植物油菜素内酯信号通路与植物免疫相关研究进展

王喆 王璐 宋旭明等

摘要 油菜素内酯是一种甾醇类植物激素，近年的研究表明其在植物生长发育等过程中起重要作用。近年来油菜素内酯与植物生长相关的研究不断被报道，但对于植物中油菜素内酯信号通路及其介导的植物防御反应分子机制的了解相对较少。对近年来油菜素内酯信号传导途径分子机制及其介导的植物对病原物等防御反应的研究进展进行综述。

关键词 油菜素内酯;信号途径;分子机制;植物免疫

中图分类号 Q945文献标识码 A

文章编号 0517-6611（2019）04-0026-04

Abstract Brassinosteroids （BRs）is a sterol phytohormone，and recent studies have shown that it plays an important role in plant growth and development.In recent years，there are lots of progresses in studies brassinosteroids in plant growth and development.However，there is little understanding of the molecular mechanisms of BRs signaling transduction and its functions in plant defensive responses.In this study，the research progresses of the molecular mechanism of BRs signaling pathway and plant defences of BRs against biological stresses were reviewed.

Key words Brassinosteroids;Signaling pathway;Molecular mechanism;Plant immunity

植物在生長等发育过程中经常受到诸如病毒、细菌、真菌、卵菌、线虫以及昆虫甚至是其他植物的侵袭。一般植物都是固着生长，不能通过改变空间位置来躲避不利影响。植物自身也没有专门用来执行免疫功能的细胞。为了能够生存与繁衍，植物在与病虫害等长久的对抗中进化出了一套精密高效的免疫系统[1]。如当病原物入侵时，植物细胞可以通过不同的受体来识别病害（如细菌和真菌的鞭毛蛋白与致病因子、几丁质等）来激活相应的免疫反应[2]。

植物激素虽然分子结构简单，胞内含量很低，但在调控植物细胞的生长和分裂，植物发育与形态建成，器官形成与凋亡等植物生理代谢过程中起重要作用[3]。当外界环境不利于植物生长时，植物激素可以提高植物的抗逆性[4]。很早以来，类固醇类激素是动物中非常重要的激素，但是在约30年前才发现类固醇类物质在植物中也起激素的作用，发现油菜（Brassica napus）的花粉提取物中的生长促进活性为一种名为芸苔素内酯（brassinolide，BL）的类固醇化合物[5]。之后，一系列油菜素内酯（brassinosteroids，BR）的激素被发现，其中BL是油菜素内酯类激素中国际上公认的活性最高、最广谱的化合物[6]。据报道，BR除了具有促进植物生长发育等作用外，也参与了植物免疫防御反应[7-9]。笔者主要介绍近来年BR信号通路与植物抗病抗虫相关的研究进展。

1 BR信号途径

拟南芥的遗传学研究证明了油菜素内酯在植物发育过程中起重要作用，鉴定出了许多包括BR生物合成和信号转导的基因[10]。细胞内BR信号传导途径由受体蛋白、激酶、细胞核内转录因子如BZR等一系列元件组成，在植物生长发育过程中发挥作用[11]。BR信号传导过程，首先细胞膜表面受体BRI1（brassinosteroid insensitive 1）和辅助受体BAK1（BRI1-associated receptor kinase 1）形成的复合物，由复合物共同识别BR分子;之后，BR信号途径通过BSK1（BR-signaling kinases 1）、BSU1（BRI1 Suppressors 1）、PP2A（protein phosphatase 2A）和CDG1（constitutive differential growth 1）、BKI1（BRI1 kinase inhibitor 1）、BIN2（brassinosteroid insensitive 2）等信号组分，激活BZR1（brassinozole-resisent 1）和BES1（BRI1-EMS-SUPOPRESSOR 1）等转录因子来调控BR应答相关基因的表达[12-14]。

1.1 BR信号在细胞膜上的识别

Kinoshita等[15]研究发现位于细胞膜上的leucine-rich（LRR）受体激酶BRI1是BR信号识别的关键组成部分。同时，施用BL处理拟南芥幼苗可以诱导BRI1自身磷酸化，也表明BRI1参与BR信号的识别。除此之外，在拟南芥中BRL1（BRI1-like receptor kinase 1）基因编码一个富亮氨酸重复受体激酶，序列比对显示BRL1与参与BR感知的BRI1相似度很高[16]。

