高温热害对玉米生长发育的影响及研究进展

(四川省农业科学院作物研究所，南方丘区节水农业研究四川省重点实验室， 四川 成都 610066)

玉米(ZeamaysL.)起源于中美洲的墨西哥、危地马拉和洪都拉斯，也有研究表明，玉米起源于墨西哥的巴尔萨斯河谷地[1]。虽然玉米是起源于热带地区的喜温作物，但是在实际生产中，高温热害仍然严重威胁玉米的生产，尤其是生育期出现的高温热害将大幅降低玉米的产量。政府间气候变化专门委员会(Intergovernmental Panel on Climate Change, IPCC)第四次评估的预测指出：到2100年，全球平均气温上升的范围在1.8～4.0 ℃之间，这主要取决于温室气体的排放量；报告还指出，如果按照现在人口和经济增长的速率持续下去，全球平均气温可能升高6.4 ℃。IPCC在第五次评估报告中指出：全球气候变暖是非常明确的，1950年以来的变化尤为显著；从1983年开始的30年间可能是北半球1400年以来最热的30年；从1880年到2012年全球温度升高了0.85 ℃，而期间2003年到2012年的平均温度比1850年到1900年的温度上升了0.78 ℃。

全球气候变化将对作物生产造成不利的影响[2-5]。IPCC第五次报告中提到，若全球气温上升4 ℃的话，将会导致各种极端天气频发，严重威胁作物的生长和发育。其中，极端高温天气严重威胁作物的生长和发育，不仅会降低作物产量，而且还会降低作物的品质[6-7]。目前气象上研究极端高温事件通常采用阈值法，将35 ℃作为高温的绝对阈值[8]。作物生长的三基点温度是最低致死温度、最适生长温度和最高致死温度。不同的作物对外界环境温度的耐受范围不同，比如：小麦对温度的耐受范围是-17.2 ℃(SE=1.2 ℃)至47.5 ℃(SE=0.5 ℃)之间[9]；水稻对温度的耐受范围是4.7 ℃(SE=1.3 ℃)至42.9 ℃(SE=0.7 ℃)之间[10-16]；玉米对温度的耐受范围是-1.8 ℃(SE=1.9 ℃)至46 ℃(SE=2.9 ℃)之间[17-23]。Snchez等根据前人的研究结果，对水稻、玉米和小麦的生长温度进行了总结和研究，详细阐述了作物在不同物候期对温度的响应，指出水稻、玉米和小麦在开花期和成熟期对温度最为敏感[24]。作物在不同生长期的最适生长温度是不一样的，外界温度超过作物生长的最适温度会对作物产生热胁迫，进而引发一系列的生理和生化反应。Bita等[25]详细阐述了高温对植物在生理、生化和基因调控方面产生的广泛影响。

近年来，夏季持续高温天气经常席卷我国多个玉米生产大省，大部分地区气温达到35 ℃以上，部分地区甚至达到40 ℃以上。高温会直接损伤玉米叶片，截断生物量的直接来源；此外，高温还会影响玉米花丝和花药的生长发育，造成不育，直观表现为结实率降低，进而降低玉米产量。

1 玉米高温热害的研究现状

1.1 高温对玉米生长发育产生的影响

1.1.1高温对玉米育性和灌浆的影响

高温抑制花药开裂影响散粉，高温使小孢子缺少淀粉而抑制花粉萌发，高温还会抑制花粉管的伸长[26-31]，花药和花粉异常最终导致作物育性降低。高温下玉米花丝枯萎，散粉受阻，花粉失活，最终使结实率大大下降。高于32 ℃的气温将对玉米生产造成影响，而超过38 ℃会严重阻碍玉米授粉。

灌浆期是作物将光合作用产生的淀粉、蛋白质等有机物通过同化作用存储在籽粒里的一个阶段。灌浆速率和灌浆期的长短共同决定了最终籽粒的干物质量，温度升高可以增加籽粒的灌浆速率，但是高温会缩短灌浆期。有研究报道，高温下玉米减产的主要原因是灌浆期缩短[32]。赵丽晓等采用籽粒离体培养的研究方法发现，高温加快强、弱势籽粒前期灌浆速率，但是会降低中后期的灌浆速率，最终导致粒重降低，其中高温对弱势籽粒的影响最为显著[33]。小麦耐高温的材料都是在高温条件下灌浆速率得到加强的材料，灌浆速率的增加弥补了灌浆期缩短造成的亏损[34]。水稻高温下减产的一个原因也是灌浆期缩短，虽然高温能提高籽粒干物质的积累速率，但是却大大缩短了灌浆期；此外，籽粒同化速率也有限，不能及时同化增加的干物质量[35]。

