食用菌多糖功效的最新研究进展

高绍璞，周礼元

(1.安徽正邦司法鉴定所，安徽 合肥 231500; 2.合肥市产品质量监督检验研究院，安徽 合肥 230088)

食用菌具有很高的营养价值，自古以来被人们列为美味佳肴.食用菌组织中最主要的有机物是蛋白质、核酸、碳水化合物和脂类,特别是含有人体自身不能合成的氨基酸.干菇蛋白质的含量为15% ～ 45%，脂肪仅2%，具有高蛋白、低脂肪的特点.食用菌中所含有的某些稀有或特有氨基酸以及含氮化合物对菇类风味的形成有重要作用，还能刺激人们的食欲.食用菌还含有多种维生素.最近研究报道，菇类含有具生理活性的矿质元素，以磷、钠、钾含量最高，其次为钙和铁.我国膳食构成一般缺铁，多食含铁量高的香菇、木耳，对老龄人特别有益.银耳含有的磷有助于恢复和提高大脑功能.香菇里含有的钾可中和进食肉类产生的酸.随着人们认识的深入和食用菌栽培业的发展，菇类的可口风味及营养必将成为人类新的粮食来源之一.

如今食用菌已是低能量、低胆固醇、低钠的备受欢迎的保健食品，大量的研究报道了食用菌的保健作用，其多与食用菌中的活性多糖相关.目前β-葡聚糖已被认为是食用菌中主要的活性多糖成分，其他类型的食用菌多糖也具有一定的生物活性.笔者主要综述活性多糖的化学特性以及相关减肥、治疗糖尿病、抑菌、选择性抗癌和抗病毒等多种功效活性，同时探讨了食用菌多糖与脂肪细胞、老鼠以及人类相关的抗氧化、抗炎以及免疫活性作用.

1 食用菌多糖的抗氧化、免疫以及抗炎活性

抗氧化剂是能够清除损伤DNA和必需蛋白质的ROS自由基，多糖在体内的抗氧化活性往往伴随着体内肝脏氧化酶的增强以及谷胱甘肽和丙二醛水平的增加[1-2]，食用菌多糖的抗氧化活性及相关的免疫活性是其最主要的活性.例如猴头菇多糖具有很强的抗氧化活性，对于四氯化碳刺激的肝脏损伤小鼠有很强的保护作用[3]；此外，研究发现猴头菇多糖还表现出很强的抗氧化活性和神经保护活性[4]；有文献报道杏鲍菇多糖能够增加小鼠脾脏和胸腺的重量，体外实验也表明，杏鲍菇多糖可诱导免疫细胞RAW264.7的增殖，从而增强小鼠的免疫调节作用[5].相关研究显示杏鲍菇多糖具有很强的清除自由基能力[6].超声提取的灵芝β-葡聚糖具有高的分子量和合适的分支度，和传统的提取方法相比具有较好的抗氧化活性[7].

值得一提的是由杏鲍菇、猴头菇和灰树花3种富含β-葡聚糖的食用菌多糖混合物能够显著地抑制肿瘤相关蛋白酶的活性[8].具有免疫活性的多糖多数能够对大鼠的过敏、感染、炎症以及肿瘤有显著效果[9].这些药理活性是通过增加免疫细胞包括单核细胞、NK细胞和树状细胞的数量，以维持与炎症的平衡.最近研究发现香菇发酵液胞外多糖能够通过增强免疫来保护黑鼠免患沙门氏菌引起的内毒素血症和沙门氏菌病[10].

尽管食用菌是抗氧化、免疫、抗炎化合物的主要来源，但仍然不清楚何种多糖能够发挥其生物活性和保健功能.目前有关食用菌生物活性多糖的化学结构基础[11]的相关文献报道不多，多糖的生物活性在很大程度上受其化学结构的影响.

2 抗肿瘤作用

研究表明食用菌及其多糖可同时预防治疗多种人类疾病[12-14].对随机试验的8 009名患者的分析显示，免疫增强剂云芝多糖K(PSK)的添加可延长胃癌切除术后单纯化疗后患者的生存期[15]，此项研究证实多糖具有通过免疫机制诱导凋亡和其他形式的癌细胞死亡的能力.日常食用香菇可提高年轻人的免疫力，对于健康老年人，口服可溶性葡聚糖能够引起循环细胞数量(B细胞及T细胞)的增加[16].

通过细胞、动物和人实验研究表明，混合(不同食用菌提取物的组合)提取物比单一提取物显示出对人肿瘤细胞系具有更强的细胞毒性作用[17].在实际应用中最好的解决方案是把含有活性抗肿瘤多糖和大量其他生物活性化合物如黄酮和三萜类等混合起来使用.例如，猴头菇约含有50个特征的次要代谢物[18]，可通过遗传工程方法增加多糖的生物合成，通过原生质体融合、体细胞杂交、食用菌的回交获得的杂交食用菌中存在3种不同生物活性的多糖.

