宁夏荒漠草原植物多样性对地面节肢动物功能群多样性的影响

陈 蔚， 黄兴科， 刘任涛*， 张安宁， 常海涛

(1. 宁夏大学西北土地退化与生态恢复国家重点实验室培育基地， 宁夏 银川 750021；2. 中卫市林业技术推广服务中心， 宁夏 中卫 755000)

近20年来，随着全球生物多样性的持续减少，物种丧失可能带来的生态后果备受人们关注[1-2]。许多研究表明，生物多样性的变化会导致生态系统的生产力、营养循环和稳定性出现相应的改变[3-4]。植物多样性与地面节肢动物多样性是生物多样性的两个重要方面，并且地上植物多样性与地下地面节肢动物多样性存在着紧密的联系，这种联系会进一步作用于生态系统功能的改变[5]。植物通过调节进入土壤生态系统中资源的质量与数量来影响对地面节肢动物的营养物质供给；反过来，地面节肢动物通过分解有机质促进营养周转，为植物提供养分，调节植物根系的营养吸收功能等作用影响植物的初级生产力[6]。因此，理解植物多样性与地面节肢动物多样性间的关系及其影响生态系统功能的途径和机制，对于草地生物多样性保护、草地管理与利用以及生态系统稳定性均具有重要的理论实践意义[7]。

目前，关于植物多样性与动物多样性的关系开展的研究较多。Cesarz等[8]在森林生态系统研究中发现在不同季节中植物多样性对蚯蚓多样性有不同作用，5月和11月蚯蚓密度与植物多样性呈正相关性，而2月二者呈负相关关系，8月两者之间则表现为无相关性。Hedlund等[9]在弃耕地生境中研究发现植物物种多样性对地面节肢动物群落的影响不明显，而植物特性对地面节肢动物群落有显著影响。但Eisenhauer等[10]在实验性草地系统中发现植物物种多样性显著影响线虫群落分布，且二者存在显著的正相关性；研究显示植物物种多样性高的群落中地面节肢动物食物网复杂程度也较高。理论上，植物物种多样性的增加往往会提高群落净初级生产力，从而支持多样性更高、数量更多的地面节肢动物[11]。但是，目前关于地面节肢动物多样性与植物物种多样性间的关系尚没有明确的定论[7]。

宁夏荒漠草原通过严格的禁牧封育等措施，使得草原植被得到了有效恢复，地面节肢动物群落结构复杂[12]。但是，在封育恢复过程中，地面节肢动物多样性和草地植物多样性间存在着什么样的关系尚不明确，这直接关系到宁夏荒漠草原脆弱生态系统内稳性和结构与功能的维持。本文通过调查宁夏荒漠草原不同季节地面节肢动物群落和植物群落分布特征，基于地面节肢动物功能群划分，分析地面节肢动物多样性和植物多样性间的关系，旨在丰富宁夏荒漠草原生态系统生物多样性理论，为生物多样性保护、草地利用及生态服务功能提供依据。

1 材料与方法

1.1 研究区自然概况

研究区位于宁夏盐池县境内东南部，经纬度为37°05′～38°10′ N，106°33′～107°47′ E。该区属于中温带半干旱区，年平均气温9.5 ℃，年最高气温34.7 ℃，年最低气温-22.3 ℃；≥10 ℃积温为2 949 ℃。年日照时数2 663.1 h，日照率65%。年平均降雨量250～350 mm，主要集中在7-9月，占全年降雨量的60%以上，且年际变率大；实际蒸发量2 136 mm，潜在蒸散量1 112 mm。年无霜期为162 d。研究区属鄂尔多斯台地向黄土高原过渡地带，地势南高北低。地带性土壤主要有黄绵土与灰钙土(淡灰钙土);非地带性土壤主要有风沙土、盐碱土和草甸土等。土壤质地多为轻壤土、沙壤土和沙土，结构松散，肥力较低。

该区植被类型主要是沙地植被和荒漠化植被，其中，灌木植物优势类群主要为柠条(Caraganakornshinskii)、花棒(Hedysarumscoparium)等。草本植物优势类群主要为猪毛蒿(Artemisiascoparia)、牛枝子(Lespedezapotaninii)、赖草(Leymussecalinus)等。经调查，研究样地植物高度为10.69±0.39 cm，植物盖度为25.88±1.51 %，土壤水分含量为1.75±0.11 g·g-1，土壤容重为1.31±0.01 g·cm-3。