1.1.2高温对玉米光合作用的影响

光合作用直接影响作物的产量，然而光合作用对温度变化十分敏感。高温会降低叶绿素含量、破坏叶绿体膜系统、降低或破坏光合相关酶的活性。高温胁迫下，玉米叶片内叶绿素a、叶绿素b和类胡萝卜素的含量都会下降，下降趋势随着胁迫时间和胁迫温度的增加而愈加明显，超过40 ℃时下降趋势最为明显[36]。高温下，玉米相对含水量和净光合速率都会下降，净光合速率的下降可能是由于高温下叶绿体膜和内囊体损伤导致的[37]。此外，光合作用相关的一些酶活性在高温下会受到抑制，比如二磷酸核酮糖羧化酶(Rubisco)和Rubisco活化酶。研究表明，当温度到40 ℃时光合作用就会受到抑制，很可能是由于二磷酸核酮糖羧化酶(Rubisco)和Rubisco活化酶的活性受到了抑制，二者对温度敏感，轻微的热胁迫会严重抑制二者的活性[38-39]。Rubisco的活性受Rubisco活化酶的调控[40]，在高温下Rubisco活化酶的热稳定性受到影响而不能有效激活Rubisco的活性[41-43]。在任何叶温条件下，Rubisco活化酶对非稳态光合作用的调控起到非常重要的作用；然而，在高温下，Rubisco活化酶对稳态光合作用的调控则不明显[44]。

1.1.3高温对玉米体内代谢物的影响

高温胁迫植物后，植物会对高温做出一系列的响应。高温引起植物体内氧化剂含量升高，氧化剂会损伤膜系统，比如玉米叶片在高温下会积累丙二醛(MDA)[45-46]，说明脂质发生了过氧化反应。为了应对活性氧带来的损伤，植物自身会加强一些基因的表达，调控抗氧化剂的合成来清除活性氧。高温胁迫的水稻与玉米相比，水稻的MDA含量显著高于玉米的MDA含量，水稻中的抗氧化剂(过氧化氢酶、抗坏血酸过氧化物酶和谷胱甘肽还原酶)含量相对玉米较低，水稻的抗坏血酸、谷胱甘肽和脯氨酸含量也较低[47]。说明，玉米在热胁迫下抵御氧化反应带来损伤的能力比水稻强。玉米中CAT-1、CAT-2和CAT-33个基因是编码过氧化氢酶的3个基因，高温导致过氧化氢酶活性降低，主要是由于同工酶(CAT-2蛋白)水平的下降，CAT-2基因表达受Car1基因调控，而Car1基因表达会受高温抑制[48]。热激蛋白HSPs调节植物体内蛋白的折叠、降解和定位，热胁迫下HSPs能防止蛋白的折叠和组装发生错误，此外HSPs还能保护细胞的膜系统。高温胁迫后玉米会积累104和90 kDa的HSP，说明二者在应对胁迫时起着重要的作用[49]。玉米的HSP 101蛋白属于ClpB蛋白家族，该家族的蛋白受热激诱导，能够促进蛋白复性。HSP 101蛋白定位在细胞核，负调控初生根的生长速率，在没有热胁迫的情况下，该蛋白对胚和整个植株的生长发育可有可无[50]。

高温下植物衰老快的原因可能是由于体内植物激素含量变化导致的。研究表明，高温使植物体内脱落酸ABA、水杨酸SA和乙烯ET的含量升高，同时会降低细胞分裂素CK、生长素AUX和赤霉素GAs的含量[51-53]。高温还会对玉米籽粒中3-吲哚乙酸(IAA)、玉米素核苷ZR、赤霉素(GA3)的含量造成影响，高温显著降低强、弱势籽粒中IAA和ZR含量，高温对强势籽粒GA3含量影响较小，却在弱势籽粒中显著提高GA3含量[33]。

