密叶红豆杉自然分布及群落生态学特征

张勇强,李智超,宋立国,厚凌宇,孙启武,*

1 中国林业科学研究院林业研究所,北京 100091 2 国家林业和草原局林木培育重点实验室,北京 100091 3 林木遗传育种国家重点实验室,北京 100091

红豆杉属(Taxusspp.)植物为常绿乔木或灌木,全球共有11 种,主要分布于北半球温带地区,热带、亚热带等地的高山地区也有少量分布,起源于古老的第三纪, 是第四纪冰川后遗留下来的珍稀濒危植物,因此又被称为植物王国里的“活化石”[1- 2]。我国有3种2变种[3]，分别为密叶红豆杉(TaxusfaunaNan Li & R. R. Mill)，须弥红豆杉(TaxuswallichianaZuccarini)及其变种红豆杉(Taxuswallichianavar.chinensis(Pilger) Florin)和南方红豆杉(Taxuswallichianavar.mairei(Lemée & H. Léveillé) L. K. Fu & Nan Li)，东北红豆杉(TaxuscuspidataSiebold & Zuccarini)[4]。美国国立癌症研究所(NCI)1985年发现,红豆杉属植物含多种抗肿瘤活性成分,从此该属植物开始得到广泛关注和深入研究[5- 7]。红豆杉属植物对生境有严格的选择,生长缓慢,种群竞争力弱、天然更新缓慢和地理分布局限等客观因素,加之随着抗癌药紫杉醇的开发利用,对红豆杉原料的需求量日益增大[8- 10],导致红豆杉属植物大规模被人为破坏,资源量锐减[11- 12],个别物种已处于极度濒危状态[13]。

密叶红豆杉,又名喜马拉雅密叶红豆杉,生长于海拔2500—3400 m的地带,对生长环境要求相对苛刻,属于小生境物种,在全球范围内有零星分布,面积均较小,调查显示,其多生长于我国西藏西南部,在印度北部、克什米尔、巴基斯坦、尼泊尔、阿富汗至喜马拉雅山区东段也有分布[14]。有研究表明,密叶红豆杉在印度、美国、墨西哥也有分布潜力,其面积分别为45074.2、16815.3、15817.2 km2,澳大利亚、埃塞俄比亚、赞比亚在密叶红豆杉引种栽培方面也具有较大的发展潜力,其潜在分布区域面积均在10000 km2以上[15]。目前,对密叶红豆杉的研究很少,尤其是其在中国的自然分布和群落生态特征缺乏研究。因此,本研究利用群落调查方法,在调查密叶红豆杉野生分布的基础上,进行群落类型划分,并对群落物种多样性特征、结构特征和种群竞争特性进行研究,为密叶红豆杉资源的管理和保护提供科学依据。

1 研究地区与研究方法

1.1 区域概况

研究区为西藏自治区日喀则市吉隆县吉隆镇(84°35′— 86°20′E,28°3′— 29°3′N),位于西藏自治区日喀则市吉隆县南部,东邻聂拉木县,西、南邻尼泊尔,距县城73公里,距离尼泊尔边境23.5 km,地处喜马拉雅山脉南麓,素有“喜马拉雅后花园”之称。研究地海拔2600—3000 m,主要河流吉隆藏布穿境流向尼泊尔出境。吉隆镇处于吉隆县南部地区,为亚热带山地季风气候区,年平均气温可达10—13℃,最暖月气温为18℃以上,年降水量达1000 mm左右,年无霜冻日数在200 d以上,土壤类型有棕壤、暗棕壤黄棕壤等。吉隆镇属林区,有中国稀有树种密叶红豆杉、喜马拉雅长叶松、长叶云杉等多种珍稀植物种类,有“世界植物博物馆”之称。