BAK1是一种丝氨酸/苏氨酸蛋白激酶，属于植物类受体激酶SERK家族，是BR信号识别的辅助受体[17]。BAK1是一个跨膜蛋白，胞外LRR的结构域具有识别配体的功能，而胞内激酶域往往通过磷酸化作用调节胞内信号功能[18]。Wang等[12]研究发现BRI1识别BR需要BAK1的协助，在植株体内BRI1正向调节BAK1磷酸化;通过离体试验发现BRI1对BAK1的特定结构域进行磷酸化，并且BAK1也可以磷酸化BRI1，从而增加BRI1激酶对特定底物的活性。植物体需要BRI1和BAK1互作形成具有活性的复合物识别BR信号[19]。因此，BRI1和BAK1共同调控植物BR信号的识别。此外，Liu等[8]研究发现BIR1（BAK1 intreacting receptor 1）基因编码了一个可以和BAK1相互作用的受体激酶蛋白，并发现BIR1可能是BAK1的抑制因子。

BKI1是BRI1的负调控蛋白，由Wang等[20]通过酵母双杂交方法筛选得到。BKI1本身没有激酶活性，但可以被BRI1激酶磷酸化。BKI1与激酶活性缺失的BRI1互作更强，说明在没有BR时BRI1未被激活前BKI1和BRI1互作能力更强。人们认为BKIl的负调控机制是通过与BRI1的激酶区互作而阻止了正调控蛋白BAK1等与BRIl的接近，使两者不能形成有活性的BRIl-BAKI复合体，从而抑制了BR信号的传递[20-22]。

1.2 BR信号在细胞质中的传导

BR信号在细胞质中传导包括BRI1/BAK1激酶复合物形成、CDG类受体激酶磷酸化、BSK激酶磷酸化、BSU磷酸酶激活以BIN2激酶磷酸化。

BSK1是属于RLCK亚家族（RLCK-XII）的一种蛋白激酶，生物信息学、生化和遗传分析表明BSK在BR信号传导中起作用[23]。Tang等[23]通过生物信息学发现BSK基因序列结构在N末端含有激酶催化结构域，在C末端含有四极肽重复序列，同时也发现在BSK蛋白上存在与质膜结合有关的豆蔻酰化位点。当细胞膜表面的BRI1/BAK1受体复合物识别BR后磷酸化BSK1，促进BSK1与BSU1磷酸酶结合并激活磷酸酶活性[13]。另外，Kim等[24]研究发现一个名为CDG1的类受体细胞质激酶正调节BR信号转导;BRI1通过Ser234位磷酸化CDG1，CDG1激酶磷酸化激活BSU1。CDG1通过独立途径磷酸化激活BSU1，BSU1去磷酸化保守的pTyr200殘基使BIN2失活[13]。GSK3是高度保守的丝氨酸/苏氨酸蛋白激酶[25]。

BIN2作为油菜素内酯信号途径的关键信号元件，通过磷酸化BZR1和BZR2来负调控BR的信号转导[25]。Peng等[25]研究表明BIN2通过12个氨基酸的BIN2-docking motif和BZR1的C端结合，从而磷酸化BZR1，进一步研究表明该基序缺失将抑制生物体内的BZR1的磷酸化和随后的降解。Sreeramulu等[26]则发现BSK可以与BIN2相互作用，且BIN2中Lys69位氨基酸残基是BIN2激酶产生活性的关键位点。蛋白酶体降解系统可调控BIN2的降解，外源施用BR生物合成抑制剂和活性BR分别可以增加和减少BIN2蛋白的积累，使用MG132蛋白酶抑制剂不仅可以阻止BR诱导带来的BIN2蛋白降解，还可以使BR对BIN2酶活性的抑制效果消失[27]。也有研究表明，BSU1可以直接抑制BIN2磷酸化BZR1，但是不能使已经磷酸化的BZR1去磷酸化[13]。在拟南芥BR信号转导过程中，BSU1磷酸酶和BIN2激酶相互拮抗调节BZR1和BZR2的磷酸化[28]。BIN2可以对BZR1和BZR2多个位点进行磷酸化，其中包括通过14-3-3蛋白启动BZR1向细胞核外转运和细胞质膜滞留[29-30]以及抑制DNA结合和转录活性[29，31-32]等机制。失去活性的BIN2不再抑制BES1/BZR1家族转录因子，同时PP2A使磷酸化的转录因子BZR1和BZR2去磷酸化[33]。