1.1.4高温对玉米籽粒淀粉的影响

水稻和玉米在籽粒灌浆期受高温处理后，不仅会降低淀粉的含量，还会影响淀粉的结构。淀粉是谷类作物种子的主要成分，淀粉含量和结构发生变化会降低谷类的品质。高温处理后，水稻中许多与淀粉合成相关基因的表达量下降，而与淀粉降解相关基因的表达量升高；高温下直链淀粉和长的支链淀粉含量都下降，可能是由于GBSSI基因和BEIIb基因的表达量下降导致的[54,55]。玉米籽粒灌浆期热胁迫会降低粒重，影响淀粉的积累，与此同时会增加蛋白质含量、淀粉粒大小、不正常淀粉粒数目和对碘的结合能力，最终会影响淀粉的粘性和热力性质[56]。以农大108和山东3号为材料进行田间增温处理发现，出苗后0～28 d的高温处理对玉米产量没有显著影响，出苗后29～57 d和出苗后58～86 d高温处理会显著降低玉米淀粉含量和产量[57]。用35 ℃高温处理离体籽粒发现，高温扰乱胚乳细胞分裂和造粉体的生物合成，高温处理4 d和6 d分别使胚乳细胞数目下降35%和70%，淀粉粒数量下降45%和80%，最终降低淀粉的总含量[58]。

综上可知，高温会对玉米的很多生理、生化过程产生负面影响。高温影响玉米花丝和花药的发育，降低玉米的育性，直接造成结实率下降而降低产量。此外，高温还会影响玉米的灌浆期和淀粉的含量，降低玉米产量。热胁迫会使玉米积累HSPs，扰乱玉米蛋白质、膜系统和细胞骨架的稳定性；热胁迫还会引起玉米一系列的代谢过程发生紊乱，产生一些有毒的物质，比如活性氧ROS。这些反应使植物营养生长和生殖生长受到抑制，最终影响植物的产量和品质。

从目前的研究发现，高温会对玉米产生很大的影响。以上只是从一些典型的方面研究高温对玉米的影响，缺少系统和全面的研究。今后的研究应该加强转录组、蛋白组和代谢组方面的系统研究，探究玉米中有哪些基因的表达受高温影响，会导致哪些蛋白质和代谢物发生变化。同时可以通过耐高温材料与不耐高温材料的差异，发掘出有助于玉米抵御高温的基因和种质。

1.2 外源调节物质调控作物高温耐受能力的研究

施加外源调节物质可以减小高温对作物的损伤，甜菜碱、水杨酸、生育酚、GA3、黄体酮等物质可以保护作物免受高温的危害。

Rubisco的活性除了受植物体内的物质调控外，还受一些外源物质的调控。甜菜碱(GB)能保护Rubisco和柠檬酸合酶免受高温危害而不会失活，进而增加植物对高温的耐受能力[59-60]。夜间高温处理下与对照相比，用GB处理过的水稻能增产77%[61]。综上可知，Rubisco活性的变化影响光合作用，高温下调控Rubisco的活性可以提高作物对高温的耐性。水杨酸可以清除超氧化物自由基[62]，水杨酸还参与钙信号转导，增加植物的耐热能力[63-64]。夜间高温会增加细胞的呼吸速率，降低膜的热稳定性，使水稻的产量大幅降低。施加水杨酸后可以降低呼吸速率，增加总的抗氧化剂含量，增加膜的热稳定性，使高夜温造成的减产幅度降低[30,61]。活性氧ROS会对植物造成损伤，ROS会降低膜的稳定性。正常情况下，植物体内的活性氧会被一些酶和非酶的抗氧化物质降解掉，然而胁迫条件下，抗氧化物质无法及时清除掉活性氧而导致植物受损。α-生育酚是一种很强的抗氧化剂，能清除ROS，减小高温对植物的危害。高温胁迫下，GA3不仅能增加水稻、玉米和高粱的萌发率，还能缩短萌发所需要的时间；GA3还能刺激胚芽鞘和幼根的生长[65]。研究表明，在高温胁迫下，用10-9mol/L和10-7mol/L的黄体酮处理可以提高玉米幼苗抗氧化酶的活性，提高同工酶的表达，降低膜脂过氧化及电解质外渗，改善光合作用[66]。

综上可知，GA3对提高玉米对高温的抵抗力作用不大；黄体酮的研究只表明其对玉米幼苗起作用，对成株的作用不明确，需要进一步研究。甜菜碱能保护光合作用相关的酶，水杨酸可以清除超氧化物自由基、降低呼吸速率、增加总的抗氧化剂含量、增加膜的热稳定性，α-生育酚能清除ROS。因此，可以进一步研究在实际生产中这三种物质对玉米抵抗高温的作用。

