虫生真菌环境适应研究简述

摘 要：虫生真菌是全球广泛分布的节肢动物和线虫等种群的生物调控因子，在寄生状态下与寄主免疫系统进行多维度的分子博弈，在非寄生状态下要适应不同环境中的生存压力，处于复杂的生态关系中并承担功能。本文对虫生真菌物种多样性、孢子扩散与抗性、环境适应行为和生态功能等进行简要综述。虫生真菌环境适应研究利于理解其在生态系统中的功能和价值;利于该类特色真菌资源利用。

关键词：虫草;生物防治;共生;菌丝网络

中图分类号：S539 文献标识码：A

文章编号：1008-0457（2020）06-0001-07 国际DOI编码：10.15958/j.cnki.sdnyswxb.2020.06.001

Abstract：Entomopathogenic fungi are globally distributed in the parasitic state， they are engaged in molecular competition with the host immune system. Moreover， in the non-parasitic state， it has to adapt to the stress of survival in different environmental niches and assume corresponding functions in the complex ecological relations. In this paper，diffusion and resistance of spores， environmental adaptation behavior and ecological function were briefly reviewed. The study of the adaptation mechanism of entomopathogenic fungi facilitates understanding of its function and value in the ecosystem， and is beneficial to the development and utilization of this kind of unique fungal resources.

Keywords：Cordyceps;biological control;symbiosist;mycelium network

1 前言

蟲生真菌（entomopathogenic fungi）指能够寄生昆虫、蜘蛛等节肢动物并可导致寄主死亡的真菌。我国是世界上最早发现并利用虫生真菌资源的国家。春秋战国时期，《管子·山权数》书中就记载有管仲奖励防治蚕病的事例[1]。自唐、宋以来，白僵蚕（由球孢白僵菌Beauveria bassiana感染家蚕所得）就有入药的传统[2]。明朝时期，《本草纲目》就记载了含冬虫夏草Ophiocordyceps sinensis、蝉花（茸）Isaria cicadae的药方。1835年Agostino Bassi正式确定白僵菌是引起欧洲僵蚕病的病原，并自此奠定昆虫病理学的基础[3]。近现代时期，虫生真菌研究则更多关注微生物杀虫剂对农林经济害虫的控制。随着生物技术的进步，蛹虫草Cordyceps millitaris、冬虫夏草和蝉花等重要虫生真菌成功被栽培和利用，虫生真菌资源也受到越来越多的关注。研究发现虫生真菌具有多重生态功能，可与植物进行元素交换，能够与植物建立共生体系并具有提高作物产量、抵抗植物病害等生态价值[4]。文中从生态学角度，简略梳理虫生真菌资源的生态适应机制便于将该类生物资源多维应用于自然生态系统。

2 虫生真菌物种多样性

全球虫生真菌中虫草类真菌超过1000种，隶属3个科20余属[5]。早期研究，虫生真菌物种多样性研究集中于物种分类，技术手段主要有经典形态分类、rDNA条形码分类[6]。后来形态学结合多基因系统学分类成为主流[7]。随着DNA测序技术的进步和成本的降低，基于全基因组的分类技术也可预期。物种在哲学上一直存在着分歧。我国著名昆虫学家陈世骧[8]则对物种的概念、进化与分类做了非常好的梳理，他认为生物通过物种的演变而不断进化，物种是进化的基本环节。Mayr在定义物种时提出生态位是生物物种的一个基本特征，空间和生态因子对物种的形成至关重要[9]。因此，对于描述物种多样性而言，生态种具有更多的优势，生态种能够在综合生物物种概念的同时揭示演化过程中生物与环境之间的相互作用，同时可揭示生物多样性的形成机制[10]。在演化过程中，环境与生物发生相互作用，不同的物种得以形成，物种的多样性随之逐渐提升。