1.2 研究方法

1.2.1试验设计 在宁夏盐池县选择封育管理的荒漠草原观测场为试验样地。根据植被覆盖度分布情况(低覆盖度20%～30%；中覆盖度25%～35%；高覆盖度45%～55%)，设置10个调查样区，每个样区的面积为30 m×30 m；其中，低覆盖度样区3个，中覆盖度样区3个，高覆盖度样区4个；在每个样区中心位置布设5个固定调查样点，每个调查样点距离5 m左右；共得到5×10=50个调查样点。于2012年春季(5月)、夏季(7月)和秋季(10月)分3次开展草本植被和地面节肢动物调查。

1.2.2地面节肢动物调查与鉴定 在每个调查样点附近布设4个塑料杯(上表面直径14 cm，下表面直径7 cm，高10 cm)代表4个方位，采用陷阱诱捕法调查地面节肢动物。具体方法如下：将塑料杯埋入土中，杯口与地面齐平，同时在其内加入浓度为3%的福尔马林溶液和少量甘油，增加诱捕的有效性。为了防止沙蜥等大型动物落入杯中，在杯口上覆盖网孔为2 cm的金属网。每次布设陷阱的持续时间均为14 d。将收集到的动物标本带回实验室鉴定统计。

动物标本分类鉴定主要依据《中国土壤动物检索图鉴》[13]、《昆虫分类》[14]和《宁夏贺兰山昆虫》[15]等。在本研究中，地面节肢动物样品鉴定到科水平。样品在室内称重时，先用滤纸将标本表面的水分吸干，再用电子称(精度为0.0001)称其干重，得到节肢动物生物量(g·traps-1)。另外，依据节肢动物个体数所占比例，将获得地面节肢动物类群划分为优势类群(个体数占总捕获量的10%以上)、常见类群(1～10%)和稀有类群(1%以下)。依据取食类型不同将收集到的地面节肢动物划分为植食性、捕食性、杂食性和腐食性4个营养功能群[16-17]。

1.2.3植被调查 在每个调查样点，采用1 m×1 m样方法对地表植被特征进行调查，包括植物物种丰富度、植物高度(cm)和植物盖度(%)。由于此实验为长期实验，不能对样地中植物进行破坏性取样，故只在10月最后一次取样时收集样方内植物地上部分带回实验室，称取生物量(g·m-2)。并且，为了更好与植物生物量对应，我们使用秋季不同功能群地面节肢动物生物量进行相关分析。

1.2.4数据处理与统计分析 群落多样性采用以下几个参数来描述，包括个体数、类群数、Shannon指数(H′)、生物量。计算公式如下[18]：

香菇 性平、味甘，具有益气健脾、解毒润燥等功效，香菇中含有的多糖类物质，可以提高人体的免疫力和排毒能力，抑制癌细胞的生长，增强机体的抗癌能力。香菇还能降低血压、降低胆固醇、预防动脉硬化，并有强心保肝、宁神定志、增强人体新陈代谢及促进体内废物排泄等作用。

Shannon指数：

H′=-∑PilnPi(i=1 ,2 ,3 ,…,S)

式中：S为动物类群数；Pi为第i类群节肢动物的相对多度(即该节肢动物类群个体数占群落总个体数的比例)。

本试验中将每个季节的植物与土壤动物数据进行合并计算，所有数据采用SPSS 20.0软件进行统计分析。采用单因素方差分析(one-way ANOVA)来比较不同处理数据组间的差异。采取曲线拟合分析植物多样性与地面节肢动物多样性的关系。

2 结果与分析

2.1 植物群落多样性与生物量

由图1可知，不同季节间植物个体数、物种数和Shannon指数均存在显著差异性(P<0.05)。其中，植物个体数表现为春季高于秋季，夏季居中(P<0.05)。植物物种数和植物Shannon指数均表现为夏季高于春季，而秋季最低(P<0.05)。秋季，从50个样方中采集到的植物生物量为15.14～66.35 g·m-2，平均生物量为40.46 g·m-2，变异系数为0.28。

