广西山口红树林湿地鸟类多样性研究

韦江玲，孙仁杰，刘文爱，李蕾藓

(1.广西山口红树林生态自然保护区管理处，广西 北海 536000；2. 广西红树林研究中心，广西红树林保护与利用重点实验室，广西 北海536000；3.广西生态工程职业技术学院，广西 柳州 545004)

0 引言

湿地鸟类对生境变化非常敏感，是湿地生态系统的重要组成部分，其群落组成和种群数量是湿地监测和评价的重要指标之一[1]。红树林湿地拥有三大属性:高光合速率、高吸收率和高回报率[2]。潮滩中含有大量有机残余物，可为底栖动物提供能量，而丰富的底栖动物又是湿地鸟类取食的重要来源，因此，红树林湿地在国际水鸟保护协定中扮演重要角色。国内学者在红树林湿地鸟类群落和多样性方面做了大量研究[3-7]。广西山口国家级红树林生态自然保护区作为国际重要湿地，在过去的日常监测中，发现该区域拥有全球濒危物种黑脸琵鹭个体7只和超过2万只不同种类的水禽，以山口红树林湿地作为重要的补给基地。

目前对该湿地的鸟类研究主要集中在2014年以前，且大多是单一方面的研究，在研究时段上也较短，长则1年，短则几个月，尚未发现有长时间跨度、从多种角度研究的论文。例如，在2000年，周放等[8]重点研究了山口湿地繁殖鸟类多样性与生境结构的关系，得出山口繁殖鸟类32种，其中水鸟仅占1/3，非水鸟占2/3。其中，红树林的物理结构对鸟类群落结构有重要影响，且红树林结构越复杂，鸟类的多样性就越高。韩小静[9]研究了2005年6月至2006年4月期间，山口湿地鸟类群落的组成结构、功能结构以及迁徙季节水禽种类间的互利关系。结果共检出鸟类11目34科100种；生境鸟类群落香农-威纳(Shannon-Wiener)多样性指数为：英罗红树林区>农田生境>丹兜红树林区>陆岸树林>盐田与虾塘>光滩生境；并对迁徙季节水鸟(鸻鹬类)的种间互利关系进行了研究。许亮等[10]重点研究山口湿地5种生境的鸟类群落相似性和多样性，结果显示：2011年夏季共有31种鸟类的记录，鸟类群落香农-威纳(Shannon-Wiener)多样性指数最高的出现在红树林生境，鸟类群落相似性指数最高的出现在红树林生境和农田生境，而鸟类相似性指数最低的出现在农田生境及桉树林生境。余辰星[11]以2010、2011年春季(迁徙季节)的不同滨海湿地类型(天然湿地和人工湿地)中水禽的结构组成和行为特征为研究对象，结果显示，天然湿地记录到水禽8科6目39种，人工湿地记录到水禽9科6目50种，天然湿地的数量少于人工湿地，春季人工湿地水禽数量大于天然湿地，秋季水禽数量较多。由于山口湿地位于沿海人口稠密地区，且近年来随着环境、气候变化及北部湾经济发展，区内鸟类多样性会发生怎样的变化鲜为报道。本研究主要就近4年(2015—2018年)对山口湿地鸟类做了较为系统全面的调查，主要分析了多年鸟类群落季节多样性和生境的多样性，对比分析鸟类和生境变化的原因并提出相应的保护对策，弥补山口湿地鸟类近几年的基础数据，以期为监测鸟类种群资源提供量化依据，为广西沿海滩涂湿地鸟类的保护提供科学依据。

