增温对高寒灌丛土壤呼吸不同组分的影响机制

马志良 *，刘美, ，赵文强

1. 西华师范大学生命科学学院，四川 南充 637009；2. 中国科学院山地生态恢复与生物资源利用重点实验室/生态恢复与生物多样性保育四川省重点实验室/中国科学院成都生物研究所，

四川 成都 610041；

3. 生态安全与保护四川省重点实验室/绵阳师范学院，四川 绵阳 621000

土壤呼吸是土壤有机碳的主要输出途径和大气CO2的重要来源，在一定程度上决定着陆地生态系统碳转移和循环过程（Hashimoto et al.，2015）。土壤呼吸过程主要受土壤温度和水分、有机质和有效养分含量、土壤酶活性等非生物因子以及土壤微生物群落结构与活性、植物群落等生物因子的调控（Zhou et al.，2016；Hursh et al.，2017）。其中，土壤温度作为一个关键环境因子，控制着土壤呼吸等一系列复杂的土壤生物化学过程（Thomson，2010）。由全球气候变暖导致的土壤温度升高可直接影响土壤呼吸速率，也可通过改变土壤水分含量、养分有效性和土壤酶活性以及土壤微生物群落结构与活性、植物群落组成与分布等非生物与生物因子间接地影响土壤呼吸速率（陈龙飞等，2015）。由此可知，土壤呼吸速率对土壤温度的变化十分敏感，全球变化背景下，土壤温度变化将会引起土壤呼吸速率的明显变化，进而对土壤CO2通量甚至整个陆地生态系统碳收支格局产生显著影响（Carey et al.，2016）。

虽然多数研究结果表明，土壤温度升高可显著促进土壤呼吸，提高土壤向大气的碳排放量（Melillo et al.，2017；Bond-Lamberty et al.，2018）。但仍有部分研究结果表明，增温并不一定导致土壤碳排放量增加，尤其是在长期增温试验中，土壤呼吸速率对土壤增温表现出“适应”现象甚至负响应（Zhou et al.，2010；Domínguez et al.，2017）。究其原因，可能是不同的生态系统具有明显不同的植物群落和土壤生物区系，土壤养分有效性和酶的种类与活性也存在显著差异，加之土壤呼吸不同组分（异养呼吸、根源呼吸、根系呼吸和根际微生物呼吸等）的产生部位、发生的主体以及所利用的主要碳源不同，土壤呼吸不同组分对土壤温度变化的敏感性及相应的非生物与生物机制可能存在显著差异（马志良等，2018a）。虽然国内外的研究者们在多种生态系统中开展了土壤呼吸对长期或短期增温的响应研究，但到目前为止，人们对全球气候变暖背景下土壤呼吸不同组分变化具体机制的认识还不清楚，尤其是根系呼吸和根际微生物呼吸对增温的响应研究还不够深入。因此，亟需开展增温对土壤呼吸不同组分影响的非生物与生物机制研究，以更加清晰地认识全球气候变暖背景下陆地生态系统土壤碳循环的潜在变化趋势（Fóti et al.，2016）。

分布在青藏高原东部的高寒灌丛生态系统是受全球气候变暖影响最为显著的区域之一（IPCC，2013）。长期以来，该区域受低温的影响，土壤水分含量较高，土壤生物活动和分解酶系统活性受到严重抑制（Lipson et al.，2002），导致土壤有机质分解缓慢而大量积累，青藏高原东南部的高寒灌丛草甸区土壤碳密度高达24.5 kg·m-2，是我国土壤碳密度最高的区域之一（李克让等，2003）。受气候变暖的影响，高纬度高海拔地区的高寒生态系统土壤增温幅度将更大（IPCC，2013），土壤生态过程的低温限制效应将会减弱或消除，这些区域土壤有机碳分解对土壤温度升高的敏感性可能高于其他地区（Tucker et al.，2014），从而影响区域生态系统土壤碳循环过程。因此，笔者前期在青藏高原东部窄叶鲜卑花（Sibiraea angustata）高寒灌丛生态系统开展了增温试验，探讨了窄叶鲜卑花高寒灌丛土壤呼吸不同组分对增温的响应，研究结果表明：土壤温度升高1.3 ℃，土壤异养呼吸和根源呼吸速率平均提高23.8%和21.2%，且土壤总呼吸碳通量的增加来源于异养呼吸和根源呼吸同等程度的增加，而增加的根源呼吸主要由根系呼吸贡献，增温对根际微生物呼吸没有显著影响（Ma et al.，2018a）。本文在现有研究的基础上，进一步深入探讨增温对高寒灌丛土壤呼吸各组分影响的非生物和生物机制，以期更清晰地认识全球气候变暖背景下高寒灌丛生态系统土壤碳循环过程。

