不同植被恢复阶段土壤温室气体排放对干湿交替的响应

刘 骏，薛 莉，岳 辉，葛志强，许文斌，黄梓敬，胡亚林*

(1.福建农林大学林学院/森林-生态稳定同位素研究中心，福建福州350002;2.福建省长汀县水土保持事业局，福建龙岩366300)

自18世纪60年代工业革命以来，温室气体排放(如CO2、CH4、N2O等)在人类活动的干扰下逐渐加剧，并带来一系列的负面效应[1-2]，极不利于生态系统结构的平衡，其研究已受到人们的主要关注。红壤是我国南方广泛存在的一种土壤类型，主要分布于福建等华南省份。在我国的红壤区，整体的水热条件非常好，既适合粮食作物生长，也适合森林经营，是极为重要的土壤资源。正因为可利用性强，红壤区一直以来存在着过度开发或利用不当，造成了严重的植被退化和水土流失现象[3]。

针对红壤区严重的植被退化与水土流失问题，政府与研究机构开展了长期大规模的植被恢复治理工程，因治理时间的差异形成了不同的植被恢复阶段(图1)。然而，目前针对不同植被恢复阶段温室气体排放的影响研究仍然不足。温室气体排放是微生物主导的过程，主要受底物和环境因子的影响，在这两因子的影响下，最终影响到微生物的活性[4-5]。在植被恢复过程中，植被的覆盖度及多样性是在增加的，随之土壤的养分含量也在增加，可以推测出不同的植被恢复阶段温度气体排放会受到影响[6]。除一些受植被影响外，水分是一个很重要的环境因子，它也会对温室气体排放具有一定的影响[7-8]。

图1 红壤退化区不同植被恢复阶段林相Fig.1 The forest form at different plant restoration stages in degenerated red soil region

降雨格局的改变已成为全球气候变化的重要内容，通常表现为极端降雨和干旱的频繁发生。在气候变化的影响下，极端性降雨在我国南方红壤区也时常发生，导致土壤水分含量的不均匀，土壤会经历频繁的干湿交替，造成干湿交替现象越来越严重。在森林生态系统中干湿交替是一个重要的过程，因而对温室气体排放产生强烈的影响。研究表明，水分含量增加，促进森林凋落物分解过程，使所含有机质等营养物质排放到土壤中，为土壤微生物提供了充足的能源，也提高了微生物活性，因而有可能加快了温室气体的排放[9-10]。因此，气候变化影响下土壤干湿交替引起的短暂的养分变化对认识土壤温室气体排放有着重要的科学意义。但到目前为止，关于南方红壤区不同植被恢复阶段温室气体排放受干湿交替的影响研究仍然较少。

长汀县位于福建省西部，地处中亚热带季风气候区，雨量充沛，曾经是我国南方红壤区水土流失最为严重的县份之一[3]。在各级政府和相关专家经过数十年的努力下，展开一系列南方红壤区水土流失治理试验，水土流失得到了好转[11]。因治理时间上的差异，形成不同的植被恢复阶段，典型的有退化裸地、10年植被恢复区、20年植被恢复区、30年植被恢复区。近年来也频繁遭受极端降雨，易形成干湿交替的现象。这为我们的研究提供了一个理想的对象。本研究主要以长汀水土流失区不同恢复阶段土壤为研究对象，探讨不同恢复阶段温室气体排放对干湿交替的响应。对该问题的研究不仅有利于更加精确科学地评价南方红壤区水土流失区恢复的生态效应，也为森林土壤碳通量模型估算提供数据支撑。

1 材料和方法

1.1 研究区概况

本研究样地位于长汀县河田镇。该地属于亚热带季风性湿润气候，年平均气温19 ℃，最高气温39.8 ℃，最低气温-4.9 ℃，降雨量大，多暴雨，年降雨量1 700 mm左右[12-13]，地带性植被为常绿阔叶林。土壤多为花岗岩发育而来的红壤，抗蚀性较差，风化后的土壤类型主要为黄砂土和砖红砂土，呈酸性。

1.2 样地设置

2017年6月，在裸地、10年植被恢复区、20年植被恢复区、30年植被恢复区、常绿阔叶林5个林分中随机设置4个10 m×10 m的样地，去除表层凋落物，每个样方中多点采集(0～10 cm)表层土混合，每种林分带回4份混合土壤，回实验室后过2 mm筛，挑出杂物和细根后放入4 ℃冰箱保存待用。

