荒漠植物功能性状及其多样性对土壤水盐变化的响应

张雪妮,李 岩,何学敏,杨晓东,吕光辉,*

1 绿洲生态教育部重点实验室,乌鲁木齐 830046 2 新疆大学干旱生态环境研究所,乌鲁木齐 830046 3 新疆大学资源与环境科学学院,乌鲁木齐 830046

植物与环境间关系一直是生态学研究中讨论的热点问题之一[1]。植物功能性状(Functional trait)及其多样性(Functional diversity)不仅能够客观表达植物自身生理过程及对外部环境的适应策略差异,而且将植物群落结构与环境、生态系统过程等联系起来[2-3]；更重要的是,通过测定和理解植物性状多样性,能够制定更好的生态系统保护和恢复策略[4]。因此,从植物功能性状角度开展研究兼具理论和现实价值。

植物功能性状差异,如营养利用和储存策略的不同,能够影响其对环境的耐受度和对生境的需求,进而可决定物种在何处生存以及与其他物种产生何种关系,甚至决定物种对生态系统功能的贡献[4]。因此,国内外学者围绕功能性状开展了广泛研究。例如,延河流域植被群落构建中环境对功能性状的筛选效应[1],功能性状对城市化的响应[5],海拔梯度上性状-环境关系的预测[6],热带雨林中性状差异对群落动态的影响等[7]。然而总体来看,植物功能性状研究主要关注大尺度问题,对局地尺度下植物功能性状的环境响应规律了解较匮乏,并且所考虑的环境因素中极少见对自然生境中土壤水分和盐分变化情形下植物性状的响应研究。研究局地尺度下物种及群落水平功能性状特征及其对环境变化的响应,有助于了解不同环境条件下物种的适应及群落的构建机制[1]。功能多样性结合了物种功能性状和多度信息,能够更准确的体现群落间差异,揭示群落对胁迫环境或干扰的响应以及物种共存机制等,因此在国内外生态学研究中被广泛采用[4,8-10]。然而,功能多样性的不同组分,如功能丰富度、功能均匀度和功能离散度等是否随着环境改变而独立变化目前仍未达成共识。因此,不同植被类型功能多样性对环境的响应研究仍然值得进一步探索[8]。

荒漠植物的生境多呈干旱、盐渍化及营养匮乏的特征,土壤水分和盐分是影响荒漠植物定居、生长繁殖等策略的关键环境因素[11]。艾比湖湿地国家级自然保护区是新疆准噶尔盆地西南缘的最低洼地和水盐汇集中心,孕育着典型的干旱区荒漠植物。由于强蒸发及土壤盐分随水分向上运移的作用,保护区土壤盐分随剖面深度增加而降低,如表层土壤(0—10 cm)的平均电导率(5.41 mS/cm)约是50—120 cm土壤(2.05 mS/cm)的2.6倍[12],因此利用表层土壤电导率能够间接反映该区域深层土壤的盐分状况。那么随着该区域土壤水盐条件的变化,荒漠植物的化学性状、形态性状和生理性状如何响应？功能多样性的不同测度如何响应土壤水盐变化,指示了何种群落构建过程？这些问题的解答对于掌握荒漠植物功能性状在变化环境下的适应规律,探索荒漠植物群落物种共存机制等具有理论参考价值。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