1 增温对高寒灌丛土壤呼吸不同组分的直接影响

土壤呼吸过程主要是指土壤微生物群落和植物根系在酶系统的作用下分解土壤有机质以及光合产物而排放CO2的过程，是土壤微生物群落和植物根系的新陈代谢与生理活动而引起的呼吸过程（Raich et al.，2000）。土壤温度升高可对土壤微生物异养呼吸和植物根系呼吸产生直接影响：土壤温度升高可直接促进土壤微生物群落活动，优化土壤微生物群落结构，提高土壤微生物群落和植物根系的新陈代谢速率，从而显著促进土壤微生物异养呼吸和根系呼吸速率（Wang et al.，2017b）。Kuzyakov et al.（2010）研究结果也表明，在一定温度范围内，土壤微生物异养呼吸和植物根系呼吸均随土壤温度升高呈现指数型增加趋势。因此，在青藏高原东部窄叶鲜卑花高寒灌丛生态系统中，土壤温度升高将显著提高土壤微生物活动和植物根系的生理活性，从而导致生长季土壤异养呼吸与根系呼吸速率和碳通量显著提高。

2 增温通过改变非生物因子调控高寒灌丛土壤呼吸

2.1 土壤水分

由气候变暖导致的土壤温度升高将不可避免地引起土壤水分含量降低（Berg et al.，2017）。尤其在干旱或半干旱等土壤水分受限的生态系统，土壤水分可能取代土壤温度而成为限制土壤呼吸的主要环境因子。一方面，土壤水分含量降低将会对土壤环境因子产生显著影响，如导致土壤养分有效性降低、呼吸底物扩散速率降低、土壤微生物群落与土壤有机碳的接触机会减少、土壤酶活性受限、土壤透气性增加、土壤孔隙中CO2的扩散能力提高等，因而在一定程度上决定了土壤呼吸对增温的响应（Carey et al.，2016）。另一方面，土壤水分可直接参与土壤微生物活动和植物根系呼吸等生理代谢过程，过高或过低的土壤水分含量均会对土壤异养呼吸和根系呼吸速率产生不利影响（Jarvi et al.，2017；Ru et al.，2018）。在一些高寒生态系统的研究结果表明，增温导致土壤水分含量降低，将显著抑制土壤呼吸过程（Lellei-Kovácsa et al.，2011；Peng et al.，2015）。但是在苔原、极地等存在永久冻土的生态系统中，土壤温度升高则可引起表层冻土的融化，从而使土壤有效水分含量增加，进而显著提高土壤呼吸速率（Shen et al.，2015；Peng et al.，2015）。然而，在青藏高原东部高寒灌丛生态系统，平均年降水量可达693.2 mm，尤其是植物生长季节土壤含水量维持在较高的水平，因此，土壤水分含量不是高寒灌丛植物群落和土壤生态过程的主要限制因子（Wang et al.，2017c）。而且，土壤水分在调节增温对土壤呼吸的影响过程中可能存在一个阈值（马志良等，2018a），增温导致窄叶鲜卑花高寒灌丛土壤水分含量降低11.3%，这一幅度的土壤水分含量降低不足以抑制土壤呼吸各组分对增温的正响应。