Ren等[19]综述了食用菌及其生物活性成分对癌症的疗效，概述为：(1)含有姬松茸的膳食补充剂降低手术后癌症患者的血糖水平[22];(2)灰树花多糖口服可刺激乳腺癌患者的免疫系统[23];(3)姬松茸的膳食补充剂改善了术后结肠直肠癌患者的代谢和血压[24];(4)香菇β-葡聚糖延长了晚期胃癌患者的生存期[25];(5)食用菌的摄入与乳腺癌的风险成反比[26];(6)口服食用菌葡聚糖是通过改变黏膜炎症和细胞增殖来预防结肠炎相关癌症的有效治疗方法[27];(7)前列腺癌患者食用双孢菇影响前列腺特异性抗原(PSA)水平，并通过降低免疫抑制因子调节复发性前列腺癌[28].

灰树花β-葡聚糖和化药的联合用药作为针对鼠肿瘤的树突状细胞疫苗接种和直接施用的佐剂的研究结果表明，该联合用药可以作为抗癌的免疫治疗方法[20].猴头菇多糖提取物通过靶向作用结合其上游信号分子来阻止小鼠中植入的结肠肿瘤的癌细胞向肺部的迁移，以介导细胞外基质降解蛋白酶的表达[21].Meng和Yan等[22-23]研究了食用菌多糖的结构特征与抗肿瘤活性之间的关系，目前还需要临床试验证明食用菌及其多糖在人体的抗癌活性[33].

3 抑制肥胖效应

肥胖大多是因为长期食用过高能量食品，从而影响宿主的体内能量平衡，即能量摄入和消耗的平衡.对于人类来说，肠道微生物可以使膳食成分，如可消化的碳水化合物，在肠道内发酵成短链脂肪酸，从而提供一种新能源，有助于恢复能量平衡，改善肥胖[34].也有报道称肠道微生物能够帮助平衡宿主的免疫和营养状况，改善肥胖[24].食用菌多糖作为益生元的减肥作用是由于它能够影响主要肠道细菌拟杆菌和厚壁菌的比例.

灵芝能够抑制脂肪形成因子的表达，例如脂肪转录因子FABP-4，protein-α等以及一些与脂肪合成相关的酶和蛋白[25].灵芝对于转录因子、诱导脂肪细胞分化、合成转运基因以及肥胖和糖尿病相关的脂肪储存等都具有重要的积极作用.灵芝的这些功能，很大程度上与其活性多糖有关.Chang等[26]用高脂肪饲料喂养大鼠，发现灵芝菌丝体水提物能够减轻体重和炎症反应.高分子量的多糖似乎能观察到相似效应，推测灵芝水提物中起作用的可能是灵芝水溶性多糖，其可以作为一种益生元.从灵芝水提物中分离到的一种单一组分多糖，注射到小鼠体内，发现注射多糖提高了小鼠的抗疲劳作用[27].

摄入食用菌的人比摄入肉制品的人具有较低的基础代谢指数(BMI)、较低的卡路里、较低的脂肪摄入量，同时也能够减少腰围，具有强烈的饱腹感，这种食品替代比起强制性措施更能吸引节食者的兴趣.这项研究可扩展到其他食用菌，尤其是具有高活性的猴头菇和香菇.这些是否是食用菌多糖在起作用，仍需进一步探讨.相关的研究表明，在牛肉中添加双孢菇能够增加风味[28]，在小麦粉中添加富含β-葡聚糖的杏鲍菇多糖可提高小麦粉品质，消费者更喜欢这样高质量又保健的面粉.在对饮食模式与肥胖风险关系的评定中，可以得出健康模式的正确定义：所谓的健康模式是指食用菌、土豆、海藻、鱼、贝壳类、大豆类的高量摄入[29].

4 食用菌多糖抗糖尿病活性

高脂肪摄入能够增加血糖水平，降低胰岛素的分泌，伴随糖尿病的胰岛素抵抗主要特征包括血脂异常，高甘油三酯，高的低密度脂蛋白(HDL)和低的高密度脂蛋白(LDL)水平[30].研究报道食用菌多糖可减少与代谢相关的医学病症，包括糖尿病[31].具有抗糖尿病的多糖的食用菌主要有松茸、茶树菇、灰树花、桑黄、杏鲍菇、银耳、灵芝等.