1 研究区概况及调查方法

1.1 研究区概况

山口红树林保护区于1990年经国务院批准建立，保护等级为国家级，位于广西合浦县沙田半岛东西两侧，海岸线长41 km，面积8 000 hm2，红树林面积835.9 hm2。保护区2002年被指定为国际重要湿地，该湿地有真红树林树种共9科10属10种，半红树植物5科6属6种。滨海植被是以见血封喉(Antiaristoxicaria)、高山榕(Ficusaltissima)、西南猫尾木(Markhamiastipulata)、山楝(Aphanamixispolystachya)、竹节树(Caralliabrachiata)等为标志的陆地常绿季雨林，经过长期的开发和利用，滨海植被严重退化，大部分的原生植被为速生桉树窿缘桉(Eucalyptusexserta)、虾塘等所取代。山口湿地是广西海岸“三最”(即：地表温度最高、降雨量最少、海水盐度最大)地方，其红树林海岸则是广西生物性海岸的代表。保护区内无大江大河注入，只有洗米河和那郊河两条季节性独流小河，海水盐度较高，平均海水盐度达28.9‰。多年平均气温为23.4 ℃；年降雨量1 600 mm～2 800 mm，年降雨量的80%集中在夏季，蒸发量1 000～1 400 mm，平均相对湿度为80%；潮汐类型属非正规全日潮，年平均潮差在2.31～2.59 m，多年平均潮差2.52 m，最大潮差6.25 m；平均海水盐度28.9‰。山口湿地周边社区属于经济落后地区，当地社区群众主要从事渔业、养殖业，并以劳务输出为主要经济来源[12]。湿地周边乡村共17个，总人口为7万多人。

1.2 调查方法

1.2.1 生境的划分

根据研究区的植被和景观特征，将山口湿地鸟类的生境划分成5个类型，见表1 。

表 1 生境划分和各生境特点Table 1 Habitat division and characteristics

1.2.2 调查方法及数据处理

根据湿地实际情况，选择比较具有代表性的2片林区(英罗片和丹兜片)，设置5条样线。调查样线长度1.5～3 km不等，样线宽度100 m。连续调查4年(2015—2018年)，调查每年分四季进行，其中春、夏、秋、冬季调查时间分别为每年的4月、7月和10月和次年的1月。调查范围以红树林、滩涂为中心，从海缘到陆地，包括光滩、红树林、盐田和养殖塘、农田、灌草丛、陆岸混交林等生境。物种调查采用样带法和直接计数法，样带法是对红树林生境、陆岸混交林生境等各个生境按固定的线路和长度以每小时1～1.5 km的速度进行，结合使用8～10倍双筒望远镜和25～60倍单筒望远镜进行观察统计，同时记录鸟类活动、数量其栖息环境情况。每条样线每个季节重复2～3次。

鸟类识别依据《中国鸟类野外手册》[13]，鸟类名称与分类依据《中国鸟类分类与分布名录》(第三版)[14]。采取物种的丰富度指数(D)、香农-威纳(Shannon-Wiener)多样性指数(H)、均匀度指数(J)评估鸟类群落物种多样性[5，11]。

(1)香农-威纳(Shannon-Wiener)多样性指数公式：H= -Σpilnpi，其中：pi为调查中第i个种的个体的比例。

2 结果

2.1 鸟类群落组成

2015—2018年，在山口湿地共记录到鸟类151种，分别隶属于14目41科(表1)，占广西北海市鸟类总种数455种的33.2%[15]。与邻近红树林湿地相比，山口湿地鸟类种类多于东寨港红树林湿地鸟类65种[3]、广州新垦红树林湿地鸟类50种[5]、雷州半岛红树林湿地鸟类133种[6]、泉州湾河口红树林湿地鸟类110种[7]和广州南沙红树林湿地鸟类149种[16]。春季、秋季和冬季鸟类种类相当，分别为86种、85种和85种，分别占全年鸟类总种数的57.0 %、56.3%和56.3%；夏季记录的鸟类最少，仅55种，占36.4%。共监测到国家重点保护鸟类(国家二级重点保护动物)16种，而列入《濒危野生动植物种国际贸易公约》(CITES，2017)附录Ⅱ的也是16种。黑脸琵鹭(Plataleaminor)、红颈滨鹬(Calidrisruficollis)、黑冠鳽(Gorsachiusmelanolophus)、红腹滨鹬(Calidriscanutus)、灰树鹊(Dendrocittaformosae)、短翅树莺(Cettiadiphone)、黄腹树莺(Cettiaacanthizoides)、淡脚树莺(Cettiapallidipes)、暗绿柳莺(Phylloscopustrochiloides)是山口红树林湿地新记录到的鸟种，在2014年以前从未发现。