2.2 土壤养分有效性

土壤温度升高可通过改变土壤养分有效性影响土壤呼吸基质有效性、土壤微生物群落结构与活性，从而间接影响土壤呼吸各组分速率及碳通量（Nguyen et al.，2016）。在高寒生态系统中，土壤温度升高通过促进凋落物与死亡根系分解，加快土壤养分矿化过程，从而提高土壤有效养分浓度和呼吸底物浓度、促进呼吸底物的迁移、增加呼吸底物与土壤微生物的接触机会，从而促进土壤有机碳的分解（Jiang et al.，2015；Zhong et al.，2016；Ren et al.，2017）。前期研究结果表明，增温可显著促进生长季不同时期窄叶鲜卑花高寒灌丛土壤氨化和硝化等氮矿化过程，同时增温使整个生长季节土壤硝态氮和铵态氮含量分别显著提高了 13.2%－15.4%和3.8%－16.2%（马志良等，2018b），尤其是在灌丛生长旺盛的生长季中期，土壤无机氮含量提高可明显缓解土壤微生物群落与植物群落之间对氮素的竞争（Avila et al.，2016），对土壤有效氮素的利用。赵艳艳等（2015）对青藏高原高寒灌丛草甸生态系统的一项研究结果表明，长期增温导致高寒灌丛土壤速效磷和全磷含量显著增加，土壤有效养分含量增加可直接促进土壤异养呼吸。土壤养分有效性提高还可促进植物群落光合作用，这一方面能够促进地下细根生产，间接促进植物根系呼吸（Urrutia-Jalabert et al.，2017）；另一方面可增加光合产物向地下根系的分配比例，促进植物根系分泌物的分泌过程（Liu et al.，2017），根系分泌物输入增加既可提高根际土壤养分浓度，促进根际微生物呼吸；又可刺激土壤原有有机质的分解过程，产生明显的根际激发效应，从而显著提高土壤有机碳矿化和异养呼吸速率。此外，土壤温度升高还可通过改变土壤团聚体结构，促进物理保护态有机碳和养分的释放（Song et al.，2018），从而间接促进土壤异养呼吸。然而，也有研究结果表明，土壤温度升高导致土壤氮矿化速率提高，引起土壤中可利用氮素增加以及土壤碳/氮比降低，植物易于获取土壤氮素，因而植物减少对地下根系的光合产物投入，故根系生物量和根系分泌物的输入量将减少，这可能会导致土壤呼吸减弱（Hill et al.，2007；Trumbore et al.， 2010）。Wang et al.（2017b）的研究结果也表明，青藏高原东部窄叶鲜卑花高寒灌丛生态系统土壤氮素过量将会抑制土壤异养呼吸过程。

2.3 土壤酶活性

土壤微生物呼吸和根系呼吸都需要土壤酶的参与，土壤酶活性高低对土壤呼吸过程具有十分重要的影响（Ali et al.，2015）。全球气候变暖导致的土壤温度升高可直接或间接地影响土壤微生物和动物群落结构与活动以及植物群落生产，进而影响土壤酶的质和量（Burns et al.，2013）。多数研究结果表明，土壤温度升高一般表现为提高土壤酶活性，促进土壤生物化学循环过程，从而提高土壤呼吸各组分速率（Domínguez et al.，2017）。青藏高原高寒生态系统土壤酶活性长期受低温和土壤含水量较高的限制，未来气候变暖背景下，土壤温度升高将缓解或消除土壤酶活性的低温限制效应，土壤酶活性将大大提高（秦纪洪等，2013；Souza et al.，2017）。如在青藏高原东部的高山/亚高山针叶林中开展的增温试验结果表明，土壤温度升高将显著提高土壤转化酶、脲酶、蔗糖酶和酸性磷酸酶活性（曹瑞等，2016；张丽等，2017）。在青藏高原东部窄叶鲜卑花高寒灌丛生态系统开展的研究结果也发现，增温使土壤转化酶和脲酶活性在整个生长季节分别提高了3.7%－13.3%和10.8%－56.3%（马志良等，2018c），土壤过氧化氢酶和多酚氧化酶也存在不同程度的提高。增温还可通过促进土壤微生物活动和植物群落生长，间接促进土壤酶的生产过程（马志良等，2018c）。土壤酶活性提高有利于土壤碳、氮等养分转化和循环过程，提高土壤中活性养分含量，从而促进土壤异养呼吸过程。然而，增温可能引起土壤物理、化学性质改变，进而对土壤微生物群落结构产生影响。在川西高山森林的一项研究结果显示，增温降低了川西高山森林土壤细菌群落多样性，未显著改变土壤真菌群落，多数土壤酶活性不受增温的影响（杨林等，2016），故增温对土壤呼吸的影响很小甚至不明显。