1.3 BR信号在细胞核内的传导 BR信号细胞核内传导主要与BZR家族转录因子去磷酸化，以及通过BZR与结合BR途径反应基因的启动子结合来激活或抑制BR途经相关基因。

BZR1是BR信号转导途径细胞核内重要组分[34]。转录因子BZR1可直接结合细胞核DNA调控大量的BR途径靶基因表达[35]。核内去磷酸化的BZR1和BES1/BZR1通过特异性结合下游基因的启动子，从而调控BR途径应答相关基因表达[36-37]。BZR1和BES1/BZR1与下游基因结合的识别位点序列不同，启动基因后转录活性也不同[37]。BZR1可以结合CGTG（T/C）G的序列位点，这个序列位点被命名为BRRE。BRRE元件存在于CPD、DWARLF4等BR抑制基因的启动子序列中[37-38]。因此BZR1被认为在BR合成中起负反馈调节作用，BES1/BZR1的功能则相反。BES1/BZR1可以结合BR途径下游靶基因的启动子，从而调控BR的生物合成。BES1/BZR1结合bHLH-type（basic helix-loopHelix-type）转录因子BIM1、Ebox序列（CANNTG）等启动子从而调控下游相关基因表达[36]。Ryu等[30，39]研究表明， BZR1蛋白的磷酸化状态影响了BZR1在植物细胞内的空间分布，调控BZR1蛋白在细胞核与细胞质间的穿梭;同时还发现BIN2和其他GSK3-like激酶通过调节其与14-3-3蛋白的结合亲和力来磷酸化BES1并诱导其核输出，在BES1中鉴定了12个磷酸化残基位点;在这些基序中，Ser171和Thr175残基是BES1与14-3-3蛋白质相互作用的关键位点;另一个BIN1介导的BES1核输出需要N端区域的磷酸化位点。

2 BR与植物免疫

BR不仅可以调节植物生长发育，还参与调控植物对生物胁迫的免疫反应。但不同的植物以及应对不同的生物胁迫时，BR在植物免疫反应中的作用也存在差异。

2.1 BR途径参与植物抵御病菌侵染

BR途径在植物抵御病原物侵染时也发挥正调节的作用[40-41]。在拟南芥中，bak1缺陷型植株在感染坏死性病原物灰霉病（Botrytis cinerea）和黑斑病（Alternaria brassicicola）后会出现蔓延性坏死。外源BL施加可以拯救bak1突变体的生长缺陷，但不能恢复对真菌感染的免疫[42]，同时Marcos等[43]研究发现拟南芥中9-LOX衍生的oxylipins诱导BR合成和信号传导以激活基于细胞壁的反应，BR受体BRI1缺失突变体bri1赋予了植株对于丁香假单胞菌的抗性。在烟草中也有研究表明，BAK1促成对致病疫霉菌的抗性[44]。Heese等[45]分析发现，BAK1作为植物中病原物相关分子模式（PAMPs）诱导的免疫反应（PTI）的重要组成部分，可以参与识别细菌鞭毛蛋白，激活植株的免疫反应，从而更有效地限制病菌的侵染。最近Yan等[7]发现BSK1可以和免疫受体FLS2（flagellin sensing 2）相互作用，而FLS2对诱导PTI具有至关重要的作用;同时发现BSK1和MAPPKKK5可以相互作用并使MAPPKKK5磷酸化，bsk1突变体和mapkkk5突变体对真菌白粉病原体（Golovinomyces cichoracearum）敏感性增加。这些结果表明BSK1通过磷酸化MAPKKK5调节植物免疫，明确了植物免疫中从免疫复合物到MAPK级联的信号传导模式[7]。此外，外施BL处理可以增强烟草抵御丁香假单胞杆菌（Pseudomonas syringae pv.tabaci）和白粉病菌（Oidium sp.）侵染[40]。BR处理可以使大豆在抵御大豆根腐病防御反应中的过氧化物酶（peroxidase，POD）以及苯丙氨酸解氨酶（phenylalanine ammonia-lyase，PAL）活性增加，表明BR对抗大豆疫霉根腐病有一定的效果[46]。对葡萄喷施2，4-表油菜素内酯后，相较于喷水处理的对照组都表现出了一定程度地对霜霉病和灰霉病的抗性[47]。在水稻中，BL处理增强了水稻抵御稻瘟病菌和白叶枯病菌的能力[40]。也有研究报道表明，BR途径可能通过和14-3-3蛋白的互作中参与水稻对于真菌病害的防御反应[48]。