而对比此前对山口红树林区鸟类的研究，1999年监测到山口繁殖鸟类32种，其中水鸟仅占1/3，非水鸟占2/3[8]。2005年6月至2006年4月监测到11目34科100种[9]，2011年6—8月监测到夏季鸟类9目20科31种[10]，2010 年春秋季(3、4、9、11月)和2011年春节(3、4月)迁徙季节共记录到水鸟6 目8 科39 种，人工湿地有6 目9 科50 种[11]，本研究监测到的鸟类数量较多，究其原因，可能此前的研究在时间上比较短，最多1年，少则几个月，所以在统计鸟类数量上不够全面。也有可能与山口的生境变化有关，后文将具体讨论。

春季共记录到鸟类86种，分别隶属于11目30科。从种类组成上看，非雀形目高于雀形目种类，分别是50种和36种，分别占该季节鸟种数的58.1 %和41.9%。非雀形目鸟类主要是鸻形目的鸻、鹬科，为16种，而且均为水鸟；其次是鹈形目鹭科，有11种；杜鹃科鸟类6种；秧鸡科4种。

夏季共记录到55种，分别隶属于8目24科。非雀形目种类居多，有32种，共占该季节鸟种数的58.2 %。鹈形目鹭科和鸻形目是非雀形目鸟类中的主体，分别有10种和6种，数量上以鹭鸟最多。雀形目中数量比较突出的是家燕(Hirundorustica)，共记录到560只，单次记录的最大数量为150只。

秋季共记录85种鸟类，分别隶属于11目32科。非雀形目种类多于雀形目，共有49种。鸻形目的鸻、鹬类是非雀形目鸟类中的主体，共18种；其次是鹈形目鹭科，共11种。从数量上看，鸻形目共统计到1 200只，鹈形目鹭科共统计到1 486只。

冬季共记录鸟类85种，分别隶属于36科。从种类组成上看，非雀形目和雀形目种类相当，分别是42种和43种。鸻形目的鸻、鹬类是非雀形目鸟类中的主体，共计14种；其次为鹈形目鹭科，有8种。从数量上，鸻形目共统计到4 600只，鹈形目鹭科共统计到3 240只。冬季的鸟况和秋季相似，但种类略有差别，单次统计的物种数量更多。

2.2 鸟类居留情况

调查结果显示，在记录到的151种鸟类中，留鸟54种，占35.8%；夏候鸟25种，占16.6 %；冬候鸟57种，占37.7 %；旅鸟16种，占10.6%。从季节分布上看，每个季节都能发现4种居留型鸟类，但主要构成成分有区别(表2)。留鸟在四季均有分布，其种群比较稳定。红树林及滩涂、盐田-养殖塘和农田是留鸟种群分布最广的生境。在红树林生境，白鹭、牛背鹭和池鹭是优势种群。滩涂、盐田和虾塘的常见留鸟有白鹭、池鹭、环颈鸻、黑翅长脚鹬和普通翠鸟等。农田中的留鸟以白头鹎、白喉红臀鹎、褐翅鸦鹃、鹊鸲、松鸦、珠颈斑鸠和棕背伯劳为优势。人工防风林(主要是桉树林)中的鸟类不多，常见的有红嘴蓝鹊、大山雀等。夏候鸟在春季中期开始抵达山口湿地，直到夏末初秋才离开。大白鹭、中白鹭、黄斑苇鳽、黑卷尾是红树林、滩涂生境中的优势种。家燕、金腰燕在保护区的各种生境均有分布。栗喉蜂虎偏好在农田和农田边缘的乔木、灌木林中活动。杜鹃类的夏候鸟，如大鹰鹃、八声杜鹃、噪鹃，主要在人工桉树林和相思林等乔木中活动。冬候鸟于秋季陆续抵达保护区，于春季早期离开，其中也有一些种类到夏季才离开。冬候鸟种类很多，以各种鸻鹬类、鸥类等水鸟为优势。数量最多的为红嘴鸥。其他常见的鸻鹬类有青脚鹬、环颈鸻和金鸻等，它们主要在滩涂、盐田和虾塘活动。黑喉石鵖、鹨、柳莺、鹀等主要在灌木和灌草丛活动。旅鸟多见于春、秋和冬季等迁徙季节。以水鸟为主，常见种包括泽鹬、林鹬、翻石鹬等，多在滩涂、盐田虾塘觅食以补充继续迁飞的能量。雀形目的旅鸟多为鹟、柳莺，在乔木和灌木林中活动。

