环境胁迫下雌雄异株植物的差异响应特征及研究进展❋

唐学玺

(中国海洋大学海洋生命学院，山东 青岛 266003)

世界范围内，雌雄异株植物约有14 000余种，是陆地生态系统十分重要的组成部分[1]，对维持物种多样性和生态系统的稳定性具有重要的作用，对人类也具有巨大的生态服务和经济价值[2]。在漫长的进化历程中，雌、雄植株在形态、生理、生殖格局、空间分布和资源配置等方面产生了明显的差异，对环境变化也衍生了不同的响应机制。在多数情况下，雌株将占有更多的生殖分配，以便于产生花朵和果实，雄株为产生花粉，对于氮源的需求大于雌性，进而导致雌雄株之间的资源需求差异[3]。随着人类干扰和全球环境恶化，雌雄异株植物在环境胁迫下的生长状况、生殖分配、空间分布及演变规律引起了越来越多的关注。

高等植物雌雄个体对环境变化的差异响应研究始于1970年代。目前，在形态、生理和分子等方面，围绕着温度[4-5]、光照[6]、营养[7]、干旱[8]、盐分[9]等环境因素的变化开展了大量的性别差异响应及其机制的研究工作。为探究雌雄异株植物在全球环境变化的背景下的适应机制，促进个体、种群、群落和生态系统等多个层次和尺度上不同性别植物对环境因子的响应机制及模型的研究，本文结合几十年来的研究成果，综合国内外关于干旱、盐胁迫、重金属污染、营养以及全球变化等环境胁迫下雌雄异株植物的响应差异的研究进展，阐述雌雄异株植物的响应特征规律和研究前景，以期确立雌雄异株植物在物种进化和生态系统中的作用和地位，更好地预测未来多变环境下种群结构及演变趋势，为雌雄异株植物的保护和利用提供一定的理论基础。

1 环境胁迫下雌雄异株植物的差异响应特征

1.1 雌雄异株植物对干旱胁迫的响应特征

干旱是影响植物生存和生长的最有害的非生物胁迫因素之一，对于干旱胁迫下雌雄异株植物在水分利用效率、抗旱性等方面的差异响应还存在争议，无论是草本还是木本植物，雌雄植株一旦受到干旱胁迫，它们将在生理(干物质积累、净光合速率、蒸腾速率、气体交换能力以及抗氧化能力)和形态(茎分支、不定根和叶面积等)上呈现出显著差异，并影响其种群结构及性别比例。雌雄植株对干旱胁迫的生理响应差异，目前主要归因于雌雄植株不同的繁殖成本及生存策略，亦或是由于干旱胁迫导致雌雄植株在分子水平的差异响应而引起的[9-11]。已有报道显示，在干旱胁迫下，雌雄异株植物在生理和分子水平表现出明显差异，雄株参与电子传递、光系统稳定、氧化还原稳态和应激反应方面的蛋白数量[4,10,12]与调控相关基因明显高于雌株[13]。虽然多数物种中雄株具有更强的适应能力，但在葎草(Humulusscandens)[14]、银杏(GinkgobilobaL.)[15]、中华沙棘(Hippophaerhamnoidessinensis)和俄罗斯沙棘(Hippophaerhamnoides)[16]等物种中雌株表现出更强的保水能力。水分胁迫对于雌雄异株的影响不仅体现在生理和分子水平，还影响部分雌雄异株植物的性别比例，出现明显的性别偏倚[17]。总之，雌雄异株植物同域分布时，雄株节水型生存策略在自身受益的同时，可改善雌株的水分条件，邻近分布的雌雄植株通过适应互作关系，影响雌雄异株种群的动态演变[18]，进而影响种群结构与动态。

1.2 雌雄异株植物对盐胁迫的响应特征

盐度是许多陆地生态系统中制约植物生长发育的主要非生物环境胁迫因子，与干旱相似，可导致植物生理干燥和渗透胁迫，影响植物的种群结构和性别比例。此外，雌雄异株植物对于盐胁迫呈现明显种间差异。已有报道表明，在多数物种中，雄株比雌株更能适应盐胁迫，例如，美洲黑杨(Populusdeltoides)和青杨雄株通过提高渗透调节能力、水分利用效率和抗氧化酶活性适应盐胁迫[19-20]；分子水平数据表明，滇杨(PopulusyunnanensisDode)雌、雄株在盐胁迫下表现出明显的差异响应，雌株的代谢活动受到明显的抑制，相关基因下调[21]。在部分雌雄异株植物中，雌株比雄株更能适应盐胁迫，例如，在盐胁迫条件下，银杏[22]、葎草[23]、苋麻(Amaranthuscannabinus)[24]等物种雌株的光合速率、水分利用效率的和抗氧化酶活性高于雄株，并具有更强的抗盐能力和性别偏倚。

