近30年长江口海域生态系统健康状况及变化趋势研究

陈耀辉，刘守海，何彦龙，秦玉涛，季晓，张昊飞，徐韧

(1. 上海海洋大学 海洋生态与环境学院，上海 201306；2. 自然资源部 海洋生态监测与修复技术重点实验室，上海 201206；3. 国家海洋局 东海环境监测中心，上海 201206；4. 自然资源部 中国极地研究中心，上海 200136)

1 引言

20世纪60年代以来，随着全球经济的发展，生态环境问题日趋严重，生态系统健康问题受到了广泛的关注[1-2]。由于研究者研究背景的差异，对生态系统健康的定义各有不同，至今仍未达成共识，但是研究者普遍认可：如果一个生态系统是稳定的和可持续的，那么它就是一个健康的生态系统[3]。在生态系统健康的相关研究中，评价生态系统健康状况是最基础、最重要的一个环节，目前生态系统健康评价的研究已经涉及到河流生态系统[4-5]、湖泊生态系统[6]、湿地生态系统[7-8]、森林生态系统等[9]；评价方法大致可分为指示物种法和指标体系法两大类[3]。生物完整性指数（Index of Biological Integrity, IBI）法属于指标体系法中的一种，在评价河流生态系统健康的研究中，它因为能够将物种、种群、群落和生态系统层次的信息整合，以及能从生态系统的角度更好地反映河流生态系统健康状况而被广泛应用[10-11]。

生物完整性是指在天然栖息地中，群落所具有的种类组成、物种多样性和功能结构特征，以及该群落所具有的维持自身平衡、保持结构完整和适应环境变化的能力[12]。20世纪80年代初，Karr[11]首先提出了以鱼类作为指示生物，使用IBI评价水环境质量及生态系统状况。在此基础上，Deegan等[13]基于河口生境鱼类群落变化的情况，进一步提出了河口生物完整性指数（Estuarine Biotic Integrity Index，EBI）的概念，并将之应用于马萨诸塞州南部瓦库伊特（Waquoit）海湾和巴特米尔克（Buttermilk）海湾生境质量的评价。此后，Hughes等[14]、Breine等[15]以及刘守海等[16]都利用EBI的方法对河口海域生态系统健康状况进行了研究，以上研究集中在评价河口生态系统健康状况的现状，尚未出现评价生态系统健康状况变化趋势的研究，而分析一个生态系统健康状况的长期变化有助于了解其驱动机制，并能针对性地对退化的生态系统进行修复。

长江是我国最大的河流，其大量的淡水输入，给长江口海域带来了大量的泥沙和营养物质[17]，同时长江口海域也受到台湾暖流、苏北沿岸流和黄海水团等海流水系的综合影响，历史上长江口海域是多种鱼类的产卵场和育幼场[18]。然而，由于人类开发活动的加剧，长江口海域面临的生态压力与日俱增[19]。近年来，围绕长江口海域生态环境的问题，我国学者开展了大量研究，包括探讨长江口海域水质环境的变化[20-22]、评价沉积物生态环境的受污染程度[23-24]、研究生物群落与环境因子的关系[25-27]等，这些对长江口海域生态系统的研究，最终目的都是了解长江口海域生态系统状况，以便合理利用长江口海域资源，使社会可持续发展。目前，长江口海域生态系统状况不容乐观：水体富营养化程度严重，这不仅导致水质恶化[22,27]，而且也使赤潮暴发次数增多[28]；底栖生物群落的物种数和生物量都处于较低水平[26]；鱼类群落多样性趋于简单化，底层中型鱼类个体减少[29]等。为更好地了解长江口海域生态系统健康状况的长期变化趋势，本研究通过计算1986年、1999年、2007年以及2016年4个不同年份春季长江口海域鱼类浮游生物的EBI值，评价了长江口海域生态系统健康状况近30年的变化，以期为长江口海域生物资源的保护和修复以及为利用生物完整性评价河口生态系统健康状况提供参考。

2 材料和方法

2.1 数据来源

2016 年 5 月在长江口海域（30°30′～32°00′N，121°20′～123°00′E）进行海洋生物多样性监测采样调查，按照《海洋调查规范》（GB/T 12763.6—2007）使用大型浮游生物网（网长280 cm，网口内径80 cm，网口面积0.5 m2，网目0.505 mm）进行挂流拖样；用浅水Ⅰ型浮游生物网(口径50 cm、筛绢CQ14、孔径0.505 mm)由底至表进行垂直拖网。鱼类浮游生物样品先用5%的福尔马林溶液保存，待下一步回实验室处理；实验室中，先在体视显微镜下对样品进行初步鉴定，而后利用基于线粒体COⅠ序列的DNA条形码技术对未能定种的样品进行DNA鉴定，并计数。其他鱼类浮游生物数据分别引自：中国科学院海洋研究所 1986 年 5 月，在 30°35′～32°00′N，121°20′～124°00′E范围内进行的浮性鱼卵和仔稚鱼生态调查[30]；中国科学院海洋研究所1999 年 5 月，在 30°30′～32°20′N，121°00′～123°30′E 范围内进行的生态环境与资源综合调查[31]；中国科学院海洋研究所2007年5月，在30°45′～32°00′N，121°00′～123°20′E 范围内进行的渔业资源管理与可持续利用调查[32]。采样站位及采样时间见图1。