虫生真菌生物多样性在形成过程中，受外界地质地貌、物候规律以及其寄主等相关生物因子的共同作用。代永东[11]通过多样本相关分析发现，青藏高原多次地质运动造成了海拔、气候（水热）等差异性的增加，这为冬虫夏草物种多样性分化、起源和地理谱系结构提供了解释。该研究对于诠释地质活动影响冬虫夏草物种多样性演化过程和空间分布格局的机制有重要意义。此外，虫生真菌的空间布局与植被、寄主的分布密切相关[12]，而不同产地的冬虫夏草的活性成份也会有所不同[13]，杨大荣等[14]围绕冬虫夏草分布区的气候条件、土壤和植被类型进行了总结，提出其寄主蝠蛾种类对冬虫夏草的分布的重要性。除虫草外，白僵菌也是谱系地理学关注度较高的一类虫生真菌。李增智[15]对寄主和白僵菌进行了分析，认为白僵菌遗传谱系与地理来源关系密切。白僵菌遗传谱系与地理的相关性仍没一致定论[16-17]，一个事实是中国家蚕资源随着丝绸之路进入欧洲，白僵菌是否也一同迁徙？如果白僵菌也随之传播，那么白僵菌无疑成为一个研究虫生真菌遗传变异和地理谱系很好的材料，有利于揭示虫生真菌为适应空间隔离与可遗传变异关系。

3 虫生真菌的环境适应

3.1 孢子的扩散与抗性

扩散对于种群的空间动态、演化和迁移是一个至关重要的过程[18]。扩散能力差的物种种群可能会因此变得孤立，进而从整个生态系统中消失[19]。一些子囊菌通过形成大量适合风传播的分生孢子（小型无性繁殖体）散布到数百公里之外[20]。真菌的子实体结构为孢子的扩散提供了便利，如玉米赤霉病的子囊孢子弹射速度可以达到34.5m/s，这意味着子囊至少提供870个大气压的膨压才可以使孢子获得该速度[21-22]。这种孢子繁殖体的扩散对真菌种群增长、空间分布模式、集合种群动态和遗传多样性有很大影响[23-24]。虫生真菌Isaria属的一些种会形成孢梗束类[25]、虫草属Cordyceps则会形成子座[26]，这些子实体结构会给孢子扩散提供动力学基础。虫生真菌有性孢子和无性孢子都是多次繁殖的，其扩散过程可参照其他真菌，进化出独特的物理结构来适应其传播动力，大致传播途径可分为风、水流和人类活动等长距离扩散[28-30]以及随动物短距离传播（如弹尾虫、烟草甲）[31-32]。虫生真菌扩散方式作为防治农林害虫防治的重要应用途径。大尺度长距离传播是一种随机的扩散过程，但与寄主密切相关的小尺度短距离传播机制还鲜为人知，虫生真菌的孢子传播机理作为生物防治的效率问题值得深入探究。

虫生真菌还需要产生足够的抗逆性来应对周围环境的变化。不同类型的真菌孢子有不一样的环境耐受性。例如，气生孢子比水生孢子的耐受性更强，子囊孢子对极端环境（高温、高渗透、干旱等）的抗性优于分生孢子[33]。对于生物防治而言，虫生真菌的抗性能够为农林类病虫害防治提供更为稳定的菌剂。张永军等[34]通过紫外线诱变和低水活度条件胁迫的方式筛选了抗旱、耐辐射的白僵菌和玫烟色棒束孢Isaria fumosoroseus，这些真菌孢子可在低水活度、强紫外线的条件下生长。YING等[35-36]以白僵菌和玫烟色棒束孢为材料研究发现甲酸提取蛋白（formic-acid-extractable，FAE）能够帮助玫烟色棒束孢孢子耐受热环境胁迫。在孢子的抗性方面，白僵菌和（I.fumosoroseus）应用范围广、效果好受到的关注度较高。