1.2 样地设置与群落类型划分

根据资料查询,寻访当地林业局相关人员,结合实地踏查,在密叶红豆杉分布地段设置45个10 m×10 m样地,并记录各样地的地理位置及环境条件。各样地概况见表1。

表1 密叶红豆杉45个样地概况

在样地的四角与中心各设1个2 m×2 m 的灌木样方和1 m×1 m的草本样方,分层进行群落学调查,按以下方法计算各样地的物种重要值(Pi)[16]：

乔木重要值= (相对多度+相对优势度+相对频度)×100/3；

灌木重要值= (相对多度+相对频度+相对高度+相对盖度)×100/4；

草本重要值= (相对频度+相对高度+相对盖度)×100/3。

多度：指某样方内某种植物的个体数与样方面积之比。相对多度：指样方内某种植物的多度与所有种多度和之比。

频度：指一个种在所作的全部样方中出现的频率。相对频度：指某种在全部样方中的频度与所有种频度和之比。

优势度：指样方内某种植物的胸高断面积除以样地面积。相对优势度：指样方内某种的优势度与所有种优势度和之比。

盖度：指样方内某植物地上部份的垂直投影面积与样方面积之比。相对盖度：指样方内某种的盖度与所有种盖度和之比。

以出现频率较高的30种植物的重要值为基础数据,采用SPSS 22.0软件包的系统聚类法划分群落类型,然后重新计算群落内所有物种重要值,并以重要值大于50的植物作为优势种或共建种命名群落[17- 18]。

1.3 群落物种多样性

采用3种指数分层计算密叶红豆杉群落的物种多样性：

1)丰富度指数：

R=S,DM=(S-1)/lnN；

式中,S为群落中物种总数；N为所有物种的个体总数；Pi为种i的物种重要值。

由于乔木层、灌木层和草本层对群落结构、功能与稳定性的贡献各异,因此分别赋予0.5、0.3和0.2的权重,计算群落的总体多样性[19- 21]。

1.4 密叶红豆杉群落结构

记录样地内乔木树种的胸径(DBH,Diameter at Breast Height)、株高(H,Height)及生长状况,按株高进行区分：更新层(H < 1 m) 、演替层 (1 m ≤H < 5 m) 和乔木层(H ≥ 5 m)[22],分析密叶红豆杉和其他乔木种的垂直结构；并以立木级代替年龄结构分析乔木种种群动态．根据该区树种的生长特征和红豆杉属的已有研究[8],将立木结构划分为7级：S1级(胸径DBH < 4 cm)、S2 级(4 cm ≤ DBH < 8 cm)、S3级(8 cm ≤ DBH < 16 cm)、S4级(16 cm ≤ DBH <24 cm)、S5级(24 cm ≤ DBH < 32 cm)、S6 级(32 cm≤ DBH < 40)、S7 级(DBH ≥ 40 cm)。

1.5 主要乔木种竞争特性

每种群落选取密叶红豆杉数量相近的3个样地,对样地内DBH ≥ 4cm的所有乔木种进行定位。以密叶红豆杉为对象木,半径5 m样圆内的所有乔木定义为竞争木,测量对象木与竞争木的胸径、株高、冠幅及二者之间的距离。以Hegyi的单木竞争指数(CI,competition index)计算竞争强度[23-24]。

式中,i为对象木的数量；j为竞争木的数量；Di和Dj分别为对象木i和竞争木j的胸径；Lij为对象木i与竞争木j之间的距离；CIi为第i株对象木的竞争指数。对于密叶红豆杉种内和种间竞争强度的计算,首先计算出每株竞争木对对象木的竞争指数,然后将n株竞争木的竞争强度累加即得对象木种内和种间的竞争强度,CI值越大,表示竞争强度越激烈。

采用SPSS 22.0软件对群落的物种多样性进行统计分析．采用单因素方差分析(One way ANOVA)和Duncan`s法进行方差分析和多重比较(α=0.05),用R 3.4.2软件进行聚类分析并作图。表中数据用EXCEL 2010软件处理,用GraphPad PRISM©软件作图。

2 结果与分析

2.1 群落调查结果及群落类型划分

本次调查范围内的乔木组成树种主要有：高山栎(QuercussemicarpifoliaSmith)、铁杉(Tsugachinensis(Franch.) Pritz.)、密叶红豆杉、华榛(CoryluschinensisFranch.)、华山松(PinusarmandiiFranch.)、朴树(CeltissinensisPers.)、东陵绣球(HydrangeabretschneideriDippel),马醉木(Pierisjaponica(Thunb.) D. Don ex G. Don)、常山(DichroafebrifugaLour.)等。林下灌木主要有刺叶高山栎(QuercusspinosaDavid ex Franchet)、野花椒(ZanthoxylumsimulansHance)、孝顺竹(Bambusamultiplex(Lour.) Raeuschel ex J. A. et J. H. Schult.)、杜鹃(RhododendronsimsiiPlanch.)、毛排钱树(Phyllodiumelegans(Lour.) Desv.)、忍冬(LonicerajaponicaThunb.)、长白蔷薇(RosakoreanaKom.)、箭竹(FargesiaspathaceaFranch.)、石竹(DianthuschinensisLinn.)、圆叶小蘗(Berberis)等。林下草本主要有蕨(Pteridiaceae)、接骨木(SambucuswilliamsiiHance)、飞廉(CarduusnutansLinn.)、寒莓(RubusbuergeriMiq.)、乌敛莓(Cayratiajaponica(Thunb.) Gagnep.)、鹅观草(RoegneriakamojiOhwi)、黄精(PolygonatumsibiricumDelar. ex Redoute)、唐松草(ThalictrumaquilegifoliumLinn. var. sibiricum Regel et Tiling)、堇菜(ViolaverecundaA. Gray)、七叶一枝花(ParispolyphyllaSmith)等。

