稻瘟病菌侵染时水稻防御体系对外源茉莉酸的响应分析

王云锋 王长秘 李春琴 刘林 李晓杰 李晓疆 杨静

摘要：【目的】探究特定时期稻瘟病菌与水稻互作对外源茉莉酸（JA）的响应，为揭示稻瘟病菌与水稻互作时水稻防御体系对外源JA响应的分子机制提供理论依据。【方法】以稻瘟病菌株95234I-1b和普通感病水稻品种丽江新团黑谷（LTH）为试验材料，通过外源JA以两种不同的方式（处理1，分别用100和400 μmol/L JA处理水稻叶片，6 h后接种95234I-1b菌株；处理2，水稻叶片接种95234I-1b菌株72 h后，分别用100和400 μmol/L JA处理水稻叶片）处理与稻瘟病菌互作过程中特定时期的水稻，调查水稻稻瘟病发病症状，并用即时聚合酶链锁反应（qRT-PCR）检测水稻防御相关基因的表达情况。【结果】外源JA的两种不同处理方式均能减轻受侵染水稻稻瘟病发病症状，并诱导水稻防御相关基因不同程度的上调表达。用100和400 μmol/L JA喷雾水稻6 h后再接种稻瘟病菌株的诱抗效果分别为15.06%和25.63%；稻瘟病菌株孢子接种水稻72 h再喷雾100和400 μmol/L JA的诱抗效果分别为36.60%和47.12%。与对照相比，JA抑制了水稻水杨酸（SA）途径相关基因的大幅上调表达。在一定JA浓度范围内，高浓度JA对SA途径相关基因表达抑制程度高于低浓度JA的抑制程度；高浓度JA诱导JA途径相关基因上调表达幅度高于低浓度JA的诱导程度；高浓度JA诱导PR1a上调表达幅度小于低浓度JA诱导的上调幅度，高浓度JA诱导PR10a上调表达幅度大于低浓度JA诱导的上调幅度。【结论】JA以两种不同的方式处理与稻瘟病菌互作过程中特定时期的水稻，均能诱导水稻病程相关基因和JA途径相关基因上调表达，抑制SA途径相关基因的大幅上调表达，表明水稻防御体系中的病程相关基因及JA途径的相关基因主要参与了水稻防御体系对外源JA的响应。