1.3 实验处理

实验包括正常恒湿处理和干湿交替处理。称取新鲜土样(相当于干土150 g)于1 000 mL玻璃广口瓶中，调节至40%持水量(WHC)后用帕拉膜封口，并扎小眼用于通气。放入恒湿培养箱，在25 ℃黑暗条件下预培养10 d以平衡前期准备工作的干扰，每2 d称量补水1次以维持恒定WHC。预培养结束后开始实验，恒湿处理仍然维持水分，干湿交替处理一个周期20 d，20% WHC 8 d、100% WHC 2 d、然后揭开封口膜自然蒸发至60% WHC 10 d，共进行5个周期。实验在第1、10、15、24、30、35、44、50、55、64、70、75、84、90、95天进行采气取样，封口后在0,15,30 min各采气一次。每次所采气体用气袋储存好，在2 d内用气相色谱仪测完。

分析测试方法：土壤全碳、全氮含量由元素分析-质谱联用仪测定，可溶性有机碳(DOC)、可溶性有机氮(DON)由DOC仪测定，NO3-- N、NH4+- N由间断化学分析仪测定，微生物量碳氮采用氯仿熏蒸法。

1.4 数据分析

气体通量的计算公式如下：

F=M/V0×P/P0×T0/T×H×dct/dt×πr2/m

(1)

式(1)中，F表示为土壤气体通量(μg /(kg·h))；M表示为气体的摩尔质量(g/mol)；V0表示为标准状态下(温度273 K，气压101.3 kPa)，气体摩尔体积(22.41 L/mol)；T0/P0表示为标准状态下空气的绝对温度和气压；P表示为采样时气压；T表示为采样时的绝对温度；dct/dt表示为观测时间内培养瓶内气体浓度随时间变化的直线斜率，正值则为排放，负值则为吸收；H表示为培养瓶瓶口到培养土壤的高度(m)；r表示为培养瓶半径(m)；m表示为干土质量(kg)。平均气体通量为这15次采气所得气体的平均值。

土壤累积排放量的计算公式如下：

(2)

式(2)中，Fi表示为连续两次采样时气体平均排放速率(μg/kg)，Dt表示为采样的间隔天数(d)，n表示为采样次数。

数据运算使用Microsoft Excel 2016；应用SPSS 17.0 软件进行了数据的统计分析，其中采用单因素方差分析判断不同恢复阶段土壤常规理化性质(表1)与温室气体的平均排放速率(图2)之间的差异显著性，采用配对t检验分析不同恢复阶段土壤温室气体累积排放量的差异显著性；采用Origin 2017软件作图。

2 结果与分析

2.1 不同恢复阶段植被土壤基本理化性质

随着植被的恢复，可以发现土壤全碳、全氮、DOC、DON含量是逐渐增加的；裸地、10年恢复林、20年恢复林、30年恢复林的NO3--N、NH4+-N及微生物碳、氮含量差别不大，但明显低于天然林；5种林分土壤容重与pH值变化不大。

表1 不同恢复阶段植被0～10 cm表层土壤理化性质

2.2 不同恢复阶段植被土壤温室气体平均排放速率

图2 不同恢复阶段土壤温室气体(a：CO2，b：CH4，c：N2O)平均排放速率 Fig.2 Mean soil greenhouse gases (a：CO2，b：CH4，c：N2O) emission rate at different restoration stages

从土壤CO2平均排放速率来看，恒湿处理由大到小顺序为30年恢复林、天然林、20年恢复林、10年恢复林和裸地(图2)，其中30年恢复林土壤CO2排放速率达到了(1 577.64±37.94)μg/(kg·h)，显著高于5年恢复林(900 μg/(kg·h))与裸地(291.34 μg/(kg·h))。干湿交替显著改变了CO2的排放速率，主要表现为显著提高了裸地CO2的排放速率，显著降低了其它4个林分的速率(图2a)。整体上看，在干湿交替处理中仍然是随着恢复年限的提高，CO2的排放速率逐渐增加。

对于CH4，在恒湿处理中，大部分土壤都表现出CH4吸收，在干湿交替处理后，裸地、10年恢复林、30年恢复林CH4吸收增强，20年恢复林、天然林由CH4吸收转变为排放，但处理之间差异并不显著。从平均排放速率来看，恒湿处理培养期间，除10年恢复林，其它4种林分都表现为排放，干湿交替处理增强了N2O排放，但差异不显著。