3.2 寄主内环境的适应

虫生真菌孢子接触寄主后，需要在寄主体内完成寄生的生活史。昆虫的体壁是寄生所需要突破的第一道障碍，昆虫角质层质地坚硬且含有抗菌物质，蚂蚁在真菌感染时能分泌抗菌药物[37]，赤拟谷盗Tribolium castaneum能够分泌苯醌来抵抗真菌感染[38]。在粘液和粘附蛋白的帮助下，真菌分生孢子附着在宿主表面萌发并形成一个称为附着胞的侵染结构[39]。随着机械压力和体壁降解酶的作用，虫生真菌直接侵染破坏昆虫角质层[40]。进入昆虫血体腔后，真菌会面临昆虫的一系列免疫反应，包括细胞免疫和体液免疫等。细胞免疫主要由血细胞介导，涉及凝血、吞噬和包囊三个过程[41]。体液免疫主要依赖Toll信号通路，在真菌感染时被激活并导致drosomycin和metchnikowin等抗菌肽的产生[42]。在长期的协同演化过程中，虫生真菌已经有多种策略来适应宿主的免疫防御反应，金龟子绿僵菌Metarhizium anisopliae通过表达MCL1（胶原样免疫逃避蛋白）防止昆虫血细胞识别其菌丝体[43]。真菌在血淋巴中繁殖时会分泌活性化合物抑制昆虫的免疫反应，绿僵菌可分泌毒素抑制V-ATP酶和阻断AMPs编码基因的表达，从而逃避免疫细胞吞噬[44-45]。球孢白僵菌产生的卵孢菌素能够抑制大蜡螟Galleria larvae的ProPO活性并下调gallerimycin基因的表达来抵御昆虫免疫[46]。关于真菌适应昆虫内环境过程与机制的文献较多，WANG等[47]详细总结了昆虫病原真菌与昆虫宿主的作用机制。瞿娇娇[48]发现虫生真菌鹿儿岛被毛孢Hirsutella satumaensis能够对昆虫蜕皮激素产生响应，并在真菌中首次发现Hsegt（蜕皮激素失活酶）基因，该酶对真菌应答昆虫免疫有重要作用。真菌与其侵染的昆虫之间相互作用机制一直是领域内研究热点。

另一值得关注的现象是，白僵菌能够与蚊虫的肠道微生物发生相互作用，真菌在与昆虫免疫系统博弈过程中，能够与昆虫肠道微生物菌群建立联系，真菌通过调控中肠中的抗菌肽和双氧化酶来紊乱寄主中肠菌群，使机会致病菌黏质沙雷氏菌Serratia marcescens进入血体腔转变为高毒力的致病菌，进而加速寄主死亡[49]。在鹿儿岛被毛孢与大蜡螟作用过程中发现，过表达的Hsegt基因会加剧大蜡螟体内细菌的增殖，而且增多的细菌会影响被毛孢菌丝从大蜡螟表皮穿出[48]。陈万浩[50]研究了二斑叶螨类酵母共生菌与叶螨之间的互作机制，为二斑叶螨绿色防控提供新的思路。对于虫生真菌与寄主肠道微生物和内共生微生物之间的相互作用已引起研究者们关注，但更详细的微生态机制和过程还需要更多研究。

虫生真菌在适应寄主体内理化因子和生物因子过程中演化出了一系列适应机制。如何结合外部环境因子的生态适应性，对于虫生真菌的保种、生物控虫和菌剂生产有重要价值。

3.3 非寄主环境的适应

在非寄生环境下，金龟子绿僵菌可在甘蓝根际具有较强的定殖能力[51]。ANDERSON等[52]发现，在玉米植株的组织内中，共生的球孢白僵菌能有效地控制玉米螟的危害。大量研究显示，球孢白僵菌的分生孢子对番茄、食荚菜豆和棉花种子进行处理后可以通过选择性培养基在植物的根部、茎秆上和叶片上分离成功。除了定殖于幼苗，球孢白僵菌孢子也能作用番茄种子，通过孢悬液浸种法，播种18周后的番茄叶片、茎秆和根部组织中均发现有球孢白僵菌。此外，球孢白僵菌也能够在松果菊、棉花、油豆角、大豆和柳枝稷等很多植物组织中产生内生定殖[53-54]。在植物根际的虫生真菌还有拟青霉属Paecilomyces（寄生昆虫的一些种类现分类上划为棒束孢属Isaria）的一些种。祝明亮等[55]研究发现淡紫拟青霉P.lilacinus IPC菌株在煙草具有亲和能力，可以在烟草外根际、根表以至根内定殖。