以45个样地中出现频率高的30种植物的重要值为基础数据,进行系统聚类,结果见图1。

图1 密叶红豆杉45个样地的聚类分析(数字1—45为各调查样方编号)Fig.1 Clustering analysis of 45 plots of Taxus fuana (The number 1—45 is the sample number of each survey)

根据图1的聚类分析结果,结合样地特点,将45个样地区分为4种群落类型(表2)。根据得到的群落,重新计算乔木层重要值,得到铁杉+密叶红豆杉群落(C1)中,铁杉重要值为99.12,密叶红豆杉重要值为87.82,高山栎+密叶红豆杉+华榛群落(C2)中,高山栎的重要值为67.93,密叶红豆杉的重要值为64.00,华榛的重要值为61.78,C3密叶红豆杉群落(C3)中,密叶红豆杉的重要值为152.46,铁杉+密叶红豆杉+华榛群落(C4),铁杉的重要值为139.42,密叶红豆杉的重要值为78.74。结果表明密叶红豆杉在四种群落中,都占有十分重要的位置,但除C3群落外,密叶红豆杉的重要值皆没有其他几种乔木大。4种群落的群间植物均较为丰富。

表2 密叶红豆杉群落划分

C1: 铁杉+密叶红豆杉群落Tsugachinensis+T.fuana；C2：高山栎+密叶红豆杉+朴树+华榛群落Quercussemicarpifolia+T.fuana+Celtissinensis+Coryluschinensis；C3：密叶红豆杉+刺叶高山栎群落T.fuana+Quercusspinosa；C4：铁杉+密叶红豆杉+华榛Tsugachinensis+T.fuana+Coryluschinensis

2.2 群落多样性特征

丰富度指数(R和DM)、多样性指数(DS和H)、均匀度指数(Jsi和Jsw)是反应群落组织化水平的定量指标。研究地不同群落、不同植被类型物种多样性统计如表3和表4所示。由表3可得,无论是乔木层,灌木层,还是草本层,C2群落的各指标均大于其他3个群落,表明C2群落中物种多样性更好,而其他指标没有明显的规律。由表4可得,密叶红豆杉乔、灌、草综合的各指数,C2群落均大于其他群落,其次是C1,C4,C3,表明密叶红豆杉总体物种多样性C2 > C1 > C4 > C3。研究地的丰富度指数和多样性指数处于较高水平,均匀度指数不高。

表3 密叶红豆杉群落的各层物种多样性

R：丰富度指数 richness index；DM：马格列夫指数 Margalef index；DS：辛普森多样性指数 Simpson diversity index;H：香农威纳多样性指数 Shannon-weiner diversity index；Jsi：辛普森均匀度指数 Simpson evenness index；Jsw：Pielou 均匀度指数 Pielou evenness index

2.3 群落结构特征

4种群落中共有密叶红豆杉54株,其他树种107株,包括高山栎34株,铁杉23株,华榛27株和少量朴树,华山松,常山,马醉木。密叶红豆杉在4种群落中的数量都很少,每100 m2仅有1—3株,其他树种则为1.5到6株。以乔木种的株高分级表示4种群落的垂直结构,密叶红豆杉最高可达9.5 m(样地23),最矮为2.3 m(样地14),以乔木种的胸径分级表示群落的立木级结构,密叶红豆杉最粗可达胸径69 cm(样地23),最细仅为3.2 cm(样地41)。