艾比湖湿地国家级自然保护区(44°30′ N—45°09′ N,82°36′ E—83°50′ E)位于准噶尔盆地西南缘最低洼地和水盐汇集中心,隶属于新疆精河县西北。本区少雨多风,气候干燥,降水量年内分配不均,多年平均降水量为105.17 mm,年均蒸发量为1315 mm,年均气温5℃。艾比湖特殊的湿地生态环境孕育着独特的生物资源多样性,主要植物种有近河岸的乔木胡杨(PopuluseuphraticaOliv.),小乔木柽柳(TamarixramosissimaLdb.)与梭梭(Haloxylonammodendron(C.A.Mey.)Bunge),灌木植物盐豆木(Halimodendronhalodendron(Pall.)Voss.)和草本植物芦苇(Phragmitesaustralis(Cav.)Trin.exSteud.)等；平原低地的灌木植物黑果枸杞(LyciumruthenicumMurr.),草本植物甘草(GlycyrrhizauralensisFisch.)与小獐毛(Aeluropuspungens(M.Bieb)C.Koch.)；远离河岸的沙地还分布有灌木植物艾比湖沙拐枣(CalligonumebinuricumIvanova)、草本植物沙蓬(Agriophyllumsquarrosum(L.) Moq.)、刺沙蓬(SalsolaruthenicaIljin.)、对节刺(HoraninowiaulicinaFisch. et Mey.)等。阿其克苏河位于保护区内湖区东侧,是艾比湖的水源之一,离河不同距离处土壤水分和盐分呈现一定差异,同时植物的分布也随着离河距离而变化[13]。近年来,由于人类活动和气候变化的影响,阿其克苏河几近干涸,河岸植被面临退化威胁。

1.2 调查与实验分析

在艾比湖保护区阿其克苏河北侧,设置三条垂直河道、间距约5 km的样带,按距河由近至远方向(土壤水盐含量逐渐降低)在样带上每隔500 m,设置1个10 m×10 m的样方,共调查32个样方。调查过程中记录样方位置,记录物种数与个体数,利用叶绿素仪(SPAD 502)测定叶绿素含量,采集植物叶片样品,带回室内后烘干并粉碎,用于测定叶片C,N,P,S,K,Ca的质量比含量,其中叶片C含量用重铬酸钾-硫酸氧化法测定,叶片N含量用凯氏定氮法测定(H2SO4-混合加速剂消煮),叶片经硝酸-高氯酸消煮后,分别用钼锑抗比色法与BaSO4比浊法测定叶片P与S含量,用原子吸收光谱法测定叶片K和Ca含量,具体实验方法参考文献[14-15]。调查后在样方内采用5点混合法取裸地0—15 cm的土壤,利用TDR (Spectrum Technologies Inc., Plainfield, IL)在取土点附近测定土壤容积含水量。土样采集后置入自封袋,后带回实验室自然风干后用于实验分析。土壤pH值用酸度计法(PHS- 3C,上海仪电科学仪器股份有限公司,上海,中国)测定,电导率用电导率仪(DDS- 307,上海仪电科学仪器股份有限公司,上海,中国)测定,土水比均为1∶5,具体测定方法参考文献[16]。基于上述样方的土壤水盐数据,利用聚类分析(类平均法)将32个样方划分为高水盐(n=13)和低水盐环境(n=19)两组,其中高水盐环境下剔除1个数据不完整的样方(即n=12),各组土壤水盐环境及用于分析的物种数如表1所示(小乔木物种合并计入乔木物种数),不同土壤水盐环境间差异极显著(P<0.01)。

1.3 数据分析

功能性状及功能多样性的差异性检验用SAS 8.0的GLM过程分析,对于不满足方差分析前提的指标采用非参数方法进行检验,多重比较采用Duncan方法。群落加权性状以及功能多样性指数,包括功能丰富度指数FRic,FAD2,功能均匀度指数FRO (0—1,表示不均匀至完全均匀)和FEve (同FRO),以及功能离散度指数FDvar (0—1,表示聚集到完全离散),FDiv (0—1,表示不分散至完全分散)和Rao指数,均利用FDiversity计算,所有功能多样性指数是基于标准化后的数据计算完成。群落加权性状及各多样性指数计算公式如下：

(1)

式中,CWM (Community weighted mean trait)为群落加权性状值(一维)[17],Pi为物种i的相对多度,ti为物种i的性状值,S为样方中的物种个数。

表1 不同水盐环境下样地植物组成和土壤属性特征

数据为不同水盐环境下各样方数据的平均值±标准差,同一指标数据的不同字母表示不同水盐环境间差异极显著,显著性水平P<0.01; SVWC：soil volume water content；EC：Electrical conductivity；SW1：high soil salinity and water content sites；SW2：low soil salinity and water content sites

FRic (Functional richness)功能丰富度指数,计算各物种多维性状空间构成的最小凸多边形的体积[8]。

(2)