2.3 不同恢复阶段植被土壤累积温室气体排放特征

不同恢复阶段土壤CO2累积排放量均逐渐上升，不同恢复阶段土壤CO2累积排放量顺序由大到小为30年恢复、天然林、15年恢复、5年恢复和裸地，并存在显著性差异(P<0.05)(图3)。干湿交替降低了天然林、30年恢复林、15年恢复林、5年恢复林的CO2累积排放量，下降幅度达到30%～50%；另一方面干湿交替增加了裸地CO2累积排放量，增幅达到50%。在恒湿处理中，除30年恢复林，其它4林分土壤累积CH4通量在实验最后都表现出净吸收，在干湿交替处理中，天然林与15年恢复林表现出净排放，其它3林分表现出净吸收，其中天然吸收量较低。在恒湿处理中只有天然林土壤的N2O表现出净排放，其它均为净吸收，干湿交替处理中所有林分土壤N2O都为净吸收。

图3 不同恢复阶段土壤温室气体(a：CO2，c：CH4，e：N2O)累积排放量Fig.3 Mean soil greenhouse gases (a：CO2，b：CH4，c：N2O) emission rate at different restoration stages

3 讨论和结论

3.1 不同恢复阶段植被土壤CO2排放特征及对干湿交替的响应

本研究发现中，从CO2的平均排放速率和累积CO2排放量来看，随着恢复年限的提高，CO2的排放逐渐增加。森林土壤CO2的排放与植物的状况存在密切关系，与植物发育年龄或演替阶段有直接联系[2]。研究表明在广东鼎湖山对中亚热带3种演替阶段早期针叶林、中期针阔混交林和后期顶级常绿阔叶林的研究发现土壤CO2的排放通量是逐步增加的，平均来看常绿阔叶林是针叶林的两倍[14]。也有研究对不同林龄(1～2年、4～6年、8～12年、20～25年生)的火炬松林研究也发现随着林龄的增加，土壤CO2通量也是增加的[15]。在其它地区均有相类似的研究结果[16-17]。随着林龄的增加或演替的进行，土壤有机碳含量是在累积的，土壤微生物量也在增加，这是导致CO2浓度增加的关键因素。在本研究中，30年恢复的马尾松林土壤呼吸要略高于天然林，这可能是因为本实验属于室内实验，忽略了在自然状态下植物根系的自养呼吸。研究表明自养呼吸能占到土壤相当一部分比例，能达到10%～90%[18-19]。30年恢复林虽然在植物的物种上有一定程度的增加，但植物生物量及根系生物量仍然比天然林低[20]。

干湿交替并没有影响不同恢复阶段5个林分土壤CO2排放的整体格局，依然是天然林与30年恢复林CO2排放量较高，其它林分较低，即随着土壤有机质含量的提高，CO2排放量增加。但是干湿交替对累积CO2排放有显著影响，经配对t检验验证，干湿交替处理显著增加了裸地累积CO2排放量(P<0.05)，增幅达到50%，另一方面干湿交替显著降低其它4个林分土壤累积CO2排放量(P<0.05)。大部分研究都表明干湿交替能够激发土壤CO2的释放[21-23]。原因主要有以下3个方面：一是置换效应，正常土壤的孔隙中会存在CO2沉积的现象，当有充分的降雨来临时，孔隙中的CO2会被水分排挤，并排放至空气中，这属于物理效应[24]；二是底物供给改变机制，在干湿交替过程中，土壤团聚结构的破坏、原有微生物的死亡、碳酸盐的酸解都会增加土壤可溶性有机碳含量，作为底物DOC的增加会有效促进土壤呼吸作用[23]；三是微生物胁迫机制，在缺水条件下，微生物通过积累高浓度的溶质而降低渗透压以应对干旱胁迫，当再次获得水分时，微生物需要代谢这些溶质，使得大量含碳化合物释放而促进了呼吸[24]。

本研究中裸地累积CO2排放量的增加应与这几个方面因素相关。但是另外4个林分的降低是何种因素引起的呢？也有相关的研究发现了类似的结果[25-26]。土壤呼吸是微生物作用的结果，在干湿交替过程中，微生物的死亡虽然能够释放DOC，但是大量的微生物量损失后得不到恢复同样会减弱呼吸作用[27]。课题组的研究对象天然林、30年恢复林、20年恢复林、10年恢复林微生物量较高，在干湿交替过程中微生物死亡量可能较高，导致累积CO2排放量减少[26]。通过本研究课题组认为干湿交替对CO2排放的影响也与土壤原本微生物状况相关，过量的死亡会抵消水分增加带来的激发效应。

3.2 不同恢复阶段植被土壤CH4排放特征及对干湿交替的响应

本实验大部分林分土壤CH4处于净吸收的状态，即它们的土壤是CH4的“汇”。土壤CH4通量是由CH4氧化菌和CH4产生菌之间平衡的结果，与它们的数量及活性密切相关[28]。有研究表明天然林转换为人工林后，CH4的氧化能力下降，也就是净排放增加[29]。而莫江明等[30]对鼎湖山3种森林土壤的研究发现针叶林(马尾松)土壤CH4吸收能力要强于常绿阔叶林，这与本研究结果相似。