关键词： 稻瘟病菌；水稻；茉莉酸（JA）；防御相关基因；胁迫响应

中图分类号： S432.1 文献标志码：A 文章编号：2095-1191（2018）07-1324-08

0 引言

【研究意义】水稻是我国最重要的粮食作物之一，其产量和质量直接关系到人民的生活质量和农民的经济收益。稻瘟病是水稻主要病害之一，其发病率较高，严重影响水稻产量（杨庆， 2017）。据调查，每年因稻瘟病造成的水稻减产高达10%～30%，而仅10%的水稻产量即可供给6000万人口一年的粮食需求（Nalley et al.， 2016）。茉莉酸类物质（Jasmonates，JAs）主要代表物为茉莉酸（Jasmonic acids，JA）和茉莉酸甲酯（Methyl jasmonate，MeJA），是一组脂质衍生的激素分子，可调节植物的生长发育，且在植物响应非生物和生物胁迫（特别是防御食草动物和致病微生物入侵）方面发挥作用。JA是一种通过脂氧合酶（LOX）途径产生（Blée，2002）的重要防御信号分子（Browse，2009），LOX途径在植物防御中扮演着重要作用。一般而言，受伤和病原体感染后LOX活性显著增加（Lee and Hong，2014）。JA信号的激活对植物坏死病原体的抗性具有重要意义（Zhang et al.， 2015）。因此，研究稻瘟病菌与水稻互作对外源JA的响应具重要意义。【前人研究进展】JAs是一种新型植物激素，在植物体内和植株间传递抗性信息，将外部逆境（虫害、病原菌和机械伤害等）传递给细胞内大分子（蛋白质和核酸），使之产生应激反应，并诱导产生JA类诱导蛋白（Jasmonates induced proteins，JIPs），再通过某种JIPs活化防卫基因，启动和激活植物自身的化學防御系统。相同的研究也发现，通过过表达编码丙二烯氧化物合成酶基因OsAOS2以增加内源JA水平，是JA生物合成中的关键酶，从而增强水稻对稻瘟病的抗病性（Mei et al.， 2006）。有关外源JA诱导水稻抗性响应的研究已有文献报道。杨艳丽（2010）研究发现外源JA对马铃薯晚疫病菌有直接的抑制作用，并作为信号分子启动了抗性相关酶的合成，诱导产生半肌氨酸蛋白酶抑制剂、苏氨酸脱氨酶及一些与光合作用相关的钙结合蛋白。向妙莲等（2013）发现采用MeJA喷雾处理水稻幼苗能诱导水稻幼苗对白叶枯病的抗性，能提高MeJA水稻相关防御酶的活性；当MeJA浓度为0.1 mmol/L时诱导效果最好，感病品种温229和抗病品种嘉早312的诱导效果分别为73.18%和70.43%。Zhu等（2014）采用高效液相色谱质谱分析发现，被烟草花叶病毒（TMV）感染后，JA和MeJA在叶片早期阶段积累，而水杨酸（SA）和水杨酸甲酯（MeSA）在后期积累，表明MeJA和MeSA对于TMV的系统抗性反应是必需的。He等（2017）利用高通量测序方法比较高感水稻黑条矮缩病毒（RBSD）的水稻品种与普通水稻的全基因表达，发现许多防御或胁迫相关基因上调，表明JA能介导防御RBSDV感病程度。【本研究切入点】前人进行稻瘟病菌与水稻互作对外源JA的响应研究时大多是在JA处理植物后再接种病原菌，分析JA对植物的诱导抗性，并未在JA处理植物后对植物抗性增强的有效时间节点上开展深入研究。【拟解决的关键问题】用外源JA以两种不同的方式处理与稻瘟病菌株95234I-1b互作过程中特定时期的水稻，探究特定时间点喷雾JA后对稻瘟病的防治效果、水稻PR基因的表达及SA和JA途径相关基因的表达，为揭示稻瘟病菌与水稻互作时水稻防御体系对外源JA的响应分子机制提供参考。

1 材料与方法

1. 1 试验材料

稻瘟病菌株95234I-1b保存于云南生物资源保护与利用国家重点实验室，普通感病水稻品种丽江新团黑谷（LTH）由云南生物资源保护与利用国家重点实验室李成云教授课题组提供。

1. 2 试验方法

1. 2. 1 稻瘟病菌株95234I-1b培养 95234I-1b菌株活化：用灭菌后的牙签挑取保存于-80 ℃长满菌丝的滤纸片，并置于PSA培养基（马铃薯200 g、蔗糖10 g、琼脂粉15 g、无菌水1 L）上，放入28 ℃恒温培养箱中培养5～7 d至菌丝长满培养皿。用7 mm的打孔器取活化后的95234I-1b菌块接种到PSB培养基中，置于28 ℃摇床上培养3～4 d，于4 ℃冰箱中保存备用。

1. 2. 2 两种外源JA处理对水稻的诱抗效果 挑选饱满的水稻种子进行消毒（75%酒精消毒浸泡1 min，清水冲洗3～5次，1.5%左右的次氯酸钠消毒浸泡5 min，清水冲洗至无次氯酸钠气味），用清水浸泡种子后置于28 ℃恒温培养箱中培养，催芽至露白后将种子播种到育秧盘中，当水稻幼苗长至3叶1心时用于接种。将95234I-1b菌株的孢子洗下过滤后制备孢子悬浮液，离心去上清液；调节孢子悬浮液浓度为1×105个/mL，加入悬浮液总体积0.02%的吐温-20，用于喷雾接种。调节JA的浓度为100和400 μmol/L。将喷雾接种后的水稻苗置于黑暗、高温、高湿条件下24 h，然后转移至温室培养。分别于接种后0、24、48、72、96和120 h取样水稻叶片，液氮速冻后置于-80 ℃超低温冰箱中储存。接种7 d后进行病害调查，每次调查的样本量为60株幼苗。