虫生真菌需要与周围环境或其他微生物菌群进行生态位的“博弈”。野外采集的虫草内菌核、菌膜中均能够检测到丰富的真菌和细菌，这些现象说明虫草个体生长发育与周围土壤环境微生物有着密切的联系。张永杰等[56]研究了天然冬虫夏草可培养真菌的多样性，结果显示这些分离菌株对于虫草的生长及活性物质均有较大的影响。关于野生冬虫夏草的子座、内菌核、菌膜、菌际土中的微生物多样性的研究文献较多[57-59]，这也是冬虫夏草适应高原环境微生物的结果。在虫生真菌与生境其他微生物的相互作用中，这是一场种与种之间的“博弈”与“合作”过程。在这个过程中各个类群的微生物都在寻求适于自身发展的合适生态位。针对天然冬虫夏草个体发育过程中华被毛孢与拟青霉共存的现象[60]，真菌学家梁宗琦肯定其在生态共生方面的作用[61]，现今共生现象已成为学术界关注热点。2018年第九届国际共生大会讨论了从时空背景、细胞到全球生态等多尺度共生现象，也讨论了共生对于人类社会共同发展的重要性[62]。虫生真菌与其他微生物能够形成复杂的共生体。在复杂的生态关系下，共生的微生物会相互作用产生大量的活性物质，这或许能够为虫生真菌生物活性物质的多样性作出生态视角的解释。一些共培养结果也说明，虫生真菌与其他微生物的相互作用会提高特定活性物质产量，步岚等[63]用分离自蛹虫草的一株菌株与蛹虫草共培养，显著提高了虫草菌素的含量，利用共生的微生物促进虫生真菌（或其他真菌）次生代谢产物的提高对于生物资源的有很好的应用前景。当前高通量测序技术的应用使得虫生真菌的内菌核和环境空间中的微生物群落结构与功能的解析得到发展[64-65]，问题是高通量的测序结果对自然状况反映的可信度，这需要更多的验证试验来确定生态关系。

4 虫生真菌的生态功能

4.1 参与真菌菌丝网络体系构建

关于虫生真菌网络构建与生态功能的研究鲜见报道，但是有文献研究表明，子囊菌和担子菌中的菌丝融合对菌落个体内和菌丝之间的营养交换和信号传递有重要影响[66]，菌丝相互连接后，菌丝体之间会组成一个三维网状结构[67]。这个网络系统承担运输的功能，一些土壤真菌还可以促进特定细菌沿菌丝网络的移动[68-70]，从而充当真菌管道或真菌高速公路的角色，真菌还可以作为富集和运输特定细菌物种的载体，例如土壤中的终极腐霉Pythium ultimum菌丝体可以作为转运胞菌属、红球菌属、假单胞菌属 富集 土壤污染物区域[71]。WARMINK等[69]发现，Burkholderia terrae菌株BS001不仅能够自行沿真菌菌丝发生迁移，而且还能促使Dugesia japonica BS003等细菌沿着真菌“高速公路”移动。“真菌网络”除了能够运输微生物以外，还承担着物质元素分配的物流通道功能，绿僵菌甚至还接收了水平转移的DNA信息[72]。虫生真菌的菌丝网络体系构建模式和生态运行机制的研究在真菌生态应用方面很有价值。

4.2 参与碳/氮等元素循环

氮气虽然占地球大气总量的78%，却不能直接作为植物的氮源，除非氮气能够被微生物共生体（如根瘤菌）或其他固氮微生物固定，然后将可利用的含氮化合物转移到植物体内[73]。氮元素转移到植物体内后，会随着植物的分泌物和死亡个体（含凋落物）消解。紧接着，氮元素通过微生物的矿化作用还原到土壤中。90%以上的陆生植物与土壤真菌有良好的共生关系，其中一些菌根真菌能够将矿化态氮转移到植物体内[74]。除了参与氮元素循环之外，一些研究还发现虫生真菌蝉棒束孢与菌根真菌关系密切[75]，而菌根真菌可以为植物分配碳/氮元素[76]。但虫生真菌与菌根（其他）真菌的碳/氮元素之间的联系鲜有报道。在自然界，60%的罹病昆虫是被真菌感染致死[77]，31%的植物氮元素还能通过食物链转运到昆虫体内[78]，由此可看出虫生真菌对生态系统中的氮元素转运起重要作用。研究发现植物可与绿僵菌、球孢白僵菌构建共生关系，并可通过虫生真菌获得植食性昆虫体内的氮元素，从而提高自身生物量，通过同位素示踪法发现，5种绿僵菌、球孢白僵菌和蜡蚧轮枝菌Lecanicillium lecanii都表现出向植物转移氮元素的能力[79]。除了对植物生物量的提高，作为内生物的虫生真菌还能促进植物的生长、提高植物对病害的抗性、对植物的酶活性产生积极的影响[80-81]。

上述研究可证明虫生真菌可转移氮元素给植物，但氮元素转移的化合物形式未知。在以家蚕为替代寄主的蝉花人工培养过程中[82]，对比家蚕和蝉花的蛋白质含量发现，家蚕蛹内的粗蛋白含量为52.18%～62.78%[83]，而蝉花体内的粗蛋白含量为38.83%～40.75%[84]，这说明蝉花在个体发育的过程中排出了多余的氮元素且可能与环境交换其他元素。传统中药白僵蚕的菌丝能够分泌形成草酸铵晶体[85]。由此可以推断，草酸铵晶体是白僵菌与昆虫发生相互作用的含氮代谢产物，有机酸铵盐是否参与虫生真菌的氮循环过程亟待研究。