2 玉米生产中应对高温危害的策略

2.1 栽培的方法

根据当地气候提前或者推后播种，使玉米花粒期错开高温天气频发的时期。在我国西南“麦-玉-豆”、“麦-玉-薯”间套作地区可以提早玉米的播种期，覆膜以增温保水，或者采用肥团育苗的方法，使玉米花粒期错开高温天气。冯晔等研究提出，可以通过加强田间管理，科学施肥；合理密植，优化群体结构；改变传统耕作方式，营造田间小气候等栽培学的方法来应对高温和干旱对玉米生产的影响[67]。夏播玉米的花粒期正值7、8月份的高温频发期，应当采用科学的栽培模式，及时补水，尽量减少高温对玉米的损伤。

甜菜碱、水杨酸、生育酚、黄体酮、GA3等外源调节物可以减轻白天或者夜间高温对作物的损伤。这些外源调节物对水稻耐高温效果的研究较多，但是在玉米中的研究较少，需要进一步探究具体的浓度和喷施时期对玉米耐高温能力的影响，以便在生产中减小高温对玉米的危害。

2.2 育种方法

目前育种家手中的耐高温玉米的种质资源较少。王安乐等对国内外816份玉米自交系进行了耐高温鉴定和筛选，将这些材料以HTT为指标分为特耐、高耐、中耐和不耐4个级别，其中HTT以雄花小穗减少程度、花粉败育程度和花丝伸长程度这3个性状的乘积除以104来计算，HTT越大则越耐高温。结果发现，特耐的自交系只有2个，高耐的自交系5个，中耐的自交系20个，而不耐的多达789个[68]。巴基斯坦的研究人员在高温胁迫下测定了材料的细胞膜热稳定性、叶温、花粉活力、花粉萌发等指标，利用主成分分析的方法进行数据分析，筛选出了一些耐高温的玉米材料，对选育耐高温玉米品种起了重要作用[69]。研究人员除了对自交系进行耐高温鉴选外，还对一些玉米杂交种进行了耐高温鉴定。于康珂等以30个黄淮海地区的主栽玉米品种为材料，对这些杂交种花期的耐热性进行了综合评价。结果表明，产量、百粒重、穗长、穗粗和结实率可以作为评价玉米杂交种花期耐热性的主要指标[70]。浚单20为耐热玉米，而驻玉309为热敏感材料。在花期前后对二者进行高温处理发现，浚单20与驻玉309相比具有较高的叶绿素含量和光合能力，浚单20的产量和品质受高温影响较小[71]。高温、干旱及二者的复合胁迫会延长玉米的雌雄间隔期，降低叶绿素含量，导致穗粒数减少，百粒重降低，最终降低玉米产量。通过对6个审定的杂交玉米品种进行鉴定发现，浚单20、郑单958和郑单538花期对高温和干旱的耐受能力强，而农华101和先玉335对高温和干旱的耐受能力最差[72]。

Naveed等的研究表明，叶温和细胞膜热稳定性两个指标具有较高的遗传力，在玉米耐高温材料筛选时具有潜在的应用价值[73]。细胞膜热稳定性是用电导率的高低来衡量的。研究发现，玉米第2或第3叶片的面积、白天叶片生长速率LER和净光合速率Pn可以作为衡量玉米苗期是否耐高温的指标[74]。

综上可知，雄花小穗数目、花丝伸长程度、花粉萌发率、花粉活力、花粉败育程度、叶温、细胞膜热稳定性、产量、百粒重、穗长、穗粗、结实率、雌雄间隔期、幼苗叶片面积、幼苗叶片生长速率、叶绿素含量、光合作用能力等指标均可用于衡量玉米的耐热能力。但是，目前还没有统一的指标和标准去衡量玉米对高温的耐性。

3 展 望

干旱、极端高温天气是当前玉米生产面临的挑战。高温在多方面影响玉米的生长和发育，对玉米造成损伤，最终影响玉米的产量和品质。目前，高温对玉米的致灾机理研究还不够透彻，相应减灾防控措施的研究也较少。因此，需要各个领域的研究人员从以下几个方面共同努力：第一，进行基础研究，搞清楚高温对玉米的致灾机理，搞清楚高温胁迫后玉米在生理生化方面的变化，搞清楚哪些指标适合筛选耐高温玉米材料，搞清楚哪些有用的基因能提高玉米对高温的耐性；第二，利用基础研究的成果作为参考依据，指导育种家从玉米种质资源中筛选对高温耐受能力强的材料，并加以改良，培育耐高温新品种；第三，通过合理的栽培管理措施或者施加外源调节物来帮助玉米抵御高温危害。