参考《拉汉世界鱼类系统名典》[33]和《江苏鱼类志》[34]统一命名各年份间拉丁文学名相同而中文学名不同或拉丁名和中文学名都不同但实为同一物种的鱼类浮游生物。

2.2 评价指标的设置及计算

根据研究区域河口生境的属性，本研究参考Karr[11]、Deegan 等[13]、Hughes等[14]及刘守海等[16]的研究方法，确定了适合评价长江口海域EBI的指标。评价指标分为物种组成、营养类型、鱼类丰度和健康状况3大类，共10项（表1)；将近30年来长江口海域受干扰程度较低的年份获得的数据设置为各指标的期望值，然后将各年份的数据与期望值对比，根据各年份数据偏离期望值的程度，分为“好”、“一般”、“差”3个层次，分别赋予5分、3分、1分的评价，最后将各项指标得分相加即为该年份的EBI值。

EBI计算公式：

式中，M1～M10意义见表1。因研究区域鱼类浮游生物包含了在河口育肥、产卵以及栖居的种类，因此M1属性包含了河口育肥种、河口产卵种和河口定居种3个指标，故赋予M1属性3个权重。EBI总分为60分，分数越高，代表该研究区域鱼类浮游生物的生物完整性程度越高、生态系统越稳定，则生态系统健康状况越好。

2.3 EBI评价标准以及等级划分

参考Karr[11]的研究，本文将EBI的总分划分为9 个分数段，分属 9 个等级：“极好”58～60；“极好-好”53～57；“好”48～52；“好-一般”45～47；“一般”40～44；“一般-差”35～39；“差”28～34；“差-极差”23～27；“极差”12～22。表 2 列出了各 EBI值及其对应的EBI等级，以及各EBI等级的特征描述。

3 结果

3.1 鱼类浮游生物物种组成

图1 不同调查时期长江口海域鱼类浮游生物采样区域和站位分布Fig. 1 Survey area and sampling stations of ichthyoplankton in the Changjiang River Estuary in different survey periods

表1 长江口海域EBI评价指标体系Table 1 EBI metric system in the Changjiang River Estuary

研究发现，春季长江口海域共鉴定鱼类浮游生物25科，共62种，其中鉴定到种的有51种，4个种鉴定到属，7个种类鉴定到科（表3）。按照长江口海域鱼类浮游生物的生态习性和空间分布的特点，将62种鱼类浮游生物分为淡水型、沿岸型、半咸水型和近海型4种生态类型（表3）。

由图2可知，近30年来，春季（5月份）长江口海域鱼类浮游生物种类数在1986年较高，随后急剧降低，1999年以后稳定在较低水平。在分类阶元为科的水平上，1986年、1999年、2007年及2016年分别为15、15、13、10科，总体呈现出缓慢递减的趋势；在分类阶元为种的水平上，1986年鱼类浮游生物种类数最多，达到30种，而后急剧下降到1999年的20种，此后种类数变化不大，分别为2007年的17种以及2016年的19种。

表2 EBI等级划分和对应的特征描述Table 2 Classification of EBI and the characteristic corresponding to its level

3.2 长江口海域EBI指标赋值标准

本研究选择长江口海域受人类干扰较少年份的数据作为EBI期望值。鱼类浮游生物是鱼类生活史早期的发育阶段，其物种状况、种群结构组成等受成鱼影响[35-36]，在20世纪80年代以前，长江口海域渔业资源的开发利用程度在正常范围，鱼类群落基本保持完整状态[29,37]，故本文参考1986年鱼类群落的资料设置期望值。根据1、3、5赋值法，得到长江口海域河口生物完整性各指标的赋值标准（表4）。

表3 长江口海域鱼类浮游生物名录Table 3 Species categories of ichthyoplankton in the Changjiang River Estuary waters

续表 3

图2 春季（5月）长江口海域物种数量变化Fig. 2 Changes in the number of species in the Changjiang River Estuary waters in spring (May)