5 总结

虫生真菌在漫長的演化历史中为生存必需具备适应环境的能力。在经历了“进化事件”后，其生活史中增加了寄生阶段，使得生物学过程调控变的异常复杂，这为该类独特的真菌资源应用提供了很好的进化基础。真菌作为地球生态系统中一个类群，与其他生物类群建立了长期共生关系，各自承担不同的生态功能彼此协同发展，这或许是生态系统演化过程的驱动力之一。

参 考 文 献：

[1] 金琳. 中国古代对蚕病症状与防治的记述[J].蚕桑通报，2001（2）：7-9.

[2] 闻崇炜，石莉，赵烨清，等. 僵蚕本草源流考证[J].时珍国医国药，2017，28（1）：171-173.

[3] 郭东升，翟颖妍，任广伟，等. 白僵菌属分类研究进展[J].西北农业学报，2019，28（4）：497-509.

[4] 费泓强，隋丽，朱慧，等. 球孢白僵菌在玉米苗期的定殖及其对玉米生理生化特性的影响[J].中国生物防治学报，2016，32（6）：721-727.

[5] 文庭池，查岭生，康冀川，等. 虫生真菌研究中的一些昆虫学问题[J].菌物学报，2016，35（11）：1303-1309.

[6] 刘作易. 虫草属及其无性型关系研究[D].武汉：华中农业大学，1999.

[7] SUNG G H， HYWEL JONES N L， SUNG J M， et al. Phylogenetic classification of Cordyceps and the clavicipitaceous fungi[J].Studies in mycology，2007，57（1）：5-59.

[8] 陈世骧. 进化论与分类学[J].昆虫学报，1977（4）：259-260.

[9] HENGEVELOL R. Mayrs ecological species criterion[J].Systematic zoology，1988，37（1）.

[10] 吕昊敏，周仁超，施苏华. 生态物种形成及其研究进展[J].生物多样性，2015，23（3）：398-407.

[11] 袁峰.冬虫夏草居群谱系地理与适生区分布研究[J].昆明：云南大学，2018.

[12] 全庆梅. 冬虫夏草菌与其寄主昆虫的遗传多样性及协同进化研究[D].上海：同济大学，2014.

[13] LI C H， ZUO H L， ZHANG Q， et al. Analysis of soluble proteins in natural Cordyceps sinensis from different producing areas by sodium dodecyl sulfate-polyacrylamide gel electrophoresis and two-dimensional electrophoresis[J].Pharmacognosy research，2017，9（1）：34-38.

[14] 杨大荣，彭艳琼，陈吉岳，等. 中国冬虫夏草分布格局与环境变化对其分布的影响[J].中国草地学报， 2010，32（Z1）：22-27.

[15] 李增智. 我国利用真菌防治害虫的历史、进展及现状[J].中国生物防治学报. 2015，31（5）：699-711.

[16] 栾丰刚. 引起昆虫自然流行病的昆虫病原真菌种群遗传结构研究[D].合肥：安徽农业大学，2011.

[17] 杜广祖，王晶晶，陈斌，等. 云南球孢白僵菌的遗传多样性研究[J].云南农业大学学报：自然科学版，2012，27（3）：327-333.

[18] KOKKO H， PEZSEPULERE A S L. From individual dispersal to species ranges：perspectives for a changing world[J].Science，2006，313（5788）：789-790.

[19] RONNAS C， WERTH S， OVASKAINEN O. Discovery of long-distance gamete dispersal in a lichen-forming ascomycete[J].New phytologist，2017，216（1）：216-226.

[20] LACEY J. Spore dispersal - its role in ecology and disease： the British contribution to fungal aerobiology[J].Mycological research，1996，100（6）：641-660.

[21] TRAIL F， GAFFOOR I， VOGEL S. Ejection mechanics and trajectory of the ascospores of Gibberella zeae（anamorph Fuarium graminearum）[J].Fungal genetics & biology，2005，42（6）：528-533.

[22] TRAILF，GAFFOORI，GUENTHER J C.， et al. Using genomics to understand the disease cycle of the fusarium head blight fungus， Gibberella zeae（anamorph Fusarium graminearum）[J].Canadian journal of plant pathology，2005，27（4）：486-498.