表 2 广西山口红树林湿地鸟类名录Table 2 Birds recorded at Shankou mangrove wetlands, Shankou, Guangxi

续表2

续表2

续表2

注： R代表留鸟，S代表夏候鸟，W代表冬候鸟，P代表旅鸟，Ⅱ代表国家Ⅱ级重点保护动物，B代表2017年1月2日起执行的《濒危野生动植物种国际贸易公约》附录Ⅱ。

2.3 季节变化

表 3 山口红树林湿地鸟类居留情况/种Table 3 Resident type of birds in mangrove wetlands at Shankou,Guangxi

季节留鸟夏候鸟冬候鸟旅鸟总计春季391526787夏季32182355秋季3714231185冬季42629885

表 4 四季鸟类多样性指数比较Table 4 Comparison of bird diversity index in four seasons

春季夏季秋季冬季平均值H'指数2.952.53 3.052.902.86J指数0.750.680.800.650.68

表 5 5类生境鸟类多样性指数比较Table 5 Comparison of bird diversity index in 5 types of habitats

生境类型红树林混交林农田盐田-养殖塘桉树H'指数3.212.912.892.630.75J指数 0.800.780.88 0.710.24

一年中每个季节统计到最多的居留型是留鸟(表3)。春、秋和冬季为鸟类迁徙季节，旅鸟比较集中。春季是候鸟生态位交替的季节，除了旅鸟在不断地经过或在该区作短暂停留，有些夏候鸟已经逐步来到，另一方面冬候鸟却尚未完全离开，同时当地留鸟和部分从南方迁来的夏候鸟也开始繁殖。秋季，候鸟陆续从北方飞来，冬候鸟和作短暂停歇的旅鸟增多。冬季，主要是留鸟和冬候鸟在此活动。

2.4 鸟类群落多样性

物种多样性是反映群落组成结构的重要特征，候鸟的迁徙，不同栖息地环境结构和食物丰富度的季节性变化是鸟类多样性变化的根本原因[17]。表4统计了2015—2018年山口湿地四季鸟类多样性情况。秋季、春季、冬季三季山口湿地多样性指数均在2.9以上，说明该湿地鸟类多样性比较丰富。四季多样性指数比较：秋季>春季>冬季>夏季，秋季鸟类种类和物种多样性指数最高。均匀度指数则是：秋季>春季>夏季>冬季。

从不同生境的鸟类多样性分析(表5)，红树林生境的鸟类多样性最大，桉树林生境的鸟类多样性指数最小。除桉树林生境外的其他4种不同植被中的均匀度相差不大，从0.71～0.88，桉树林生境的鸟类均匀度指数最小，为0.24。

3 讨论

全球有三大鸟类迁飞路线，对东亚澳大利西亚迁飞区而言，迁徙水鸟主要包括鸻鹬类、雁鸭类、鹤类、海鸟以及一些其他类别，山口红树林湿地正是该迁飞路线上的重要一站。山口湿地具有丰富的红树林群落，繁多的湿地类型，作为中途停歇地，每年都有大量候鸟经过[18],也是当地留鸟繁殖、栖息不可或缺的场所。山口湿地浮游生物和底栖动物资源十分丰富，植被异质性大，为湿地鸟类提供了良好的食物条件和栖息环境，每个季节都能发现4种居留型鸟类，留鸟是4个季节中的鸟类主体，冬候鸟和夏候鸟也不少，这导致山口湿地鸟类群落具有十分丰富的多样性。