3 增温通过改变生物因子调控高寒灌丛土壤呼吸

3.1 植物群落

植物群落作为土壤有机碳的主要来源，可通过调节土壤微环境、枯落物的输入数量和质量、细根生物量和根系呼吸速率以及根系分泌物分泌过程影响土壤异养呼吸和根源呼吸碳释放过程（Lynch et al.，2013）。首先，增温能够通过影响植物生产进而影响土壤中凋落物和死亡细根的数量，导致土壤微生物数量与活性改变，最终影响土壤呼吸过程（Metcalfe et al.，2011；Moyes et al.，2016）。其中凋落物作为植物群落向土壤输入有机质的主要来源，对土壤微生物的生命活动起着重要的调节作用（Fóti et al.，2016）；而植物根系一方面通过调控光合产物分配和根系分泌物分泌过程直接或间接地影响根系呼吸和根际微生物呼吸（Li et al.，2016），另一方面通过自身死亡与分解驱动土壤微生物异养呼吸（Liu et al.，2016）。Wang et al.（2017a）在高寒灌丛-草甸生态系统的一项研究结果表明，增温可显著提高植物生产力，提高凋落物和死亡细根的数量和质量。增温对青藏高原高寒草甸生态系统植物地上部分以及0－20 cm根系生物量也有显著的促进作用（Li et al.，2011）。赵艳艳等（2015）的一项研究结果表明，连续增温 16年后，高寒灌丛植物群落高度、盖度、地上生物量和地下生物量均显著增加。然而，在青藏高原东部窄叶鲜卑花高寒灌丛生态系统，增温对灌丛地上凋落叶产量及其分解过程没有显著影响，却使细根生产量、死亡量和活细根生物量分别显著增加了 19.4%、12.3%和9.1%，死亡细根分解年碳释放量也提高了30.2%（马志良，2018）。由此可见，增温主要通过促进窄叶鲜卑花灌丛地下根系的生产、死亡与周转，提高光合产物向地下根系的分配从而使土壤呼吸各组分显著增加；增温对地上凋落物输入及其介导的土壤异养呼吸过程的影响不明显。其次，植物根系分泌物是根际微生物呼吸的主要碳源，增温促进植物光合产物向地下根系的分配加速了根系分泌物的分泌过程以及死亡细根的分解。有研究表明，增温不仅可以提高植物根系分泌物的速率和数量（Yin et al.，2013），也可对根系分泌物的碳/氮比及化学组成产生重要影响（Qiao et al.，2014；Zhang et al.，2016）。例如，7年的夜间增温显著提高云杉（Picea asperata）根系分泌物组分中糖类、氨基酸和酚类化合物的含量，而脂类、醚类化合物的含量则显著降低（蒋铮等，2018）。然而，在青藏高原东部窄叶鲜卑花高寒灌丛生态系统中，尽管增温使生长季根系分泌物分泌速率显著提高了 14.2%－69.6%（马志良，2018），但是增温没有显著影响根际微生物呼吸碳通量，这表明在高寒灌丛生态系统中，持续不断的根系分泌物输入可为根际微生物提供丰富的可利用碳源，根际土壤可利用碳含量不是限制根际微生物呼吸的主要因子（Carrillo et al.，2017）。因此根系分泌物输入增加并没有显著影响根际微生物呼吸。增温使根系分泌物增加可能主要通过引起激发效应，促进非根际土壤有机碳的分解，进而促进土壤异养呼吸过程（马志良，2018）。此外，增温还可通过影响植物根系形态特征（Miyatani et al.，2017）和一、二级细根所占的比例（Ceccon et al.，2011），以及改变植物群落种间关系与物种多样性来影响根系的发生与生长（Deng et al.，2016），从而对根系呼吸产生强烈的间接影响。然而，增温对窄叶鲜卑花高寒灌丛根系形态的影响研究尚未见报道，今后还应加强这一部分研究。