有研究报道，BR途径负调控植物抵御病原菌的侵染[49-53]。在拟南芥中，HBI1（homolog of brassinosteroid enhanced expression2 interacting with IBH1）是BR诱导植物免疫反应的正调节转录因子，过量表达HBI1基因的拟南芥突变体对BR处理十分的敏感，对BR生物合成抑制剂铜-唑类具有更强的抗性;但该基因的过量表达抑制了拟南芥部分对丁香假单胞杆菌的免疫功能[53]。Halter等[54]研究发现Pst DC3000处理拟南芥bir2突变体后，植株体内水杨酸和PR1的含量剧烈上升，单位面积病原菌数量明显减少，但bir2对真菌的抵抗力降低;通过进一步研究表明，BIR2通过阻碍BAK1/FLS2复合物的形成负调节植物免疫。在水稻中，相较于无处理对照组，BL处理后水稻更容易感染腐霉病菌，根部腐霉病更加严重[51]。

2.2 BR途径参与植物抵御病毒侵染

BR在抵御植物病毒入侵方面的作用也十分值得关注。在拟南芥中，BR受体BRI1缺失型突变体bak1-4和bak1-5对烟草花叶病毒（Tobacco mosaic virus，TMV）、油菜花叶病毒（Oilseed rape mosaic virus，ORMV）和芜菁皱缩病毒（Turnip crinkle virus，TCV）敏感，表明BR识别辅助受体BAK1在抗病毒侵染中发挥重要作用[55]。有研究表明，2，4-表油菜素内酯（EBR）处理降低了黄瓜花叶病毒（Cucumber mosaic virus，CMV）对西葫芦植株的侵染水平，同时喷施表油菜素内酯也明显降低西葫芦叶片中病毒含量，提高了西葫芦对CMV的抗性[56]。Nakashita等[40]利用brassinazole（BR生物合成的特异性抑制剂）证实类固醇激素BR参与烟草对TMV的防御反应。Deng等[57]研究发现，外施BL提高烟草对TMV的抗性，而外施GSK3激酶抑制剂Bikinin削弱了烟草对TMV侵染的抗性;沉默NbBZR1和NbBSK1基因可阻断BL诱导所产生的对TMV的抗性，沉默NbBZR1和NbBSK1基因抑制Bikinin诱导的感病性。以上的结果表明，在烟草参与抵御TMV的过程中，BR信号途径起到了正调节的作用。而在水稻中BL处理可以诱导水稻抵抗稻瘟病菌和白叶枯病菌侵染[40]。用 EBR（油菜素内酯类似物）处理黄瓜后可以增强黄瓜对 CMV 的抵抗能力[58]。在园艺植物玫瑰中通过转录组学研究表明，外施BR在玫瑰抵御灰霉病原菌Botrytiscinerea中起重要的正调控作用[59]。这些结果表明，BR途径可以正调控植物防御病毒侵染。