1.3 雌雄异株植物对营养胁迫的响应特征

土壤中的养分水平影响植物的形态、生理和分子，如加速植物衰老、降低光合速率、增加活性氧含量等[25-27]，进而影响植物的生长、性别比例和空间分布。由于雌、雄株的营养需求不同，导致其雌、雄株面临的选择压力不同，雌株在繁殖中投入更高，在其生活史中变现出更强的补偿机制[28]，在资源丰富的环境中，性别比例往往偏向于雌株[29]，在资源匮乏的环境中，雌株生存能力较低，性别比例往往偏向于雄株[2,30-31]。

通常情况下，雌株具有更高的氮素利用效率。然而，当在胁迫或非最适条件下生长时，雌株的氮素利用率比雄性下降得更多[32]。已有研究表明，在高氮胁迫下、高UV-B辐射和低土壤养分条件下，雌株生长明显大于雄株[33-34]，雄株对于胁迫的环境的敏感性和耐受性较雌株差，防御能力较低[35]。而在氮沉降与CO2富集协同影响下，雌性受到的影响更大，生长和光合效率均受限制，具有明显的雄性偏倚[34]。在氮、磷缺乏下，雌、雄株在光合水平[36]、转录水平、蛋白水平[37]等表现出明显的性别差异，雌株具有较高的抗氧化酶活力和抗逆性，对氮、磷缺乏更为敏感[37]，而雄株在营养生长上投入较多，尤其是地上生物量的积累[38]。

1.4 雌雄异株植物对重金属胁迫的响应特征

随着科学技术的不断发展，工业化与城市化进程的日益加剧，引发了日益严重的重金属污染问题。由于重金属污染毒性大、潜伏性和富集性强，在土壤中不易移动且难于被分解，已成为全球普遍关注的问题。虽然适当浓度的重金属对植物的必不可少的，但是浓度过高则会抑制植物的生长发育。

1.4.1 雌雄异株植物对单一重金属胁迫的响应特征 本文综合前人研究，发现单一重金属介导胁迫下，雌、雄异株植物在生理和分子水平呈现明显的性别和种间差异响应特征。例如，在单独铝胁迫下，青杨雄株的可溶性蛋白、抗氧化酶活力、叶绿素含量和光合速率均高于雌性，具有更强的抗逆性[39]；单独铁胁迫下，青杨雌、雄株生长、光合速率、叶绿素含量和组织中铁浓度均减少，雄性具有明显的抗性，蛋白组数据显示，参与光合作用、碳水化合物、能量代谢和基因表达调控的蛋白组下调，参与氨基酸代谢和应激反应的蛋白质上调，并具有明显的性别响应差异，缺铁对于雌株影响更大[40]；单独铝胁迫下，青杨雄株幼苗的气孔导度、抗氧化保护酶活性和生物量等均高于雌株[39]；单独铅胁迫下，桑树(Morusalba)雌、雄株幼苗呈现显著差异，雄株各项生理指标和生物量的积累均高于雌株[41]；在单独锌胁迫下，会抑制滇杨雌雄株光合作用受限，进而影响其生长，雄性具有更强的富集锌的能力，并通过脯氨酸和非蛋白巯基的合成提高对锌的防御能力[42]；在单独镉胁迫下，滇杨、美洲黑杨雌株适应能力较弱，光合效率和抗氧化酶活力明显降低，雄株对于镉的富集能力更强，并且通过非蛋白巯基和游离氨基酸积累脱毒，雄株表现出更高的耐受性和抗逆性[33,43]；在单独铜胁迫下，白玉草(Silenelatifolia)雌株具有更好的适应能力，种子产生数量随铜浓度的增加而减少，随镉浓度的增加而增加[44]。