3.3 长江口海域河口生物完整性变化趋势

长江口海域在1986年、1999年、2007年和2016年4个不同时期的EBI值分别为52、40、36和34（表 5），对应的 EBI等级分别为“好”、“一般”、“一般-差”和“差”，生物完整性呈现出先下降后保持平稳的趋势。在物种组成大类的指标（M1～M5）中，各年份EBI得分的趋势与EBI总分趋势相似，1986-1999年先下降，1999年以后保持平稳；而营养结构与鱼类丰度和健康状况两大类指标的EBI得分则一直维持稳定状态。

表4 EBI 指标赋值标准Table 4 EBI metrics score criteria

表5 鱼类浮游生物EBI值Table 5 EBI values of ichthyoplankton

4 讨论

4.1 鱼类浮游生物群落结构变化

在温带河口地区，鱼类浮游生物群落一般以生活在河口地区的鰕虎鱼科和在河口地区季节性产卵的鲱科、鳀科等居多[38-41]。本研究中，春季长江口海域鱼类浮游生物主要类群为鳀科、鰕虎鱼科、石首鱼科、鲤科等，分属于淡水型鱼类、半咸水型鱼类、沿岸型鱼类、近海型鱼类4种生态类型[30,42]，其中鳀科的凤鲚和日本鳀、石首鱼科的小黄鱼为4个时期都出现的种类；鲻科的鰉、鲬科的鲬、鲳科的银鲳和鰕虎鱼科的斑点竿鰕虎鱼在3个时期出现；其余出现2次的有7种；只出现1次的高达48种。研究发现，近30年春季长江口海域鱼类浮游生物群落结构的变化主要是4个时期中只出现1次的偶见种引起的。与常见种相比，这些偶见种对环境的适应能力弱，当环境条件适合，这些种类增加，物种多样性也变大；当环境恶化，它们不能适应就会逃逸或死亡，则鱼类浮游生物物种多样性迅速变小[43]。鱼类浮游生物群落结构的变化与成鱼群落结构的变化密切相关[36]。近年来，长江口近岸水域鱼类物种多样性降低，种类组成由20世纪60年代的以底层中型优质鱼类为主转变为21世纪以中上层小型低值杂质鱼类为主的较为简单的群落结构生态类型[37]，鱼类群落结构逐步趋于简单[44-45]，大型个体鱼类减少[37,46]，而如鰕虎鱼科的矛尾鰕虎鱼等生命周期短的小型鱼类占优势[45,47]。据统计，21世纪鱼类浮游生物优势种多是凤鲚、白氏银汉鱼等中小型鱼类[48]。

本研究发现，长江淡水输入量的变化会对长江口海域鱼类浮游生物群落变化产生影响。近30年来淡水种只出现在1999年和2016年，据中国泥沙公报数据（http://www.mwr.gov.cn/sj/tjgb/zghlnsgb）以及张晓晓等[49]的研究，2016年年径流量明显比其他3个年份要大；尽管1986年、1999年和2007年3年的年径流量相近，但1999年5月长江中下游降水偏多[50]，这导致长江口海域淡水输入量增加。Faria等[51]在对瓜地亚纳（Guadiana）河口及其邻近海域鱼类浮游生物群落与环境因子关系的研究中同样发现径流对河口鱼类浮游生物有重要影响。

4.2 长江口海域河口生物完整性指数

鱼类浮游生物是河口生态系统的重要组成部分[52]。由于自身运动能力弱，鱼类浮游生物对环境扰动能够做出相对快速的响应[53]，故对环境变化敏感；另外，鱼类浮游生物既是主要的被捕食者，又是次级生产力的重要消费者，充当着生物量消费者和生物能量转换者的角色[54]，是长江口海域生态系统食物链中重要环节。因此鱼类浮游生物这一类群可以作为评价长江口海域生态系统健康状况的指示生物。

本研究选取鱼类浮游生物的物种组成、营养结构、鱼类丰度和种群状况3大类属性指标，评价了近30年长江口海域鱼类浮游生物群落的生物完整性。研究发现，长江口海域的EBI等级发生了从“好”、“一般”、“一般-差”到“差”的变化，表明近30年长江口海域生态系统内鱼类浮游生物的生物完整性由好变差，也从一定程度上表明人类活动对长江口海域鱼类浮游生物群落的干扰在增强。EBI等级在1986年为“好”层次，表明当时长江口海域生态系统受到的人为干扰较少，鱼类浮游生物群落营养结构较平衡，低耐受性种类较多而天然杂交种较少，河口生物完整性程度较高；1999年以后，EBI等级稳定在“一般”到“差”层次，鱼类浮游生物种类数以及低耐污鱼种类数都出现一定程度的下降，高耐污鱼种类增加，生物完整性程度较差。从EBI评分可以看出，1986年到1999年之间EBI得分的降低，鱼类浮游生物种类结构的变化是主要原因，其中低耐污鱼种类数减少以及总种类数下降又是种类结构变化的主要原因，且物种总种类数下降是由低耐污鱼种类数的减少而造成的。研究发现，营养结构类型3个指标的值在4个时期中并没有太大变化，包含了海洋食物链中位于第二营养级的日本鳀、康氏小公鱼、细条天竺鲷和凤鲚等；位于第三营养级的小黄鱼、黄姑鱼、鲬以及各种舌鳎等；位于第四营养级的龙头鱼、鲈鱼、蓝点马鲛、带鱼等[55]，反映出鱼类浮游生物群落营养结构保持稳定，群落生态功能可以维持正常运转。