式中,FAD2(functional attribute diversity)指功能属性的多样性(多维)[18],S表示样方中的物种数,T是性状数,Xtj和Xti分别指物种i和j的第t个性状。

(3)

(4)

式中,Q是Rao值(多维)[19],dij是物种i和j功能特征间的距离,Pi和Pj分别为物种i和j在样方中的相对多度,S为样方中的物种个数；T,Xtj,Xti,t含义同上。

(5)

(6)

式中,FEve (Functional evenness)是功能均匀度(多维)[8],PEW表示偏加权均匀度,EW表示加权均匀度,S为物种数,l是最小生成树中的一枝,dist(i,j)表示物种i和j间的欧式距离,Pi和Pj分别表示物种i和j的相对多度。

(7)

(8)

(9),

(10)

(11)

式(9)—(11)中,FRO (Functional regularity index)指功能均匀度指数(一维)[21],S是物种数,PEWi,i+1是物种i和i+1间性状权重差异的百分比；式(11)中ti和Ai分别是物种i的性状值和多度,其中物种顺序按ti值升序排列。

(12)

(13)

式中,FDvar (Functional logarithmic variance)为功能对数方差(一维)[22],Pi为物种i在样方中的相对多度,ti为物种i的性状值,S为物种数。

2 结果与分析

2.1 植物功能性状沿不同土壤水盐环境的差异

2.1.1 植物群落加权性状的水盐环境间差异

不同水盐环境下,各性状的群落加权值(CWM)差异特征不同。高水盐环境下的植物株高、叶绿素含量、叶片C含量和Ca含量均显著高于低水盐环境,而叶片K含量在低水盐环境下显著高于高水盐环境(P<0.01)；叶片N、P和S含量在不同水盐环境间无显著差异(P>0.05) (图1)。

图1 不同水盐环境下的植物群落加权性状Fig.1 Plant community weighted mean trait in different soil water and salinity environment不同小写字母表示该指标在高低水盐环境间差异显著(P<0.05)；SW1：高土壤水盐样地,High soil salinity and water content sites；SW2：低土壤水盐样地,Low soil salinity and water content sites

2.1.2 水盐与生活型交互影响下的荒漠植物功能性状特征

SW1环境下,不同生活型植物间的功能性状呈不同程度的显著差异。其中,乔木植物除叶片N、S含量低于灌木(或)草本外,其他性状均显著高于灌木和草本植物；与灌木和草本植物相比,小乔木植物的叶绿素、S含量显著低,株高、叶片N、K含量显著高,而叶片C、P、Ca含量无显著差异；灌木植物的叶片N、K含量显著高于草本,其他性状与草本无显著差异(表2)。

SW2环境下,乔木植物株高、叶绿素含量、C、P、K、Ca含量显著高于灌木和(或)草本植物,S显著低于灌木,叶片N与灌木无差异；小乔木植物的株高、C、K含量显著高于灌木和(或)草本,叶绿素、N、S含量显著低于灌木,而P、Ca含量与灌木和草本无显著差异；灌木植物的株高、叶片C、N、P含量与草本无显著差异,叶绿素、S显著高于草本植物,而K含量低于草本植物。总体来看,低水盐环境下不同生活型植物性状呈趋同变化(表2)。

2.2 植物功能多样性沿不同土壤水盐环境的变化

2.2.1 多维性状功能多样性的水盐响应

图2 多维性状功能多样性指数的水盐环境差异 Fig.2 Difference of multidimensional functional diversity indexes in different soil water and salinity environment不同小写字母表示该指标在高低水盐环境间差异显著(P<0.01)；FAD2：功能属性丰富度, Functional attribute diversity；FRic；功能丰富度, Functional richness；FEve：功能均匀度, Functional evenness；Rao：Rao二次熵指数,Quadratic entropy：FDiv：功能离散度, Functional divergence