黑脸琵鹭是IUCN红色名录濒危(EN)物种，也是国家Ⅱ级重点保护鸟类。在以往的调查中，黑脸琵鹭作为候鸟，主要出现在山口湿地的春季和秋季2个迁徙季节，其中在2016年的监测中，发现黑脸琵鹭在该区域迁徙季节结束后还没有完成迁徙。此外，在对山口湿地冬季的监测中，还记录到蓝悲翠和黑色卷尾2种夏季候鸟，其中黑色卷尾数量较多。虽然候鸟和夏候鸟的总比例相对较低，但山口湿地这种鸟类迁移滞后的现象在一定程度上反映了该地区鸟类对全球变暖的一种响应[19]。

从季节上分析，春、秋和冬季为鸟类迁徙季节，在多样性指数、丰富度指数和均匀度指数上均比夏季高，说明山口红树林湿地是鸟类迁徙重要的通道和驿站，许多越冬水禽都在这栖息与经过。夏季冬候鸟已往北迁徙，仅有繁殖鸟类(留鸟和夏候鸟)，因此物种多样性指数最低。

小尺度上，植物结构是鸟类栖息地选择的取决因素[20]。本研究中生境类型的划分以植物种类为主要依据。统计结果表明，生境类型的差异导致鸟类群落构成和多样性存在差异。如山口湿地鸟类群落物种的丰富度指数和香农-威纳(Shannon-Wiener)多样性指数最高的出现在红树林生境中。原因是红树林生境有很高的异质性，红树林种类丰富。山口湿地的红树林可分为主要的6个群系，即红海兰群系、木榄群系、秋茄树群系、海榄雌群系、蜡烛果群系和海漆群落，这些红树林从外滩(低潮线)到内滩(高潮线)潮间，平行于海岸线呈带状分布着。在中内滩的一些地方，则往往是2～3种混交群落的过渡类型，由木榄、海漆群落的内侧过渡到海岸半红树林带。它们高矮差异大、林分茂密，群落丰富，且群落里含有丰富的浮游生物和底栖动物资源，所以各自形成各自的生态空间，非常适合各种鸟类的生存和觅食。混交林的生境类型的鸟类均匀度指数和香农-威纳(Shannon-Wiener)多样性指数位于第二，其原因在于混交林生境下具有丰富的林下植被和复杂的物理结构。农田生境虽然人类活动较为频繁，但鸟类食物较为丰富，且村庄和农田间分布有树木和丰富的灌草丛，使农田中的林栖鸟类种类和数量较多，常见的鸟类有喜鹊、小嘴乌鸦。因此该生境的鸟类丰富度和均匀度也较高。桉树生境鸟类多样性和均匀度指数最低。速生桉(主要是窿缘桉)为外来物种，在山口湿地周边种植已有20年多的历史，作为经济林，人工的抚育非常强烈，导致其侧枝生长较少，林下植被极不发达，草本和灌丛较少或根本没有，异质性很低，鸟类栖息和躲藏的条件较差。而且速生桉轮伐期较短，一般只有5～7 年，为了应对人类活动的强烈干扰，鸟类可能选择逃离或者不选择该生境，这是鸟类选择较少桉树栖息地的原因。山口湿地不同植被类型在不同季节须同时满足鸟类各种行为的需要，如果山口湿地还不断地由原生森林向桉树林转变，该区鸟类将面临更严重的生境问题。人类活动导致的生境丧失和破碎化是对野生动物栖息地影响的2个主要后果[21-22]。从人类活动上分析，2000年以前，传统的赶海是山口湿地当地群众最重要的生产方式，当退潮时，大量赶海的群众在滩涂上电鱼或挖取滩涂的底栖动物，这些行为对在滩涂上活动的水鸟特别是鹬鸻类有非常大的干扰，严重影响鸟类觅食。另外，由于当时的执法和环保意识薄弱，加上两广地带(广西广东)一直以来有食用野味的偏好，山口湿地周边居民围网捕鸟非常严重，这可能是2000年以前鸟类种类[8]偏少的原因之一。而经过多年来的有效和规范化管理，山口湿地的人类活动得到有效控制。根据监测，目前山口湿地挖掘方格星虫(Sipunculusnudus)俗称“沙虫”的人数比2000年减少了大约30%，湿地捕鸟围网的数量也比2000年减少了大约60%；炸鱼电鱼等违法行为比2000年减少了大约65%。