2.3 BR途径参与植物抵御线虫侵染

在番茄上喷施EBR提高了番茄体内几丁质酶（CHT）活性提升，减少了番茄的根结数和线虫数[60]。同时田间试验表明，在黄瓜、西瓜以及甜瓜等作物上喷施表油菜素内酯对于根结线虫的危害具有缓解作用[61]。Nahar等[52]研究表明，根施低浓度的外源BL诱导了根对根结线虫（Meloidogyne graminicola）的敏感性，而高浓度的BL却提高了水稻对这种线虫的系统防御;进一步的研究发现BR途径和茉莉酸（JA）途径在水稻根系中相互拮抗，BR途径的免疫抑制效应部分和JA通路存在负相关性;而BR受体BRI1缺失突变体d61则对根结线虫高抗。Song等[62]研究发现，BR在番茄抵抗根结线虫过程中起到了正调节作用，外源BR降低了番茄植物对南方根结线虫的敏感性。这表明BR信号途径参与了植物抵御根结线虫侵染。

2.4 BR途径参与植物抵御昆虫侵染

Yang等[63]研究发现，在烟草中沉默NaBAK1基因对烟草天蛾（Manduca sexta）具有一定的抗性。在创伤诱导后NaBAK1沉默植株减弱了茉莉酸以及茉莉酸异亮氨酸的水平，增加了次级代谢产物蛋白酶抑制剂的水平，表明NaBAK1通过JA途径调控烟草抵御昆虫的抗虫防御反应。也有报道表明，在拟南芥上使用绿桃蚜（Myzus persicae）提取物（GPA）引发了拟南芥的防御反应，但是突变体bak1却无法识别GPA激发防御反应。说明BAK1在拟南芥感知蚜虫取食危害后ROS暴发以及胼胝质积累形成诱导抗性所必需的[64]。

3 展望

植物激素作为植物生命活动的重要组成部分，在植物生长发育和抗逆反应中起着至关重要的作用。油菜素内酯是一种高活性的植物激素，是世界公认的第六大植物激素，其具有巨大的研究价值和广阔的应用前景。虽然通过试验和生产中的实际应用，对油菜素内酯的作用已有了初步了解，但对于油菜素丙酯信号通路的作用机制研究依然较少。现如今随着科学技术的发展，酵母双杂交、转录组学、蛋白组学等分子生物学和生物信息学技术越来越熟，对植物油菜素内酯信号通路以及其介导的植物免疫反应的认识也将越来越深入。

参考文献

[1] PIETERSE C M J，LEONREYES A，VAN DER ENT S，et al.Networking by smallmolecule hormones in plant immunity[J].Nature chemical biology，2009，5：308-316.

[2] NISHIMURA M T，DANGL J L.Arabidopsis and the plant immune system[J].Plant J，2010，61（6）：1053-1066.

[3] 蔡傳杰，陈善娜.植物激素的研究进展[J].云南大学学报（自然科学版），2001，23（S1）：99-101.

[4] THOMPSON M J，MEUDT W J，MANDAVA N B，et al.Synthesis of brassinosteroids and relationship of structure to plant growthpromoting effects[J].Steroids，1982，39（1）：89-105.

[5] CLOUSE S D，SASSE J M.BRASSINOSTEROIDS：Essential regulators of plant growth and development[J].Annu Rev Plant Physiol Plant Mol Biol，1998，49：427-451.

[6] 鄧天福，吴艳兵，李广领，等.油菜素内酯提高植物抗逆性研究进展[J].广东农业科学，2009（11）：21-25.

[7] YAN H J，ZHAO Y F，SHI H，et al.BRASSINOSTEROIDSIGNALING KINASE1 phosphorylates MAPKKK5 to regulate immunity in Arabidopsis[J].Plant Physiol，2018，176（4）：2991-3002.

[8] LIU Y N，HUANG X C，LI M，et al.Lossoffunction of Arabidopsis receptorlike kinase BIR1 activates cell death and defense responses mediated by BAK1 and SOBIR1[J].New Phytol，2016，212（3）：637-645.

[9] HALTER T，IMKAMPE J，BLAUM B S，et al.BIR2 affects complex formation of BAK1 with ligand binding receptors in plant defense[J].Plant Signal Behav，2014，9：1-4.

[10] KIM T W，WANG Z Y.Brassinosteroid signal transduction from receptor kinases to transcription factors[J].Annu Rev Plant Biol，2010，61：681-704.