外源JA喷雾处理方法：（1）先分别用100和400 μmol/L JA处理水稻叶片，6 h后接种95234I-1b菌株；（2）水稻叶片接种95234I-1b菌株72 h后，分别用100和400 μmol/L JA处理已接种的水稻叶片。病情指数=∑（各级病叶数×各级代表值）/（调查总叶数×最高一级代表值）×100（许志刚，2002）；诱抗效果以病情指数下降百分率表示：诱抗效果（%）=（对照病情指数-处理病情指数）/对照病情指数×100（邹志燕和王振中，2006）。试验设生物学重复和技术重复各3次。

1. 2. 3 水稻防御相关基因表达分析 参照王云锋等（2017）采用即时聚合酶链锁反应（qRT-PCR）检测水稻防御相关基因表达情况。用BIO-RAD Themal Cycler PCR仪进行cDNA逆转录：按GoScriptTM Reverse Transcription System A5001试剂盒说明操作。qRT-PCR荧光染料：SYBR Premix Ex Taq II，反应体系根据说明配制，总体积20.0 μL。用BIO-RAD CFX96 TM Real-Time System仪进行产物的扩增和荧光收集。

2 结果与分析

2. 1 外源JA对水稻稻瘟病发病症状的影响

2. 1. 1 外源JA处理6 h后接种稻瘟病菌株孢子的水稻发病症状调查结果 分别用100和400 μmol/L的JA喷雾水稻叶片6 h后接种95234I-1b菌株，以无菌水喷雾6 h后接种95234I-1b菌株的水稻为对照，观察水稻的发病情况。结果（图1-A和图1-B）显示，与对照相比，先喷雾100和400 μmol/L JA 6 h后再接种95234I-1b菌株的水稻其稻瘟病病情指数分别为33.33和29.19，与对照（39.24）的差异达显著水平（P<0.05，下同）；进一步分析两个浓度（100和400 μmol/L）JA处理对水稻的诱抗效果，分别为15.06%和25.63%。说明预先喷雾JA后6 h再接种稻瘟病菌株的水稻其稻瘟病发病症状和病情指数均显著低于对照，其中400 μmol/L JA喷雾水稻后受侵染水稻稻瘟病的发病症状轻于100 μmol/L JA喷雾处理的发病症状。

2. 1. 2 接种稻瘟病菌72 h再喷雾JA后受侵染水稻发病症状调查结果 分别用100和400 μmol/L JA喷雾已接种95234I-1b菌株72 h的水稻，以噴无菌水为对照，观察水稻的发病情况。结果（图2-A和图2-B）显示，与对照相比，95234I-1b菌株接种水稻72 h后再分别喷雾100和400 μmol/L JA的水稻其稻瘟病病情指数分别为24.88和20.75，较对照（39.24）明显下降，差异达显著水平；进一步分析两个浓度（100和400 μmol/L）JA处理对水稻的诱抗效果，分别为36.60%和47.12%。说明稻瘟病菌株接种水稻72 h后再分别喷雾100或400 μmol/L JA，其稻瘟病发病症状和病情指数均显著低于对照，其中400 μmol/L JA处理的水稻稻瘟病发病症状减轻程度最明显。

2. 2 外源JA诱导稻瘟病菌侵染水稻防御相关基因表达分析结果

利用JA先喷雾水稻6 h后再接种稻瘟病菌株孢子，分别于不同时间点（接种后0、24、48、72、96和120 h）取样，qRT-PCR分析水稻病程相关基因PR1a和PR10a的表达、SA途径相关基因PAL和EDS1、JA途径相关基因AOS2的表达，以无菌水喷雾水稻6 h后再接种稻瘟病菌株孢子为对照。

2. 2. 1 外源JA喷雾水稻6 h后接种稻瘟病菌株孢子的水稻防御相关基因表达 与对照相比，分别用100和400 μmol/L JA喷雾水稻6 h后再接种95234I-1b菌株的水稻病程相关基因PR1a在24、48、72、96和120 h时的表达量均呈上调，但上调幅度小于对照；100 μmol/L JA处理在各时间点的上调幅度均大于400 μmol/L JA处理（图3-A）。