图1 植物群落多样性Fig.1 Biodiversity of plant community注：不同字母表示显著差异(P<0.05)，下同Note:Different letters mean significant difference at the 0.05 level,the same as below

2.2 地面节肢动物功能群组成特征

3个季节共捕获地面节肢动物6 948只，隶属于3纲10目，划分为68个类群。由表1可知，样地中收集到的地面节肢动物可划分为4种功能群，分别为植食性、捕食性、杂食性和腐食性。春季，4种功能群个体数分别占总个体数的43.8%，15.8%，39.8%，0.6%，其类群数分别占总类群数的57.6%，24.2%，9.1%，9.1%。夏季，4种功能群个体数分别占总个体数的13.4%，14.9%，71.0%，0.7%，其类群数分别占总类群数的51.7%，31.0%，13.8%，3.23%。秋季，4种功能群个体数分别占总个体数的24.6%，40.6%，34.2%，0.6%，其类群数分别占总类群数的37.3%，52.9%，5.9%，3.9%。

上述结果表明，随季节更替，植食性动物个体数所占比例均表现为先降低后增加，类群数所占比例表现为降低趋势。捕食性动物个体数所占比例表现为先降低后增加，类群数所占比例表现为增加趋势。杂食性动物个体数与类群数所占比例表现为降低趋势。而腐食性动物个体数所占比例则表现为相对稳定，类群数表现为先降低后增加。

表1 地面节肢动物群落组成及其相对多度Table 1 Community composition and relative abundance of ground-active arthropods/%

续表1

注：Ph：植食性；Pr：捕食性；Om：杂食性；Sa：腐食性。下同

Note:Ph:Phytophagous group;Pr:Predatory group;Om:Omnivorous group;Sa:Saprophagous group. The same as below

2.3 地面节肢动物功能群结构特征

由图2可知，不同食性的地面节肢动物个体数和类群数随季节变化具有一定的差异性。其中不同季节间植食性动物的个体数和类群数差异显著，均表现为春季高于夏季，秋季居中(P<0.05)。捕食性动物的个体数和类群数均表现为秋季显著高于春季和夏季(P<0.05)，而后两个季节间无显著差异。杂食性动物的个体数和类群数均表现为春季显著高于秋季和夏季(P<0.05)，而后两个季节间无显著差异。腐食性动物个体数表现为3个季节间均无显著差异，类群数表现为春季和秋季显著高于夏季(P<0.05)，而春季和秋季间无显著差异。

图2 地面节肢动物功能群个体数和类群数Fig.2 Individuals and group richness of functional groups of ground-active arthropods

由图3可知，不同食性的地面节肢动物Shannon指数和生物量随季节变化具有一定的差异性。植食性动物Shannon指数表现为春季高于夏季，秋季居中(P<0.05)。捕食性动物Shannon指数则表现为秋季显著高于春季，夏季居中(P<0.05)。杂食性动物Shannon指数表现为春季和夏季显著高于秋季(P<0.05)，而春季和夏季之间无显著差异。腐食性动物Shannon指数表现为3个季节均无显著差异。植食性动物和杂食性动物生物量均表现为春季显著高于夏季和秋季(P<0.05)，而夏季和秋季之间无显著差异性。捕食性动物生物量表现为秋季显著高于春季和夏季(P<0.05)，而春季和夏季之间无显著差异。腐食性动物生物量表现为3个季节均无显著差异。

图3 地面节肢动物功能群多样性与生物量Fig.3 Biodiversity and biomass of functional groups of ground-active arthropods

由图4可知，植食性和杂食性地面节肢动物个体数均与植物个体数存在显著正向线性关系(R2=0.18，P=0.000；R2=0.04，P=0.018)，捕食性个体数与植物个体数间存在负向线性关系(R2=0.05，P=0.008)。植食性地面节肢动物类群数与植物物种数存在负向线性关系(R2=0.12，P=0.000)，其他功能群类群数与植物物种数间无线性关系。植食性地面节肢动物Shannon指数与植物Shannon指数间存在显著负向线性关系(R2=0.16，P=0.000)，捕食性动物Shannon指数与植物Shannon指数间存在显著正向线性关系(R2=0.03，P=0.046)。