[11] SUN Y，FAN X Y，CAO D M，et al.Integration of brassinosteroid signal transduction with the transcription network for plant growth regulation in Arabidopsis[J].Dev Cell，2010，19（5）：765-777.

[12] WANG X F，KOTA U，HE K，et al.Sequential transphosphorylation of the BRI1/BAK1 receptor kinase complex impacts early events in brassinosteroid signaling[J].Dev Cell，2008，15（2）：220-235.

[13] KIM T W，GUAN S H，SUN Y，et al.Brassinosteroid signal transduction from cellsurface receptor kinases to nuclear transcription factors[J].Nat Cell Biol，2009，11（10）：1254-1260.

[14] LI Y，ZHANG Q Q，ZHANG J G，et al.Identification of microRNAs involved in pathogenassociated molecular patterntriggered plant innate immunity[J].Plant Physiol，2010，152（4）：2222-2231.

[15] KINOSHITA T，CAN～ODELGADO A，SETO H，et al.Binding of brassinosteroids to the extracellular domain of plant receptor kinase BRI1[J].Nature，2005，433（7022）：167-171.

[16] ZHOU A F，WANG H C，WALKER J C，et al.BRL1，a leucinerich repeat receptorlike protein kinase，is functionally redundant with BRI1 in regulating Arabidopsis brassinosteroid signaling[J].Plant J，2004，40（3）：399-409.

[17] LI J，WEN J Q，LEASE K A，et al.BAK1，an Arabidopsis LRR receptorlike protein kinase，interacts with BRI1 and modulates brassinosteroid signaling[J].Cell，2002，110（2）：213-222.

[18] SHIU S H，BLEECKER A B.Plant receptorlike kinase gene family：Diversity，function，and signaling[J].Sci STKE，2001，113：1-13.

[19] SHE J，HAN Z F，KIM T W，et al.Structural insight into brassinosteroid perception by BRI1[J].Nature，2011，474（7352）：472-476.

[20] WANG X L，CHORY J.Brassinosteroids regulate dissociation of BKI1，a negative regulator of BRI1 signaling，from the plasma membrane[J].Science，2006，313（5790）：1118-1122.

[21] JAILLAIS Y，BELKHADIR Y，BALSEMA～OPIRES E，et al.Extracellular leucinerich repeats as a platform for receptor/coreceptor complex formation[J].Proc Natl Acad Sci USA，2011，108（20）：8503-8507.

[22] JAILLAIS Y，HOTHORN M，BELKHADIR Y，et al.Tyrosine phosphorylation controls brassinosteroid receptor activation by triggering membrane release of its kinase inhibitor[J].Genes Dev，2011，25（3）：232-237.

[23] TANG W Q，KIM T W，OSESPRIETO J A，et al.BSKs mediate signal transduction from the receptor kinase BRI1 in Arabidopsis[J].Science，2008，321（5888）：557-560.

[24] KIM T W，GUAN S H，BURLINGAME A L，et al.The CDG1 kinase mediates brassinosteroid signal transduction from BRI1 receptor kinase to BSU1 phosphatase and GSK3like kinase BIN2[J].Mol Cell，2011，43（4）：561-571.

[25] PENG P，ZHAO J，ZHU Y Y，et al.A direct docking mechanism for a plant GSK3like kinase to phosphorylate its substrates[J].J Biol Chem.，2010，285（32）：24646-24653.

[26] SREERAMULU S，MOSTIZKY Y，SUNITHA S，et al.BSKs are partially redundant positive regulators of brassinosteroid signaling in Arabidopsis[J].Plant J，2013，74（6）：905-919.

[27] PENG P，YAN Z Y，ZHU Y Y，et al.Regulation of the Arabidopsis GSK3like kinase BRASSINOSTEROIDINSENSITIVE 2 through proteasomemediated protein degradation[J].Mol Plant，2008，1（2）：338-346.

[28] RYU H，KIM K，CHO H，et al.Predominant actions of cytosolic BSU1 and nuclear BIN2 regulate subcellular localization of BES1 in brassinosteroid signaling[J].Mol Cells，2010，29（3）：291-296.