表4 密叶红豆杉群落的总体物种多样性

2.3.1群落垂直结构

表5 密叶红豆杉群落垂直结构

2.3.2群落立木结构

由图2可知,54株红豆杉在各群落中不同胸径的占比不同,C1和C2群落中红豆杉除DBH < 4 cm 占0外,其他统计的DBH范围内均有分布且占比良好,C1群落中16 ≤ DBH < 24 cm所占比例最多,C2群落中8 ≤ DBH < 16 cm占比最多。C3群落中密叶红豆杉和其他树种的DBH均小于24 cm,密叶红豆杉8 ≤ DBH < 16 cm占比最多。C4群落中密叶红豆杉的DBH在16—32 cm之间,32 ≤ DBH < 40 cm 占比最多。结果表明,C1,C2和C3群落中的密叶红豆杉在过去的很长一段时间内具有良好的更新,而C4群落则存在严重的更新问题,DBH < 16 cm的密叶红豆杉未被发现。同时C1和C2群落中并没有发现DBH < 4 cm 的密叶红豆杉,表明C1和C2群落中幼苗缺乏,很可能在以后的几十年中出现像C4群落相同的问题。

图2 密叶红豆杉群落乔木种立木级结构Fig.2 Diameter scales of tree species of Taxus fuana communitiesⅠ 密叶红豆杉Taxus fuana; Ⅱ 除密叶红豆杉之外的其他优势种 Other dominant species except Taxus fuana

2.4 群落乔木种竞争特性

每种群落选取密叶红豆杉数量相近的3个群落,C1(样地2、21和37)、C2(样地1、14和40)、C3(样地41、43和44)、C4(样地22、24和38),计算4种群落密叶红豆杉的种内竞争和包括密叶红豆杉在内的其他乔木种的种间竞争(表6)。结果表明,密叶红豆杉的种内竞争,除C1群落中16 cm ≤ DBH < 24 cm外,平均竞争指数都随着径级的增加而减小,且包括密叶红豆杉在内的乔木种的种间竞争,竞争指数皆随径级的增加而减少,这一结果表明,在研究地的物种竞争指数,存在着随胸径增大而减小的规律,胸径越小的个体,在与其他个体的竞争中越容易死亡,更应该受到保护。从每个群落的总体平均竞争指数来看,C1和C3的密叶红豆杉种内竞争大于种间竞争,而C2和C4则相反,表明密叶红豆杉在不同群落中的竞争地位不同。

密叶红豆杉的竞争压力不仅受竞争木的个体和数量的影响,也因竞争木的种类不同而不同[20],表7为四种群落选择出的12个样地的其他物种对24棵密叶红豆杉的竞争强度,竞争木共有9种,33棵,其中铁杉和高山栎的数量最大,也是竞争指数最高的两个树种,分别占总数量的24.242%和30.303%,竞争强度分别为41.159和31.829。由于铁杉胸径很大,该种群的竞争强度和平均竞争指数最大,对密叶红豆杉的种群威胁最大,由于高山栎的数量最多,该种群对密叶红豆杉的竞争强度和平均竞争指数仅次于铁杉,其他树种对密叶红豆杉的竞争强度从大到小依次为朴树、华榛、杜鹃、华山松、花椒、马醉木、常山。

表6 密叶红豆杉群落的种内和种间竞争强度

CI：竞争指数 Competition index

表7 其他树种对密叶红豆杉的竞争强度

3 结论

野生密叶红豆杉所在研究地区按各物种重要值划分为4个群落,分别为铁杉+密叶红豆杉群落(C1)、高山栎+密叶红豆杉+朴树+华榛群落(C2)、密叶红豆杉+刺叶高山栎群落(C3)、铁杉+密叶红豆杉+华榛群落(C4),各样地郁闭度不高,且群落中密叶红豆杉多为散生。由于研究地区林下资源丰富,土壤质量较好,所以其物种丰富度指数和多样性指数比较高,综合指数为C2 > C1 > C4 > C3。由于密叶红豆杉对生境的要求非常苛刻,此地密叶红豆杉平均每100 m2仅为1.34株,且缺乏更新层,除C3群落演替层比例较大外,其他3个群落皆以乔木层为主,从立木结构上看,C1、C2群落径级结构分布较好,C3群落以中小径级为主,而C4群落16 ≤ DBH < 32 cm,存在严重大的断代问题。该地区密叶红豆杉种间竞争大于种内竞争,其竞争压力主要来源于高大的铁杉和数量较多的高山栎。