从鸟类生境类型及面积分析，在20世纪90年代初，由于国家对围塘养殖的极大鼓励，山口保护区实验区大部分农田被改造转化为养殖塘，变为人工湿地，目前山口保护区域现存养殖塘850 hm2，占保护区总面积约11%。不同季节鸟类的选择、利用和饲养行为是不同的。一方面，人工湿地，特别是盐场不受潮流的影响，因此许多水鸟喜欢利用人工湿地休息和进食。另一方面，由于人工湿地的存在，食物资源少于红树生境，鸟类对取食地的选择是单一的，位于虾池边缘的水泵的马达处于工作状态，因此大量的鸟类会受到惊吓，区域中鸟类的物种组成减少。人工湿地的类型、面积具体是如何影响鸟类组成还有待进一步研究。

山口湿地内生长着大面积密集而单一的互花米草，很大程度上限制了本土红树林的扩展，很多涉禽通常不会在密集的互花米草中觅食，这对鸟类的栖息、取食造成了一定影响。国家环保局首批把外来物种互花米草定为最重要的16 种外来入侵物种之一，是中国重大生态灾害物种。互花米草在山口湿地的大量存在，在一定程度上影响了鸟类的组成。最早引种互花米草到山口保护区是1979年广西合浦县科委与南京大学合作，从江苏引种0.67 hm2，1994年发展到8 hm2，2003年扩散到167 hm2，2007年蔓延到206.7 hm2，2008年生长到381.6 hm2，2011年则达到481.5 hm2[23]，2012年以后，保护区管理机构通过治理，现存互花米草约471 hm2。而另一方面，经过保护区管理机构多年来的管理和保护，山口湿地红树林有林面积增加，从1993年建区时的730 hm2发展到目前2018年的835.9 hm2，红树林面积增加了105.9 hm2。红树林在面积、结构上都趋向优化，这为鸟类提供了隐蔽的栖息地和丰富的食物资源，这也许是近几年鸟类种类丰富的原因之一。

为做好山口湿地鸟类资源保护管理工作，根据山口湿地的现状，提出建议如下：(1)巡护执法管理工作有序开展。秋冬季山口湿地鸟类种类和数量最多，管理机构应加强巡护执法力度，加大对非法围网的打击力度。(2)实施湿地生态恢复。积极开展互花米草治理，实施退草还滩(林)，避免因互花米草蔓延形成单一生境带来不利影响。积极研究探索退渔还湿，同时进行红树林次生林改造。(3)积极与当地政府协调，会同联合自然资源、规划、农业农村、生态环保等部门作出顶层设计，科学规划保护区红树林周边养殖塘并合理利用。(4)加大湿地鸟类宣传力度。结合每年的湿地日、爱鸟周等活动，开展形式多样的宣教活动，以增强民众生态保护意识。

4 结语

在2015—2018年对山口红树林湿地的调查中，共记录到鸟类151种，分别隶属于14目41科，比周边红树林湿地记录到的鸟类种类多。监测到国家二级重点保护鸟类和列入濒危野生动植物种国际贸易公约(CITES，2017)附录的分别为16种。黑脸琵鹭、红颈滨鹬、黑冠鳽、红腹滨鹬、灰树鹊、短翅树莺、黄腹树莺、淡脚树莺暗和绿柳莺是山口湿地新记录到的鸟种，在2014年以前从未发现。四季鸟类群落多样性指数比较为：秋季>春季>冬季>夏季。上述表明山口红树林湿地是东亚澳大利西亚鸟类迁徙路线上的重要一站。不同生境鸟类多样性比较，结果显示：红树林>混交林>农田>盐田-养殖塘>桉树林，表明山口湿地红树林生境异质性高，群落构成丰富，为鸟类提供了适宜的生存环境，混交林林下植被丰富。但在调查中同时发现了存在的威胁因素，比如速生桉树窿缘桉的种植面积大、人类活动频繁、互花米草泛滥、周边养殖塘众多等，这是湿地管理机构应该重点关注的问题。