[23] SNYDER R E， CHESSON P. Local dispersal can facilitate coexistence in the presence of permanent spatial heterogeneity[J].Ecology letters，2010，6（4）：301-309.

[24] JOHANSSON V， RANIUS T， SNLL T. Epiphyte metapopulation dynamics are explained by species traits， connectivity， and patch dynamics[J].Ecology，2012，93（2）：235-241.

[25] 韓燕峰，张延威，梁建东，等. 环链棒束孢菌株培养特征、致病性及遗传变异研究（英文）[J].菌物学报，2012，31（3）：341-349.

[26] 殷红. 蛹虫草子实体分化及生长特性的研究[D].西安：陕西科技大学，2015.

[27] UDAYABABU P， SUNIL Z. Evaluation of entomopathogenic fungi for the management of Tobacco caterpillar Spodoptera litura （fibricius）[J].Indian journal of plant protection，2012，40（3）：214-220.

[28] 苏晓庆，郭庆. 水环境中的几种物质对大链壶菌灭蚊效率影响的初步研究[J].真菌学报，1994， 13（2）：111-120.

[29] GOLAN J J， PRINGLE A. Long-distance dispersal of fungi[J].Microbiology spectrum，2017，5（4）：1-24.

[30] DROMPH K M. Dispersal of entomopathogenic fungi by collembolans[J].Soil biology & biochemistry，2001，33（15）：2047-2051.

[31] 羅力，刘爱英，邹晓，等. 烟草甲带菌迁飞试验[J].贵州农业科学，2009，37（11）：89-91.

[32] NITAYAVARDHANA S，SHRESTHAP，RASMUSSEN ML， et al. Ultrasound improved ethanol fermentation from cassava chips in cassava-based ethanol plants[J].Bioresource technology，2010，101（8）：2741-2747.

[33] WYATT T T， WSTEN H A B， DIJKSTERHUIS J. Fungal spores for dispersion in space and time[J].Advances in applied microbiology，2013，85：43-91.

[34] 张永军，裴炎，方卫国，等. 耐低水活度高毒力虫生真菌菌株选育[J].菌物系统，2001（1）：73-78.

[35] WANG Z L， LU J D， FENG M G. Primary roles of two dehydrogenases in the mannitol metabolism and multi-stress tolerance of entomopathogenic fungus Beauveria bassiana[J].Environmental microbiology，2012，14（8）：2139-2150.

[36] YING S H， FENG M G. Relationship between thermotolerance and hydrophobin-like proteins in aerial conidia of Beauveria bassiana and Paecilomyces fumosoroseus as fungal biocontrol agents[J].Journal of applied microbiology，2010，97（2）：323-331.

[37] PEDRINI N， ORTIZURQUIZA A， HUARTEBONNET C， et al. Tenebrionid secretions and a fungal benzoquinone oxidoreductase form competing components of an arms race between a host and pathogen[J].Proceedings of the national academy of sciences，2015，112（28）：3651-3660.

[38] VALANNE S， WANG J H， RAMET M. The drosophila toll signaling pathway[J].Journal of immunology，2011，186（2）：649-656.

[39] SANTI L，CORREA A P F，SILVAL A D， et al. The entomopathogen Metarhizium anisopliae can modulate the secretion of lipolytic enzymes in response to different substrates including components of arthropod cuticle[J].Fungal biology，2010，114（11-12）：911-916.

[40] FERNANDEZ MARIN H， ZIMMERMAN J K， REHNER S A， et al. Active use of the metapleural glands by ants in controlling fungal infection[J].Proceedings biological sciences，2006，273（1594）：1689-1695.

[41] LEMAITRE B，HOFFMANN J. The host defense of Qrosophila melanogaster[J].Annual review of immunology，2007，25（1）：697-743.

[42] WANG C， LEGER R. A collagenous protective coat enables Metarhizium anisopliae to evade insect immune responses[J].Proceedings of the national academy of the United States of America，2006，103（17）：6647-6652.

[43] AMIRI-BESHELI B， KHAMBAY B， CAMERON S， et al. Inter- and intra-specific variation in destruxin production by insect pathogenic Metarhizium spp.， and its significance to pathogenesis[J].Mycological research，2000，104（4）：447-452.