SW1环境下植物功能性状的丰富度FAD2显著高于低水盐环境(P<0.01),FRic虽未达到显著(P=0.0871),但仍高于SW2环境；植物性状的功能均匀度在不同水盐环境间无显著差异(P=0.5530)；SW1环境下植物功能性状的离散度Rao指数显著高于低水盐环境(P<0.01),但FDiv指数在水盐环境间无显著差异(图2)。

2.2.2 一维性状的功能多样性水盐响应

各植物性状的功能均匀度(FRO)在不同水盐环境间均无显著差异(P>0.05)。总体来看,SW1环境下植物的化学性状均匀度均低于SW2环境；SW1环境下植物株高略低于SW2环境,但SPAD高于SW2环境(图3)。

高水盐环境下,植物叶片N、S和Ca的功能离散度(FDvar)显著高于低水盐环境(P<0.05),叶片P的FDvar指数近乎显著地高于低水盐环境(P=0.0552)；植物株高、SPAD和K含量的功能离散度均高于低水盐环境,但未达到显著性水平(P>0.05)(图4)。

3 讨论

3.1 荒漠植物功能性状对土壤水分、盐分变化的响应规律

土壤水盐变化对艾比湖荒漠植物群落水平的功能性状有不同程度的影响。株高是植物最直观的表型特征之一,有研究认为表型在响应小空间尺度上的非气候因素(如土壤属性)变化更加明显[23],本研究中艾比湖植物株高随着土壤水盐减少而降低与该观点一致。然而,艾比湖荒漠植物叶绿素含量随着土壤水盐减少而降低,这与单纯高盐环境下叶绿素降低的有关结论略有差异[24]。这可能与荒漠植物对盐渍生境的特殊适应有关,另一方面,叶绿素在盐分下降的生境下仍降低也间接反映了荒漠植物对水分降低(旱胁迫加剧)的响应更为敏感。

群落水平叶片C含量随着土壤水盐降低而显著下降。荒漠植物光合作用在干旱胁迫加剧的环境下受阻[25-26],这可能是导致群落整体的碳水化合物合成减少的重要原因。另外,乔木植物叶片C含量通常高于草本[27-28]。本研究中,两种水盐环境下乔木比例未变,但低水盐环境下草本比例增加(SW1:25.0%,SW2:35.3%),降低了该环境下群落水平植物C含量,说明群落组成变化也是造成群落C含量显著下降的重要原因。叶片N、P和S含量随着土壤水盐的变化呈相对稳定的状态。Elser等人从生态化学计量的角度认为,植物的N、P含量存在一定的内稳性,即不完全依赖环境,而是在一定范围内变化[29]。艾比湖荒漠植物叶片N、P、S的相对稳定状态可能是植物生态化学计量内稳性的体现。另外,干旱荒漠区是N、P营养极度匮乏的区域,植物N、P营养的相对稳定也可能与其N、P含量仅是足以维持植物生存的最低量有关,这可能是荒漠植物应对贫瘠环境的一种生存策略。

图3 不同水盐环境下各植物性状的FRO指数 Fig.3 FRO index of each plant functional trait in different soil water and salinity environmentFRO：Functional regularity index,功能均匀度指数

图4 各植物性状FDvar指数在不同水盐环境间的差异 Fig.4 FDvar index of each plant functional trait in different soil water and salinity environment不同小写字母表示该指标在高低水盐环境间差异显著(P<0.05)。FDvar：Functional logarithmic variance,功能对数方差

钙在提高植物耐盐性和抗旱性等方面具有重要作用[30],然而植物叶片Ca含量的变化主要与土壤条件有关[31-32],研究区低水盐区域CaCO3含量为41.8 g/kg,而高水盐区域CaCO3含量达到57.2 g/kg[12],这可能导致高水盐环境下植物Ca含量较高。叶片K含量随着土壤水盐降低而增加,这与Ghoulam等通过控制实验得出的结论相近,其研究发现高浓度NaCl (200 mmol/L)处理后,甜菜叶片K+浓度降低[33],间接反映了植物叶片K+浓度在低盐分浓度下可能升高。此外,由于植物对钠钾吸收存在权衡,生长于沙质土壤中的植物可能因钠吸收的不足而导致钾吸收量增加[11],研究区低水盐环境土壤的含沙量较高(89%)[34],也可能导致该环境植物叶片钾含量较高。