4.3 长江口海域生态系统健康状况的变化

鱼类浮游生物的生物完整性程度能够反映生态系统的健康状况[56]。本文EBI显示近30年来长江口海域生态系统健康状况由20世纪80年代中期“好”下降为21世纪初以来“差”。除了从EBI方面反映了近年来长江口海域生态系统健康状况变差外，许多研究者从其他角度对长江口生态系统健康状况进行了研究，同样发现近年长江口海域生态系统健康状况较差。在使用指标体系法评价长江口海域生态健康状况的研究中，周晓蔚等[57]使用压力-状态-响应指标结构模型发现1996—2005年这10年该海域都处在“亚健康-病态”状态。叶属峰等[58]通过物理化学指标、生态学指标和社会经济学指标3大类30个指标评价2002—2004年的生态系统健康状况，发现2002—2004年该海域总体上处于“亚健康”状态。众多使用渔业资源和生态环境数据，利用Ecopath模型探讨生态系统内部营养结构和能量流动的变化的研究发现，2000—2016年长江口海域生态系统均处于“不成熟”的发展阶段，生态系统稳定性较低、抗干扰能力弱，生态系统健康状况较差[59-61]。

长江口海域生态系统同时受到人类活动和自然状况变化的影响，生态系统健康状况的变化也受到多种因素的影响，包括渔业捕捞[29,62]、长江径流[63]、环境污染[64]、滩涂围垦[65]等。研究发现，长江口海域健康状况近30年的变化主要与渔业捕捞、环境污染、长江径流量等因素相关，它们降低了生态系统的稳定性，使生态系统可持续性减弱。中等捕捞强度会使鱼类多样性增加，但过高的捕捞强度又会使多样性下降[66]，根据东海区渔业统计年鉴对捕捞力量的统计结果：从1951年开始至2002年，东海区的捕捞力量呈现逐年增加的趋势，其中主要从80年代初期开始急剧增加[29]；此外，80年代对捕捞网具进行了改革，使捕捞网具对于鱼类更有针对性，且幼鱼的捕捞量急剧上升[62]。环境污染直接造成生物栖息地环境质量下降，严重威胁到许多物种的生存[67]。近30年来，长江口海域水体无机氮和活性磷酸盐的含量不断升高[27]，活性磷酸盐和无机氮含量在1987—2005年之间都出现了2次明显跃升，2005年以后保持高位震荡，水体富营养化程度较高；另外，有机污染物也不断增多，从1986年的115种增加到21世纪初的308种[68]。据大通站多年输沙量资料显示，长江入海口输沙量在20世纪50年代至2004年间急剧下降[22]，而后保持较低的输入量，输沙量的减少，使长江口海域海水的自净能力下降[69]，导致生态系统自我调节能力减弱。

5 结论

近30年来，长江口海域鱼类浮游生物群落结构发生了变化。鱼类浮游生物种类数在1986年较高，有16科29种，之后开始下降为1999年15科20种，2007年13科17种，2016年10科19种，整体呈现出由高变低，而后稳定在较低水平的趋势。

本研究中1986年、1999年、2007年以及2016年4个不同时期的EBI值分别为 52、40、36、34，对应的EBI等级分别是“好”、“一般”、“一般-差”、“差”，表明1986年长江口海域生态系统受人类干扰少，鱼类浮游生物群落物种多样性丰富，生物完整性程度较高，生态系统稳定性高，自我恢复能力强，生态系统健康状况良好；进入21世纪后，自然因素和人类活动双重影响对长江口海域生态系统干扰的加重，使物种种类数和低耐污种数都出现一定程度的下降，生态系统健康状况变差。

EBI值能够反映长江口海域生态系统的健康状况，但今后仍需要对鱼类浮游生物进行更多的调查，包括关注鱼类浮游生物物种、种群、群落的变化，研究环境变化对鱼类浮游生物群落的影响，以及探究鱼类浮游生物对环境变化的响应等，进一步完善EBI评价指标体系，使之能更精确评价长江口海域生态系统健康状况。