[44] KERSHAW M J， MOORHOUSE E R， BATEMAN R， et al. The role of destruxins in the pathogenicity of metarhizium anisopliae for three species of insect[J].Journal of invertebrate pathology，1999，74（3）：213-223.

[45] XIU-RUN C， QIONG-BO H， XIAO-QIANG Y. Effects of destruxins on free calcium and hydrogen ions in insect hemocytes[J].Insect science，2014（1）：31-38.

[46] FENG P， SHANG Y， CEN K， et al. Fungal biosynthesis of the bibenzoquinone oosporein to evade insect immunity[J].Proceedings of the national academy of sciences，2015，112（36）：11365-11370.

[47] WANG C， WANG S. Insect pathogenic fungi： genomics， molecular interactions， and genetic Improvements[J]. Annual review of entomology，2017，62（1）：73.

[48] 瞿嬌娇. 虫生真菌鹿儿岛被毛孢对两种昆虫激素的应答研究[D].贵阳：贵州大学，2019.

[49] WEI G ， LAI Y ， WANG G ， et al. Insect pathogenic fungus interacts with the gut microbiota to accelerate mosquito mortality[J].Proceedings of the national academy of sciences，2017：201703546.

[50] 陈万浩. 二斑叶螨类酵母共生菌和蛛生真菌的分子鉴定及遗传多样性[D].贵阳：贵州大学，2017.

[51] HU G， ST. LEGER R J. Field studies using a recombinant mycoinsecticide （Metarhizium anisopliae） reveal that et is rhizosphere competent[J].Applied and environmental microbiology，2002，68（12）：6383-6387.

[52] ANDERSON B L， LEWIS L C. Suppression of Ostrinia nubilalis（Hübner） （Lepidoptera： Pyralidae） by endophytic beauveria bassiana （balsamo） vuillemin[J].Environmental entomology，1991（4）：1207-1211.

[53] OWNLEY B H， DEE M M， GWINN K D. Effect of conidial seed treatment rate of entomopathogenic Beauveria bassiana and control of Rhizoctonia disease[J].Phytopathology，2008，98（6）：118.

[54] OWNLEY B H， GWINN K D， VEGA F E. Endophytic fungal entomopathogens with activity against plant pathogens： ecology and evolution[J].Biocontrol，2010，55（1）：113-128.

[55] 祝明亮，夏振远，张克勤，等. 淡紫拟青霉在烤烟根际定殖能力分析[J].中国烟草学报，2004，10（1）：25-28.

[56] 张永杰，孙炳达，张姝，等. 分离自冬虫夏草可培养真菌的多样性研究[J].菌物学报，2010，29（4）：518-527.

[57] XIA F， LIU Y， SHEN G R， et al. Investigation and analysis of microbiological communities in natural Ophiocordyceps sinensis[J].Canadian journal of microbiology，2015，61（2）：104.

[58] XIA F， LIU Y， GUO M Y， et al. Pyrosequencing analysis revealed complex endogenetic microorganism community from natural DongChong XiaCao and its microhabitat[J]. BMC microbiology，2016，16（1）：196.

[59] XIA F， CHEN X， GUO M Y， et al. High-throughput sequencing-based analysis of endogenetic fungal communities inhabiting the Chinese Cordyceps reveals unexpectedly high fungal diversity[J].Scientific reports，2016，6：33437.

[60] ZHU J S， GAO L， LI X H， et al. Maturational alteration of oppositely orientated rDNA and differential proliferation of GC and AT-biased genotypes of Ophiocordyceps sinensis and Paecilomyces hepiali in natural Cordyceps sinensis[J].American journal of biomedical sciences，2010， 2（3）： 218-238.

[61] 梁宗琦，韓燕峰，梁建东，等. 冬虫夏草Ophiocordyceps sinensis研究中几个值得关注的问题[J].微生物学通报，2010，37（11）：1692-1697.

[62] RICHARDSON D H S， DAVY S K， SELOSSE M A. Introduction to the proceedings of the 9th international symbiosis congress[J].Symbiosis，2019，78（1）：1-5.

[63] 步岚，朱振元，梁宗琦，等. 真菌激发子对提高蛹虫草虫草菌素的作用[J].菌物系统，2002（2）：252-256.

[64] 任朝辉. 冬虫夏草微生态区系中真菌及PKS、NRPS基因的多样性研究[D].贵阳：贵州师范大学， 2018.