[29] GAMPALA S S，KIM T W，HE J X，et al.An essential role for 1433 proteins in brassinosteroid signal transduction in Arabidopsis[J].Dev Cell，2007，13（2）：177-189.

[30] RYU H，KIM K，CHO H，et al.Nucleocytoplasmic shuttling of BZR1 mediated by phosphorylation is essential in Arabidopsis brassinosteroid signaling[J].Plant cell，2007，19（9）：2749-2762.

[31] VERT G，CHORY J.Downstream nuclear events in brassinosteroid signalling[J].Nature，2006，441（7089）：96-100.

[32] GENDRON J M，WANG Z Y.Multiple mechanisms modulate brassinosteroid signaling[J].Curr Opin Plant Biol，2007，10（5）：436-441.

[33] TANG W Q，YUAN M，WANG R J，et al.PP2A activates brassinosteroidresponsive gene expression and plant growth by dephosphorylating BZR1[J].Nat Cell Biol，2011，13（2）：124-131.

[34] WANG Z Y，NAKANO T，GENDRON J，et al.Nuclearlocalized BZR1 mediates brassinosteroidinduced growth and feedback suppression of brassinosteroid biosynthesis[J].Dev Cell，2002，2（4）：505-513.

[35] YU X F，LI L，ZOLA J，et al.A brassinosteroid transcriptional network revealed by genomewide identification  of BESI target genes in Arabidopsis thaliana[J].Plant J，2011，65（4）：634-646.

[36] YIN Y H，VAFEADOS D，TAO Y，et al.A new class of transcription factors mediates brassinosteroidregulated gene expression in Arabidopsis[J].Cell，2005，120（2）：249-259.

[37] HE J X，GENDRON J M，SUN Y，et al.BZR1 is a transcriptional repressor with dual roles in brassinosteroid homeostasis and growth responses[J].Science，2005，307（5715）：1634-1638.

[38] LI J M，JIN H.Regulation of brassinosteroid signaling[J].Trends Plant Sci，2007，12（1）：37-41.

[39] RYU H，CHO H，KIM K，et al.Phosphorylation dependent nucleocytoplasmic shuttling of BES1 is a key regulatory event in brassinosteroid signaling[J].Mol Cells，2010，29（3）：283-290.

[40] NAKASHITA H，YASUDA M，NITTA T，et al.Brassinosteroid functions in a broad range of disease resistance in tobacco and rice[J].Plant J，2003，33（5）：887-898.

[41] KHRIPACH V，ZHABINSKII V，DE GROOT A.Twenty years of brassinosteroids：Steroidal plant hormones warrant better crops for the XXI century[J].Annals of botany，2000，86（3）：441-447.

[42] KEMMERLING B，SCHWEDT A，RODRIGUEZ P，et al.The BRI1associated kinase 1，BAK1，has a brassinolideindependent role in plant celldeath control[J].Curr Biol，2007，17（13）：1116-1122.

[43] MARCOS R，IZQUIERDO Y，VELLOSILLO T，et al.9Lipoxygenasederived oxylipins activate brassinosteroid signaling to promote cell wallbased defense and limit pathogen infection[J].Plant physiology，2015，169（3）：992-2015.

[44] CHAPARROGARCIA A，WILKINSON R C，GIMENEZIBANEZ S，et al.The receptorlike kinase SERK3/BAK1 is required for basal resistance against the late blight pathogen phytophthora infestans in Nicotiana benthamiana[J].PLoS One，2011，6（1）：1-10.

[45] HEESE A，HANN D R，GIMENEZIBANEZ S，et al.The receptorlike kinase SERK3/BAK1 is a central regulator of innate immunity in plants[J].Proc Natl Acad Sci USA，2007，104（29）：12217-12222.

[46] 陳丽霞，李英慧，郑服丛，等.油菜素内酯（BR）对大豆疫霉根腐病抗性的影响[J].大豆科学，2007，26（5）：713-717.

[47] 刘庆.24-表油菜素内酯诱导葡萄抵抗霜霉病和灰霉病的研究[D].杨凌：西北农林科技大学，2016.