植食性与捕食性地面节肢动物生物量均与植物生物量之间存在正向线性关系(R2=0.11，P=0.018；R2=0.19，P=0.001)，杂食性地面节肢动物生物量与植物生物量之间无线性关系。

3 讨论

在荒漠草原生态系统中，由于地面节肢动物自身及其与其他生物之间的相互作用，导致不同种类地面节肢动物具有不同的食性，而且某些地面节肢动物在生命的不同时期内其活动场所和摄食对象也存在差异[19]。基于地面节肢动物区系种类复杂、系统分类难度大等特点以及研究水平的限制，目前尚无法将各类群中每种动物的生态习性进行细致划分，因此只能按各类群的总体特征将地面节肢动物划分为几个营养级[20]。在本研究中，依据地面节肢动物不同的食性，发现荒漠草原区以植食性和杂食性节肢动物为主，并与捕食性和腐食性动物共同构成完整的食物网结构[20]。虽然这种分类从表面上看不够精确，但能够很好的为动物与植物多样性相关关系的研究提供方便[21]。3个季节中植食性动物占绝对优势地位。这说明了在宁夏荒漠草原生态系统中，地面节肢动物区系的分布以植食性动物分布为其主要特征，这与刘任涛等[21]的研究结果相一致。

图4 地面节肢动物功能群多样性及秋季生物量与植物群落指数的拟合分析Fig.4 The fitted analysis of the diversity and biomass of arthropod functional groups and plant community index

本研究显示，植食性地面节肢动物个体数、类群数和Shannon指数均表现为春季显著高于夏季，秋季居中。春季到夏季，植食性动物个体数与植物个体数变化相一致，这体现了一种自下而上的上行控制效应[22]。夏季到秋季，植食性动物个体数增加，而植物个体数减少，说明了植食性动物个体数与植物个体数非协调一致变化特征。这可能是由于从夏季到秋季随着一年生蒿属类植物完成生长周期而个体数逐渐减少，降低了对某些植食性动物个体的抑制作用[23]而导致植食性动物个体数增加。同时也说明了植食性动物个体数与植物个体数间的关系受到季节变化的调控[24]。植食性动物类群数、Shannon指数与植物物种数及Shannon指数随季节变化呈相反分布趋势，两者之间呈线性负相关性，这可能与植物食物资源密度的分布密切相关，即“食物植物稀释效应”[25]。从春季到夏季，植物丰富度增加，植物多样性升高[26]，可能会导致某些植食性动物类群相应的食物资源密度减少，从而导致植食性动物类群数降低，植食性动物多样性降低，但是从夏季到秋季，一年生草本植物的退出使得植物类群数降低，植物Shannon指数降低，可能会导致某些植食性动物类群相应的食物资源密度增加，结果植食性动物类群数和Shannon指数增加。另外，植食性动物生物量与植物生物量成线性正相关性，说明了植物能为植食性动物提供更好的食物资源，二者之间存在能量流动上的密切联系，有利于食物网结构的形成和生产力稳定性维持[27]。综合分析表明，植食性动物在个体数、类群数甚至是Shannon指数以及生物量等方面均表现出与植物群落指标间存在显著相关性，这与Scherber等[28]的研究一致。说明植食性动物对植物多样性变化的反应表现显著，同时也说明植食性动物是受植物多样性影响较为敏感的营养类群。

