家溪；DC：大昌；ZJC：昭君村

3.3 消落带植物化学计量特征的空间分布规律

三峡库区消落带涉及范围广,环境变异大,对植物生态化学计量特征具有重要影响。尽管本研究中多因素方差分析结果表明样地对植物化学计量学的影响小于物种和器官(表3),但植物养分含量及计量比特征在不同样地间仍存在一定差异(图3)。首先,4种植物C含量在不同样地间变化不大,平均变异系数仅为4%(图3),表明库区消落带植物固碳能力受生境影响较弱。研究认为,植物固碳能力受到太阳辐射、温度、湿度、CO2浓度、水分及养分供给等多种外部环境因素影响[58]。本研究三峡库区范围内气候条件空间变异性较小[59],对光合固碳效率影响有限。尽管库区地形、土壤养分的空间变异较大[46],但植物能够通过调整养分策略保持其固碳能力的相对稳定[39]。张彬[60]等研究指出,三峡库区消落带不同土壤类型中有机质含量并无显著差异,这可能与消落带植物群落均质化[25]和植物C含量相对稳定有关。其次,消落带植物N、K含量空间变异性较高,且均呈自上游向下游减小的趋势空间分布规律。库区上游段涪陵和忠县处于库中低山中丘区,土壤侵蚀略弱,土壤发育更成熟,而下游段大巴山区地形坡度大,侵蚀加剧,导致土壤养分流失严重[46],因此消落带土壤N、K含量也呈现自上游向下游降低的特征[32],成为影响植物N、K含量空间分布的主要因素。此外,库区土壤氮限制显著[33,46],可能促使了同种植物氮吸收水平在不同样地间的分异。最后,植物P含量空间变异性明显弱于N、K,但仍呈现库区下游段(奉节、巫山、秭归)较低的趋势,这也主要与下游段样地坡度较大(表1),土壤相对贫瘠有关。

消落带植物C/N、C/P、C/K空间规律与N、P、K完全相反(图3),表明植物C/N、C/P、C/K主要由营养元素决定,而且自上游向下游土壤养分含量降低[32],导致在万州断面之后植物C/N、C/K显著提高。库区消落带植物N/P呈现两端高,中间低的空间模式,表明研究区内不同样地N限制强度存在差异,特别是在中游的万州、云阳、奉节等断面,植物根、茎N/P小于2,叶片也小于5,表现出更严格的N限制。这些断面土壤属灰岩、紫色砂岩上发育的黄棕壤和紫色土,有机质和氮含量较低,而磷和钾含量丰富[46]。而向下游至秭归,土壤以黄壤为主,P限制增强,N限制减弱[32],从而使N/P比升高。这种氮限制格局在消落带生态系统演变中的作用仍待进一步的研究。当然,地质地貌、地形、土壤以及水淹深度等均可能导致消落带土壤养分供给差异,进而影响植物养分策略的空间分异,未来从植物化学计量学角度对探讨消落带植物群落演替与土壤演化的关系具有重要意义。