野生密叶红豆杉存在严重的更新和竞争问题,小径级密叶红豆杉的缺失,加之严重种间的竞争,必将导致该种群的衰退。

4 讨论

4.1 密叶红豆杉自然分布特征

密叶红豆杉作为国家Ⅰ级保护植物,同时也受到1973年制定《濒危野生动植物种国际贸易公约》附录Ⅱ的保护,由于其对生长环境要求严苛,在我国仅在西藏日喀则市吉隆县少有分布。据调查发现,密叶红豆杉生长的年平均气温为10 ℃左右,年平均降水约1000 mm,且只生长于水资源丰富,空气湿度大的地区[25]。本次调查发现,所有样地均在山间河流边,其中多数样地在小型瀑布周围,环境的特殊性决定其零星分布的特点。本研究发现,密叶红豆杉多呈带状或斑块状分布,分布地区郁闭度多在20%—50%之间,且密叶红豆杉分布稀疏,很难成林。野生分布的密叶红豆杉平均树高6.40 m,最高为9.5 m,最低为2.5 m,大多植株位于乔木层和演替层,分别占60%和37.6%,更新层缺乏。从垂直结构上,小径级幼苗少,群落更新不稳定,幼苗缺失,该种群在未来必将衰退[26]。

竞争是植物种内和种间关系的主要形式之一,表现为对生存环境资源和空间的争夺[27-28],竞争强度不仅影响个体的生存、生长和繁殖,而且影响种群的空间分布与动态及群落的物种多样性[29]。一般而言,植物种群受到的竞争压力与竞争木种群数量和个体大小直接相关[30-31]。由于自然分布的郁闭度低,密叶红豆杉可以与刺叶高山栎、野花椒等灌木形成群落,也可以与高山栎、华榛、朴树,甚至高大的铁杉组成群落,对周围树种的高度要求不高。当密叶红豆杉与灌木树种形成群落时,树木形态虽小(DBH <24 cm,H < 5 m),但较竞争木高大,来自于其他乔木树种的竞争压力小,且样地中存在更新苗,种群发展较稳定。但当其与比之高大的乔木种形成群落时,成熟的密叶红豆杉要比其他伴生树种株高小,特别是与铁杉相比,红豆杉的树高仅约为铁杉树高的三分之一,这对其在争夺光照和空间时极为不利。研究地区大径级密叶红豆杉居多,DBH > 16 cm的个体占63.8%,DBH ≥ 40 cm的个体占12.6%,小径级缺失,DBH < 4 cm的个体仅占2.7%,最大胸径为69 cm,最小胸径为3.2 cm,表明该地区密叶红豆杉在很久之前就出现了严重的更新问题。密叶红豆杉的单木竞争强度随竞争木径级增大呈减小趋势,表明胸径越小的个体,越容易在竞争中被淘汰。这一现状与东北红豆杉相似,种内竞争弱,主要竞争压力来自种间的主要原因是天然种群稀少,个体散生,且老龄化问题严重。

4.2 密叶红豆杉的保护策略

针对密叶红豆杉小生境分布这一特点,必须对密叶红豆杉进行就地保护,避免因其生存环境破坏而导致分布面积减少甚至消失。尽管当地对密叶红豆杉的保护和重视程度很高,但调查中发现,密叶红豆杉生长较多的偏远地带仍有人为活动的痕迹,人畜甚至偷盗者对密叶红豆杉的破坏不可避免。因此,建议在密叶红豆杉集中生长地区周围建立自然保护区或隔离带,对野生种群进行有效的保护,使其野生数量得到扩大,也有利于保护其遗传多样性和优良的遗传基因。

密叶红豆杉与灌木和高大乔木均可组成群落,但与高大乔木组成的群落中缺乏更新层,建议对该种群进行适度的干扰,适当砍伐一些影响其生长的竞争树种,改变群落发展方向,在保护现有野生成年个体基础上增加密叶红豆杉自主更新能力。可以选择一较小范围作为试点,对高大的铁杉、高山栎、朴树等进行适当砍伐,增加林窗面积,降低林地郁闭度,增大密叶红豆杉的增长空间,促进种子的萌发及幼苗幼树的存活和生长,使密叶红豆杉能够自主更新,增加群落的稳定性。

对于很多阻碍交通或安全隐患的古老红豆杉,应对其进行迁地保护,如移栽到植物园或保护区,保存其基因库[32-33]。同时,也可以通过人工繁殖的方法,将密叶红豆杉幼苗再引入到其原来分布区或其他适合生长的地区,让其回归天然条件,正常生长繁殖,恢复野生生长的状态[34],保持遗传多样性,以建立足够的遗传资源来适应改变的新种群。另外有研究指出,食果鸟类的贮食行为对红豆杉种子传播及幼苗分布影响显著[35-36],啮齿类动物也能够对红豆杉种子进行传播[37],因此,密叶红豆杉生长地区的动物资源保护同样重要。