1.4.2 雌雄异株植物对复合重金属胁迫的响应特征 在铅、锌共同影响下，桑树雌株与雄株生理指标和生物量积累比单独铅胁迫下略有升高，并且雄株高于雌株，锌在一定程度上可缓解铅胁迫带来的负面影响[45]；铅、锰等重金属胁迫对于青杨雌雄株的生长具有抑制作用，但是雄株具有更强的适应能力，干旱条件增加了青杨对于铅的敏感性，特别是雌株[46-47]，丛枝菌根真菌接种情况下，提升了青杨雌雄株根部对铅的吸收和积累，并且雌株增幅大于雄株[48]；在铜、铅交互胁迫影响下，滇杨雌、雄株各项生理、生化指标均受到抑制，并产生显著的性别响应差异，雄株通过提高抗氧化酶活性以及提高非蛋白巯基、谷胱甘肽等物质降低重金属损害，雌株对重金属污染更加敏感，各项指标均受抑制，更易受到重金属污染的损伤[49]。

1.5 雌雄异株植物对全球变化的响应特征

由于全球范围内工业化进程加速[50]，引发了一系列的全球变化，例如大气CO2浓度增加、全球变暖和紫外辐射增强等。由于雌雄异株植物分株表达，使其更易受到全球变化的影响，导致其性别比例失调和繁殖成功率降低[51]，进而导致种群结构发生变化[52]。

1.5.1 雌雄异株植物对温度变化的响应特征 温度是影响植物生长、繁殖甚至生存的重要环境因素之一。植物对于温度变化的适应是一个动态过程，植物一方面通过改变机体的代谢活动去适应环境变化[53]；另一方面改变体内物质合成(脂类物质、渗透调节物质等)适应温度变化[54-55]。已有研究表明，当温度发生变化后，雌雄异株植物的雌雄个体在形态、细胞结构、生理生化以及耐冻性形成等方面都表现出不同的响应[16,56]。例如，在温度胁迫下，葎草雌、雄株间通过调整和改变生长策略，雄株先于雌株花芽分化，而雌株则通过延长营养生长期、提高光合效率为生殖成功提供保障[57]，青杨雌株在温度升高2和4 ℃时生物量明显增加，雌株累积生物量高于雄株[58]，且青杨雌株的年轮最大密度和晚材平均密度高于雄株[59]；此外在高温胁迫下，蒿柳(Salixviminalis)雄株具备更强的光保护能力、碳同化能力和过氧化酶活性，具有更强的耐热性[60-61]；在CO2浓度和温度升高的共同作用下，北极柳和青杨雄株的生物量明显高于雌株，但发育中的雌株叶片比雄株叶片具有更强的光合效率[62-63]。低温胁迫下，青杨和铁东青雌、雄株的相对电导率、脯氨酸含量、可溶性蛋白和氧化酶活性存在显著的性别差异，雄株具有更好的叶绿体结构和更完整的膜结构，表现出对寒冷胁迫更好的耐受性[64]。

1.5.2 雌雄异株植物对CO2加富的响应特征 进入21世纪以来，大气中的CO2浓度不断升高，对于雌雄异株植物产生不同的影响，并具有明显的种间差异。在当前大气CO2浓度下，植物的雌、雄个体表现出明显的生理差异，即雄株比雌株具有更高的光合速率[65-66]。而当大气CO2浓度倍增时，植物的雌雄个体在生理、生殖以及种子萌发上都产生了不同的响应。CO2浓度升高对雌雄株光合速率、种子萌发和性别比例产生影响，与雌株相比，雄株在CO2浓度倍增下的净光合速率显著提高，比雌株高25%[65]，雄株产生花朵的数量是雌株产果数量的16倍，但雌株获得更多的碳分配，后代性比偏向于雌性[32,65]，雄株比雌株的净光合和生物量积累高[67]。大气CO2的增加还将减少叶片活性氧(ROS)的积累，从而导致植物抗氧化防御能力的降低[68-70]，雄株愈创木酚氧化物酶(POD)活性降低，雌株含水量下降，叶片质量增加[71-72]。