捕食性地面节肢动物个体数和类群数均表现为秋季高于春季和夏季，而春季和夏季差异不显著(图2)。从春季到夏季，捕食性动物个体数与类群数均没有显著差异，这与植食性动物个体数和类群数季节分布显著不同。说明从春季到夏季，植食性动物对捕食性动物的影响并不显著，这与朱慧[29]的研究结果不一致。原因可能是由于沙化草地恢复过程需要一个较长时间才能表现出节肢动物间紧密的食物链关系。从夏季到秋季，捕食性动物个体数与类群数均显著增加，这与植物个体数和类群数变化相反，但与植食性动物个体数与类群数的变化趋势保持一致，这与刘继亮[17]的研究相一致。说明秋季捕食性动物(如步甲科)的显著增加可能是因为食物资源的变化引起的，这反映了一种草地生态系统食物链中典型的上行效应[30]，体现了营养级之间的“食性联接”[31]。从春季到夏季，捕食性动物Shannon指数与植物Shannon指数变化趋势相似，两者之间呈线性正相关性，但捕食性动物Shannon指数与植食性动物Shannon指数变化趋势相反。说明捕食性动物多样性可以通过改变植食性动物种群数量间接影响植物多样性以及营养循环与生产力[32]；同时，捕食性动物多样性增加，能够影响植食性动物的采食行为，间接增加植物多样性[33]。基于食物链角度捕食性动物多样性增加而导致植食性动物多样性下降，这体现了一种自上而下的下行控制效应[34]。从夏季到秋季，捕食性动物Shannon指数与植物Shannon指数变化相反。这主要是由于秋季捕食性动物丰富度增加的缘故。捕食性动物生物量与植物生物量亦表现出显著线性正相关性，同植食性动物生物量与植物生物量变化一致，这体现了营养级之间的“能量—营养代谢格局”[32]。

杂食性地面节肢动物个体数、类群数均表现为春季高于夏季和秋季，而夏季和秋季之间差异不显著(图2)。从春季到夏季，杂食性动物个体数与植物个体数变化相一致，两者之间呈线性正相关性。主要是因为基于食物链关系植物个体数与植食性动物个体数均减少(图2)，在环境资源有限的情况下，导致杂食性动物个体数与类群数减少[35]。而从夏季到秋季，杂食性动物个体数与类群数均没有显著差异，这与植物、植食性动物和捕食性动物三者之间表现出的营养级效应显著不同。这可能是因为植食性动物和捕食性动物个体数与类群数均增加，食物资源与竞争压力同时存在，而杂食性动物本身又具有较宽的生态位[36]，从而能够在这种环境中保持相对稳定的个体数与类群数。春季到夏季，杂食性动物Shannon指数分布变化较小。杂食性动物其食物来源包括植物和一些小型动物，在食物链中处于多种营养级水平，受到多种不同功能群类群的相互作用影响较大，而导致春季和夏季杂食性类群较多的情况下Shannon指数变化较小。Gastine[37]等研究结果显示不同功能群之间复杂的相互作用会抵消植物多样性对高营养水平多样性的影响。但从春季和夏季到秋季，杂食性动物Shannon指数呈显著下降趋势，这与杂食性优势类群较少，且优势类群个体数比例降低有关。秋季，杂食性动物只有3个类群，并且蚂蚁个体数占比降低至28.21%，成为杂食性动物的优势类群，导致Shannon指数较小。另外，杂食性动物生物量与植物生物量之间未表现出相关性，这可能是由于杂食性动物营养水平和杂食性程度提高，而植物生物量分布的影响作用减弱，从而导致2者之间无相关性[29]。

腐食性地面节肢动物个体数、Shannon指数在3个季节中差异均不显著，类群数则表现为春季和秋季显著高于夏季，而春季和秋季之间差异不显著。这主要与腐食性动物的个体数和类群数较少有关，3个季节腐食性动物个体数分别占总个体数的0.6%，0.7%，0.6%，且夏季只有2个类群。另外，腐食性动物个体数、类群数、Shannon指数以及生物量均与植物个体数、物种数、Shannon指数以及生物量无相关性，是因为腐食性动物主要以腐败的动植物遗体为食[38]，类群少且全部为稀有类群，与植物之间的作用较小，从而没有表现出相关性。

4 结论

综合研究表明：宁夏荒漠草原地面节肢动物主要以植食性动物为主；植物多样性对地面节肢功能群分布的影响呈现出显著的季节节律性，特别是植食性动物和捕食性动物多样性受到季节变化的影响较大；地面节肢动物群落不同营养级之间通过强烈的上行效应和下行效应相联系，进而调控食物链组成和结构；宁夏荒漠草原地面节肢动物多样性与植物多样性关系非常复杂，这有助于维持宁夏荒漠草原脆弱生态系统的内稳性、促进其结构与功能的有效恢复。