[48] LEE J，BRICKER T M，LEFEVRE M，et al.Proteomic and genetic approaches to identifying defencerelated proteins in rice challenged with the fungal pathogen Rhizoctonia solani[J].Mol Plant Pathol，2006，7（5）：405-416.

[49] ALBRECHT C，BOUTROT F，SEGONZAC C，et al.Brassinosteroids inhibit pathogenassociated molecular patterntriggered immune signaling independent of the receptor kinase BAK1[J] Proc Natl Acad Sci USA，2012，109（1）：303-308.

[50] BELKHADIR Y，JAILLAIS Y，EPPLE P，et al.Brassinosteroids modulate the efficiency of plant immune responses to microbeassociated molecular patterns[J].Proc Natl Acad Sci USA，2012，109（1）：297-302.

[51] DE VLEESSCHAUWER D，VAN BUYTEN E，SATOH K，et al.Brassinosteroids antagonize gibberellin and salicylatemediated root immunity in rice[J].Plant Physiol，2012，158（4）：1833-1846.

[52] NAHAR K，KYNDT T，HAUSE B，et al.Brassinosteroids suppress rice defense against rootknot nematodes through antagonism with the jasmonate pathway[J].Mol Plant Microbe Interact，2013，26（1）：106-115.

[53] MALINOVSKY F G，BATOUX M，SCHWESSINGER B，et al.Antagonistic regulation of growth and immunity by the Arabidopsis basic helixloophelix transcription factor homolog of brassinosteroid enhanced expression2 interacting with increased leaf inclination1 binding bHLH1[J].Plant Physiol，2014，164（3）：1443-1455.

[54] HALTER T，IMKAMPE J，MAZZOTTA S，et al.The leucinerich repeat receptor kinase BIR2 is a negative regulator of BAK1 in plant immunity[J].Curr Biol，2014，24（2）：134-143.

[55]KORNER C J，KLAUSER D，NIEHL A，et al.The immunity regulator BAK1 contributes to resistance against diverse RNA viruses[J].Mol Plant Microbe Interact，2013，26（11）：1271-1280.

[56] 陶媛.表油菜素內酯提高西葫芦病毒病抗性的生理机制研究[D].杭州：浙江大学，2005.

[57] DENG X G，ZHU T，PENG X J，et al.Role of brassinosteroid signaling in modulating Tobacco mosaic virus resistance in Nicotiana benthamiana[J].Sci Rep，2016，6：20579.

[58] XIA X J，WANG Y J，ZHOU Y H，et al.Reactive oxygen species are involved in brassinosteroidinduced stress tolerance in cucumber[J].Plant Physiol，2009，150（2）：801-814.

[59] LIU X T，CAO X Q，SHI S C，et al.Comparative RNASeq analysis reveals a critical role for brassinosteroids in rose （Rosa hybrida） petal defense against Botrytis cinerea infection[J].BMC Genet，2018，19（1）：62.

[60] 李艳楠.油菜素内酯处理对番茄根结线虫的防治效果研究[D].洛阳：河南科技大学，2012.

[61] 张丹丹.油菜素内酯提高黄瓜对根结线虫抗性的机制研究及田间效应[D].杭州：浙江大学，2012.

[62] SONG L X，XU X C，WANG F N，et al.Brassinosteroids act as a positive regulator for resistance against rootknot nematode involving RESPIRATORY BURST OXIDASE HOMOLOGdependent activation of MAPKs in tomato[J].Plant Cell Environ，2018，41（5）：1113-1125.

[63] YANG D H，HETTENHAUSEN C，BALDWIN I T，et al.BAK1 regulates the accumulation of jasmonic acid and the levels of trypsin proteinase inhibitors in Nicotiana attenuata′s responses to herbivory[J].J Exp Bot，2011，62（2）：641-652.

[64] PRINCE D C，DRUREY C，ZIPFEL C，et al.The leucinerich repeat receptorlike kinase BRASSINOSTEROID INSENSITIVE1ASSOCIATED KINASE1 and the cytochrome P450 PHYTOALEXIN DEFICIENT3 contribute to innate immunity to aphids in Arabidopsis[J].Plant Physiol，2014，164（4）：2207-2219.