1.5.3 雌雄异株植物对UV-B辐射增强的响应特征 日益增强的UV-B辐射强度，不仅影响植物的生理功能[73-74]，也影响植物的基因表达调控[72,75]。在UV-B辐射增强影响下，欧洲山杨[6,76]、滇杨[49]、青杨[35,77]、桑树[5]等物种在生理水平表现出明显的性别差异响应，与雌株相比，雄株基径和叶片氮含量显著增高，叶绿素a/b、ABA含量、UV-B吸收物质、叶面积和干物质积累显著降低，雄株具有更高的光合速率和适应能力具有更有效的抗氧化系统和更高的花青素含量，以减轻UV-B辐射带来的不利影响，从而拥有对UV-B辐射更大的抗性。雌雄植物对于UV-B辐射增强的响应不仅表现在生理水平，在分子水平也产生差异响应，许多参与氨基酸代谢的差异表达基因主要在雄株中上调，在雌株中下调[78]，蛋白组数据显示，性别差异响应的蛋白主要涉及氨基酸代谢、应激反应、光合作用、氧化还原反应和转录后修饰，雄株蛋白变化幅度更大，适应机制更为复杂[79]。随着海拔增高UV-B辐射增强，雌雄异株植物也表现一定的性别偏倚，欧洲山杨和沙棘雌、雄株的叶片长度和面积均随海拔高度增加而减小，雄株的叶片大小、面积、厚度、叶绿素和叶柄长度均高于雌性，雄株具有更好的环境适应能力，随海拔升高表现出雄性偏倚[80-81]。

2 研究前景

大型海藻不仅是海岸带生态系统的重要组成部分，也是许多海藻生态系统中重要的优势物种。由于人类活动的干扰和全球环境变化的双重影响，这些大型海藻资源量严重衰减，有的甚至趋于濒危和灭绝。因此，开展大型海藻的研究有助于指导和促进海藻场修复技术的开发与应用，对保护海岸带生态系统尤其是海藻生态系统的健康提供依据。现阶段，围绕大型海藻所开展的研究工作虽然很多，但都没有将雌株和雄株区分开来分别进行研究。因此，这些工作都不能准确地反映大型海藻(尤其是具有雌雄异株特性的大型海藻)对环境变化响应的本质。为更好的解析大型海藻的对环境变化的响应本质，许多研究亟需展开。

2.1 雌雄异株海藻的性别决定因素探究

高等植物区分雌雄进行研究开展的较早，其中非常重要的原因是由于在高等植物方便进行性别区分，利用进行后期研究。学者对于植物性别决定和调控方面的研究较多，涉及形态[82-84]、生理[85]、细胞[86]、分子[87-88]和调控机制[89]等方面。但在大型海藻中，针对于雌雄藻株的性别调控和早期分化尚未开展，因此结合高等植物的研究成果，筛选性别相关基因和位点，掌握大型海藻的性别分化机制和性别决定位点，对于具有雌雄异株特性的大型海藻意义重大。

2.2 雌雄异株海藻对海洋酸化的响应特征研究

自工业革命以来，化石燃料的加剧使用，森林砍伐，水泥生产等人为活动导致大气中二氧化碳浓度显著升，全球CO2浓度的平均水平已从280 ppmv增至391 ppmv，海洋作为大气中CO2的汇，吸收了人为排放CO2的30%[90]。海水中游离的CO2虽不足1%，但由于大型海藻可直接利用海水中的CO2，导致大气中的CO2向海水中的融入量增加。海洋酸化改变着海水的化学成分和海洋环境，对海洋生态系统产生深远影响。大型海藻是海洋生态系统中对海洋酸化直接的响应者，更易受到海洋酸化的影响，将雌株和雄株区分开来，研究它们各自对海洋酸化的响应特征及差异，具有重要的科学意义，也是该领域研究不断深入后亟需开展的工作。

2.3 雌雄异株海藻对UV-B辐射增强的响应特征研究

臭氧层减薄是当今最引人注目的全球变化现象之一，而且全球性的臭氧层侵蚀和破坏仍在日渐加重。臭氧层的减薄使得到达地面的紫外线，尤其是对生物具严重损伤作用的UV-B的辐射增强，从而对全球产生明显的环境生态学效应。大型海藻是海洋生态系统中对UV-B辐射增强最直接的响应者，更易受到UV-B的影响。由于长期的进化历程，雌株和雄株藻体在外部形态、生长发育、繁殖特性以及生理机制等方面都已存在明显的本质差异，故二者对外界环境变化的反应也各不相同。因此，无论是从宏观层面还是从微观层面所开展的这些工作，都不能真实和准确地反映大型海藻(尤其是具有雌雄异株特性的大型海藻)对环境变化响应的本质。将雌株和雄株区分开来，研究它们各自对UV-B辐射增强的响应特征及差异，并揭示其内在的分子机制，具有重要的科学意义，也是该领域研究不断深入后亟需开展的工作。