不同生态系统的各生活型间植物叶片性状差异已见于报道,但对干旱区荒漠生态系统的了解还较少[34]。艾比湖荒漠植物性状差异总体呈乔木、小乔木、灌木、草本依次降低的趋势,随着土壤水盐降低,植物性状有趋同的倾向,这可能与各生活型植物的遗传属性直接相关,但土壤水盐变化和群落组成改变对这一趋势的分别贡献尚待进一步研究。

3.2 荒漠植物功能多样性的水盐响应规律及其对群落构建的指示

功能多样性指标包含功能丰富度、均匀度和离散度三类指数,这些指数可表现功能多样性不同方面的特征[20,36]。另外,由于各性状代表不同的生态位轴,利用多维性状计算功能多样性可能掩盖某些群落构建规律[37-38]。因此,从多维和一维角度共同分析功能多样性各个测度的特征,有助于更加充分地揭示荒漠植物功能多样性对土壤水盐环境的响应规律。

功能丰富度反映群落中物种对生态位空间的占有,低丰富度表示特定环境条件下的生态位空间未被充分利用,降低了群落生产力[36]。荒漠植物功能性状的丰富度(FAD2, FRic) 随着水盐降低显著下降,这与不同水分条件下得出的结论一致[39],说明低水盐环境下群落生产力低于高水盐环境,该环境下较低的物种多样性也是直接体现[13]。低水盐环境下土壤电导率显著降低(1.91 dS/m),说明该区域盐分含量可能低于1.0 g/kg[16],因此对植物的盐胁迫降低,但旱胁迫加剧,功能丰富度的降低也反映了该地区土壤水分对荒漠植物功能丰富度的影响比土壤盐分更重要,这一结论在该地区植物物种多样性、功能多样性对水盐响应的研究中也得到了证实[13,40]。

功能均匀度衡量物种性状在已占据的性状空间中是否分布均衡,指示资源利用的程度。功能均匀度高说明资源利用均匀,各种资源的利用程度接近,反之则说明资源利用较不均衡[8]。艾比湖荒漠植物功能性状均匀度在高、低水盐环境下并无显著差异,说明不同水盐环境下物种在已占据的性状空间中分布格局相近；同时,两种环境下物种功能均匀度均不超过0.55 (SW1: 0.55; SW2: 0.49),反映出该区域植物对其占有的生态位空间中的资源利用较不均衡。从各性状来看,一维功能均匀度(FRO)随着水盐变化均无显著差异。但是,除植物叶绿素含量外的其他植物性状均匀度均随着水盐降低呈升高的趋势,其中植物C、P、S的均匀度升高最为明显,说明随着土壤水盐降低,植物对C、P、S的资源利用趋于均衡,这可能是植物对低水盐环境下土壤干旱、贫瘠加剧的适应和表现；另外,植物化学性状均匀度普遍高于植物叶绿素和株高,说明植物对营养资源的利用相对充分,可能也间接反应了植物生态化学计量的内稳性特征。

功能离散度反映植物性状在群落性状空间的离散程度,离散度高表明群落中生态位分化程度较高或物种性状远离平均值,种间资源竞争弱,有助于增加生态系统功能；反之则表示群落中物种性状分化程度低,种间资源竞争激烈[39,41]。高水盐环境下植物种间功能的不相似性(Rao指数)显著高于低水盐环境,与该地区前期研究结论一致[40],反映了物种间较高的性状分化。FDiv指数描述物种多维性状在性状空间范围如何分布,但可能由于性状分布特征在多维空间中综合的原因,不同水盐环境下荒漠植物性状的FDiv指数并无显著差异。而从一维功能离散度(FDvar)来看,高水盐环境下显著高的Rao指数主要是由该环境下植物株高、叶绿素含量及大部分(C除外)化学性状的高离散度决定的,这说明高水盐环境下,物种性状趋异,沿性状轴物种分布较分散。因此种间竞争可能是决定高水盐环境下群落构建过程的主要作用。