肠黏液中的巨噬细胞通过β-葡聚糖受体结合β-葡聚糖[13]，然后激活这些细胞，移回到淋巴结(Payer's Patch)，释放细胞因子并诱导免疫激活.β-葡聚糖还可以预防胆固醇从食物中吸收，降低血清胆固醇.姬松茸β-葡聚糖比大麦β-淀粉酶在降低大鼠血糖水平方面更有效， Lei等[32]发现灰树花α-葡聚糖可保护鼠胰腺细胞抵抗氧化损伤.浓度为0.4 mg·mL-1的灰树花多糖能够抑制α-葡萄糖苷酶的活性，其IC50值为0.424 mg·mL-1，已知α-糖苷酶可诱发餐后高血糖等疾病，这一结果表明抑制糖苷酶的食用菌多糖可在糖尿病治疗中发挥积极作用.

从药用真菌桑黄发酵菌丝体中分离得到一种主要是由α和β构型的支链吡喃葡聚糖，这种多糖是在料液比为1∶50，温度90 ℃条件下，提取2 h得到的.糖尿病小鼠口服这种多糖(100 mg·d-1·kg-1体重)后，血糖水平显著降低了35.6%，表明这种食用菌多糖可作为功能性食品添加剂和降血糖剂.

从杏鲍菇子实体中分离的杂多糖由以下单糖组成(以摩尔%计)：D-葡萄糖(62.8)，D-半乳糖(24.4)和D-甘露糖(9.8).每1 kg体重的小鼠在多糖摄入量为400，800 mg时，空腹血糖和胰岛素水平可显著降低，在高脂肪小鼠中出现脂质沉积[33]. 此杏鲍菇杂多糖也能够引起肝脏脂质过氧化的减少和肝脏抗氧化系统的升高. 肝脏组织病理学检查进一步证实具有肝保护作用，结果表明该多糖具有减轻胰岛素抵抗、氧化应激和肝功能障碍的潜力.

注射70%乙醇黑木耳提取物的肥胖大鼠，通过调节脂质和脂肪产生的转录因素，降低大鼠肝脏的脂肪变性风险表明提取物具有改善血质和肝脏酶的价值[34].

对37名人类受试者的回顾性研究表明，食用双孢菇减少糖尿病风险因素，表明食用菌多糖具有潜在的抗炎和抗氧化的保健作用[35]. 相关试验表明，双孢菇在大鼠中均具有降血糖和降血脂活性[36]，双孢菇凝集素(糖蛋白)能够在小鼠切除70%胰腺后再生胰腺β-细胞，表明具有诱导胰岛β细胞增殖治疗糖尿病的潜力[37].

5 抗微生物活性

食用菌多糖及其衍生物对病原菌和病毒表现出很强的抗生素特性.

5.1 抗菌作用

食用平菇的β-葡聚糖可能会保护运动员免受呼吸道感染[38].香菇多糖保护小鼠免患沙门氏杆菌脂多糖诱导的人类疾病内毒素血症(败血性休克)[39].相同的多糖和猴头菇提取物通过刺激免疫系统保护小鼠免受食源性致病性鼠伤寒沙门氏菌的感染[40].纯化的香菇提取物表现出对口腔细菌病原体的抗菌性能，表明它们在改善口腔卫生方面具有作用[41].黑木耳粗多糖显示出对食源性大肠杆菌和金黄色葡萄球菌的体外活性[42].杏鲍菇硫酸化多糖亦可抑制食源性大肠杆菌和金黄色葡萄球菌等致病菌[43].

5.2 抗病毒活性

研究发现硫酸化多糖几乎完全抑制人类免疫缺陷病毒HIV-1和HIV-2及1型人类T细胞淋巴病毒(HTLV-1)的细胞间感染[44].姬松茸多糖及其硫酸化衍生物表现出强烈的抗单纯疱疹病毒活性[45].香菇多糖及其提取物对牛单纯疱疹1型和1型脊髓灰质炎病毒都具有抑制病毒活性[46].多种食用菌水提物能降低单纯疱疹2型病毒诱导的小鼠致死率[47].香菇多糖及其硫酸化产物可保护烟草幼苗免受烟草花叶病毒的感染[48].研究表明食用菌多糖及其一些化学硫酸化物可以防止植物、动物和人类的病毒性疾病的产生.

6 结束语

食用菌及其生物活性多糖普遍认为是安全无毒的，食用菌多糖可单独加入食品中，也可与药物组合使用，降低成本，有助于消减疾病对人类的折磨.有趣的是，饮食多糖和含多糖的食用菌提取物和粉末可以同时改善与过敏、癌症、糖尿病、感染和肥胖相关的多种人类疾病.食用菌多糖相关的化学和药理学方面的深入研究，对于保护和治疗潜在的慢性疾病以及防止细菌和病毒感染，将具有重要意义.