3.2 土壤微生物群落

土壤微生物在调节陆地生态系统碳循环及其对气候变暖的响应中起到至关重要的作用（Gougoulias et al.，2014）。增温可通过改变土壤微生物生物量、群落结构、丰富度与活性，从而影响土壤呼吸各组分CO2的排放速率。土壤温度升高一般可以增加土壤微生物生物量，而土壤微生物生物量的增加可直接促进土壤有机碳的微生物养分矿化过程，从而提高土壤异养呼吸速率（Zhou et al.，2013）。在青藏高原东部窄叶鲜卑花高寒灌丛生态系统中，增温不仅使非根际土壤微生物生物量碳和氮显著提高，同时引起土壤微生物群落结构与丰富度发生明显改变，土壤微生物功能群中的格兰氏阳性菌和放线菌群落的优势度显著增加（Ma et al.，2018b），土壤微生物功能群向速生化转变，这将有利于微生物群落利用土壤中更多的物理保护态有机碳（Jones et al.，2018），从而使土壤异养呼吸速率显著提高。土壤温度升高还可通过影响土壤微生物基质利用方式间接影响土壤呼吸速率，如增温可使土壤微生物对土壤中稳定态有机碳的利用增加，使利用木质素、纤维素、半纤维素和多酚等难分解类物质的分解菌种类、数量与活性显著提高（Streit et al.，2013）。另外，土壤温度升高导致土壤微生物活性增强也可显著促进土壤CO2的排放（Wang et al.，2016）。在窄叶鲜卑花高寒灌丛生态系统中，增温对根际微生物生物量碳和氮没有显著影响（马志良，2018），预示着增温处理下根际微生物群落可能没有发生显著变化，这也是根际微生物呼吸对增温响应不敏感的另一方面原因。然而，增温对窄叶鲜卑花高寒灌丛根际微生物群落结构组成的影响还有待进一步深入研究，以探明增温对高寒灌丛根际微生物群落结构是否产生显著影响。值得注意的是，土壤微生物群落对增温的响应随增温持续时间和增温幅度的不同而不同，特别是随增温时间的延长，土壤微生物群落可通过调整自身生理代谢活性、群落结构和基质利用方式等适应土壤环境温度的变化，从而使土壤呼吸速率对土壤温度升高产生适应或驯化现象（Bradford et al.，2018；You et al.，2018）。

4 结论

综上所述，土壤温度升高一方面可显著提高土壤微生物活动与植物根系生理代谢活性直接促进土壤呼吸，也可通过提高土壤养分含量、酶活性等非生物因素间接促进土壤呼吸，另一方面增温还可导致植物细根生产量、死亡量和分解速率提高，非根际土壤微生物生物量与活性增加以及土壤微生物功能群向革兰氏阳性菌和放线菌群落转变等生物因子的变化，进而提高土壤呼吸各组分速率。受根际土壤可利用碳含量较高的影响，根际微生物呼吸对增温的响应不敏感。这些研究结果可为进一步清晰地认识未来气候变暖背景下青藏高原东部高寒灌丛土壤碳循环过程提供基础理论依据。