[65] 淳于彦洁. 蝉花微生物群落结构研究及优势真菌的分离培养[D].无锡：江南大学，2019.

[66] Harris S D. Branching of rungal hyphae： regulation， mechanisms and comparison with other branching systems[J].Mycologia，2008，100（6）：823-832.

[67] LYNNE B， JONATHAN W， EMILY R， et al. Fungal network responses to grazing[J].Fungal genetics & biology，2010，47（6）：522-530.

[68] KOHLMEIER S， SMITS T H M， FORD R M， et al. Taking the fungal highway： mobilization of pollutant-degrading bacteria by fungi.[J].Environmental science & technology，2005，39（12）：4640-4646.

[69] WARMINK J A， NAZIR R， CORTEN B， et al. Hitchhikers on the fungal highway：The helper effect for bacterial migration via fungal hyphae[J].Soil biology & biochemistry，2011，43（4）：760-765.

[70] WARMINK J A， ELSAS J D V. Migratory response of soil bacteria to Lyophyllum sp strain Karsten in soil microcosms[J].Applied & environmental microbiology，2009，75（9）：2820-2830.

[71] FURUNO S， REMER R， CHATZINOTAS A， et al. Use of mycelia as paths for the isolation of contaminant‐degrading bacteria from soil[J].Microbial biotechnology，2011，5（1）：142-148.

[72] GUO N， QIAN Y， ZHANG Q， et al. Alternative transcription start site selection in Mr-OPY2 controls lifestyle transitions in the fungus Metarhizium robertsii[J].Nature communications. 2017，8（1）：1565.

[73] COCKING E C. Endophytic colonization of plant roots by nitrogen-fixing bacteria[J].Plant & soil，2003，252（1）：169-175.

[74] MALLOCH D. The evolution of mycorrhizae[J].Canadian journal of plant pathology-revue canadienne de phytopathologie，1987，9：398-402.

[75] 曾召英，许忠顺，牟丹，等. 蝉棒束孢内菌核、菌膜及其生境土壤真菌群落结构及生态功能分析[J].菌物学报，2019， 38（10）：1710-1723.

[76] FELLBAUM C R， GACHOMO E W， BEESETTYy Y， et al. Carbon availability triggers fungal nitrogen uptake and transport in arbuscular mycorrhizal symbiosis[J].Proceedings of the national academy of sciences，2012，109（7）：2666-2671.

[77] 陈学新. 21世纪我国害虫生物防治研究的进展、问题与展望[J].昆虫知识，2010，47（4）： 615-625.

[78] LOVETT G M， CHRISTENSON L M， GROFFMAN P M， et al. Insect defoliation and nitrogen cycling in forests[J].Bioscience，2002（4）：335-341.

[79] BEHIE S W， ZELISKO P M， BIDOCHKA M J. Endophytic insect-parasitic fungi translocate nitrogen directly from insects to plants[J].Science，2012， 336（6088）：1576.

[80] MOONJELY， S. Insect pathogenic fungi as endophytes[J].Advances in genetics，2016，94：107-135.

[81] STEVE B B， KANTA D C， SENYO A K， et al. Prospects of endophytic fungal entomopathogens as biocontrol and plant growth promoting agents： an insight on how artificial inoculation methods affect endophytic colonization of host plants[J].Microbiological Research，2018，217： 34-50.

[82] 胡海燕， 鄒晓， 罗力，等. 传统中药蝉花的活体家蚕人工培养[J].中国中药杂志，2009（17）：2140-2143.

[83] 桂仲争. 蚕蛹资源的开发利用研究[J].蚕业科学，2017，43（4）：537-545.

[84] 张红霞，高新华，陈伟，等.人工培育蝉花与天然蝉花中化学成分的比较[J].食用菌学报，2012，19（3）：59-62.

[85] 邢东旭，杨琼，廖森泰，等. 采用响应面法优化白僵蚕草酸铵的提取工艺[J].蚕业科学，2009，35（4）：902-906.摘 要：虫生真菌是全球广泛分布的节肢动物和线虫等种群的生物调控因子，在寄生状态下与寄主免疫系统进行多维度的分子博弈，在非寄生状态下要适应不同环境中的生存压力，处于复杂的生态关系中并承担功能。本文对虫生真菌物种多样性、孢子扩散与抗性、环境适应行为和生态功能等进行简要综述。虫生真菌环境适应研究利于理解其在生态系统中的功能和价值;利于该类特色真菌资源利用。