土壤CH4通量影响因素复杂[31]。CH4氧化菌受土壤pH值影响显著，其最优pH范围为4.5～7，过酸的土壤会抑制CH4氧化菌的活性，进而影响CH4吸收[32]。本研究中土壤均呈较强的酸性(pH在4左右)，可能是抑制30年恢复林与天然林土壤CH4吸收的原因之一。土壤酸化还会导致土壤释放更多的Al3+，增加Al3+浓度，从而毒害CH4氧化菌[28]。大量实验研究表明土壤铵态氮含量也会抑制CH4的氧化能力，CH4是由微生物CH4加单氧酶(MMO) 氧化完成转化吸收的，而NH4+也可被MMO结合作为CH4氧化细菌的替代基质，因此过高含量的NH4+可竞争性抑制CH4氧化。在本研究中，天然林土壤NH4+含量要远高于其它几个林分(表1)，这可能是天然林土壤CH4吸收量较小的原因[33-34]。微生物特性的变化也会显著影响土壤CH4通量[35]。在我国南方红壤退化过程中，土壤微生物群落及数量都发生了明显的变化，这也可能是影响CH4排放通量差异的一个重要原因[36]。通过上述分析可知土壤CH4通量影响因素众多，需要更加细致的实验去一一验证。

本研究中，干湿交替对不同林分土壤累积CH4通量影响不一，干湿交替对裸地、5年恢复林土壤CH4的吸收影响不大，促使天然林与15年恢复林土壤CH4由吸收转为排放，30年林由排放转为吸收。到目前为止，关于干湿交替对CH4通量影响的研究相对于CO2与N2O研究要少的多[37]，关于森林方面研究则更少，其作用机制研究也鲜见[38]。在这些研究中，有些土壤中表现为CH4净排放，有些土壤表现为CH4净吸收[37]，也有研究表明干湿交替对CH4的通量没有产生明显的变化[39]。在本研究中，三种情况均有出现，应与土壤的本底条件关系较大。

3.3 不同恢复阶段植被土壤N2O排放特征及对干湿交替的响应

对于森林生态系统来说，N2O的排放不仅导致了N素养分的损失，也会造成强烈的温室效应，因其温室效应的效果是CO2的300倍。本实验结果表明有天然林的土壤表现出净排放。目前其它一些森林类型变化对N2O的排放影响研究中并未得到相一致的结果[40]。在本实验地的同一气候带的研究中，如有研究发现天然林向人工林转变后，N2O的排放量大幅度的增加[41-42]；Wang等[43]在广西壮族自治区、张睿等[44]在的浙江西部地区对阔叶林向马尾松林转变过程中N2O的排放量显著降低，这与本实验研究结果相似[43-44]；也有对我国北亚热地区的原始常绿阔叶林转变为马尾松的研究发现N2O排放量变化并不显著。土壤N2O的排放受多种因素调控，如土壤的温度、湿度、理化性质(有机质含量、氮含量)等等[45]。

本研究属于室内培养实验，不同的森林类型土壤的培养温度与湿度均一，课题组推测土壤养分含量的改变是N2O排放发生变化的主要原因。土壤N2O的排放是微生物作用的硝化与反硝化的结果，土壤有机质作为大多数土壤微生物的来源，土壤有机质含量可直接调控硝化与反硝化作用，在研究中，天然林土壤C含量明显高于其它几个林分，为微生物提供了充足的能源。另外，土壤硝态N作为硝化作用的底物，其含量与N2O排放量之间存在着显著的正相关关系[46]，在本实验中天然林的硝态N含量要远高于其它几个林分这也是N2O排放量下降的一个重要原因。

本研究中干湿交替处理对N2O影响不一。在土壤中N2O是由硝化作用与反硝化作用产生的，干湿交替对N2O的排放已有相当多的研究，但是其作用机制仍然存在不明确之外[37]。大多数研究表明干湿交替促进了N2O的排放。在干旱过程中，土壤易形成有氧的环境促进硝化作用的进行，由干旱进入湿润条件时易形成厌氧环境而促进反硝化作用，这两过程的交替进行促进了N2O的排放[47]。也有研究[48]表明土壤容重也会影响干湿交替对N2O的排放，容重越低，促进作用越明显。在本研究中，天然林N2O由净排放转为净吸收，课题组推测可能是因为天然林土壤微生物量较高，在干湿交替过程中，微生物死亡量较大导致的。