与对照相比，PR10a基因在100和400 μmol/L JA先喷雾水稻6 h后再接种95234I-1b菌株的水稻各时间点的表达量均上调，且上调幅度大于对照，最大上调倍数为62.53倍。PR10a基因在100 μmol/L JA先喷雾水稻6 h再接种95234I-1b菌株的水稻各时间点的上调幅度均小于400 μmol/L JA处理（图3-B）。

2. 2. 2 外源JA喷雾水稻6 h后接种稻瘟病菌株孢子SA途径相关基因表达 以100和400 μmol/L JA先喷雾水稻6 h后接种95234I-1b菌株的水稻SA途径相关基因EDS1在96和120 h时的表达量均有上调（上调倍数均未超过3.00倍），但上调幅度小于对照。EDS1基因在24、48和72 h时的表达量有小幅上调（上调倍数均未超过2.00倍），且上调幅度大于对照（图4-A）。

与对照相比，分别以100和400 μmol/L JA先喷雾水稻6 h后再接种95234I-1b菌株的水稻SA途径相关基因PAL的表达量在24和48 h时表达量小幅上调；96和120 h时的表达量下调，下调幅度大于对照（图4-B）。

2. 2. 3 外源JA喷雾水稻6 h后接种稻瘟病菌株孢子JA途径相关基因表达 分别以100和400 μmol/L JA先喷雾水稻6 h后再接种95234I-1b菌株的水稻JA途径相关基因AOS2在各时间点的表达量均上调，且上调幅度大于对照，最大上调倍数为9.14倍（120 h）。AOS2基因在400 μmol/L JA处理的水稻各时间点的表达量均大于100 μmol/L JA处理（图5）。

2. 3 接种稻瘟病菌株72 h再喷雾JA后水稻防御相关基因表达分析结果

接种95234I-1b菌株72 h后分别喷雾100和400 μmol/L JA，于喷雾JA后24和48 h时取样，qRT-PCR分析水稻病程相关基因PR1a和PR10a、SA途径相关基因PAL和EDS1、JA途径相关基因AOS2的表达，以接种稻瘟病菌株72 h后喷雾无菌水为对照。

2. 3. 1 接种稻瘟病菌株72 h再喷雾JA后水稻病程相关基因表达分析 与对照相比，95234I-1b菌株接种水稻72 h再分别喷雾100和400 μmol/L JA，PR1a基因在24 h时表达量上调至最大（3.86倍），48 h时表达量逐渐下降，表达量均小于对照。PR1a基因在400 μmol/L JA处理的表达量上调幅度小于100 μmol/L JA处理（图6-A）。

与对照相比，95234I-1b菌株接种水稻72 h再分别喷雾100和400 μmol/L JA，PR10a基因在24 h时表达量上调至最大（3.86倍），48 h时表达量逐渐下降，且表达量大于对照。PR10a基因在400 μmol/L JA处理的表达量上调幅度大于100 μmol/L JA处理（图6-B）。

2. 3. 2 接种稻瘟病菌株72 h再喷雾JA后水稻SA途径相关基因表达分析 与对照相比，95234I-1b菌株接种水稻72 h再分别喷雾100和400 μmol/L JA 24和48 h时EDS1基因表达量上调，24 h时表达量上调至最大（1.70倍），但上调幅度小于对照（图7-A）。

与对照相比，95234I-1b菌株接种水稻72 h再分别喷雾100和400 μmol/L JA 24和48 h时PAL基因表达量下调。PAL基因在400 μmol/L JA处理的表达量下调幅度大于100 μmol/L JA处理（图7-B）。

2. 3. 3 喷雾接种稻瘟病菌株72 h再喷雾JA后水稻JA途径相关基因表达分析 与对照相比，JA途径相关基因AOS2在95234I-1b菌株接种水稻72 h再喷雾100 μmol/L JA 24 h时上调至最大（2.91倍），48 h时表达量开始下降；AOS2基因在95234I-1b菌株接种水稻72 h再喷雾400 μmol/L JA 24 h时表达量上调，上调幅度小于对照，48 h时表达量上调至最大（3.03倍），上调幅度大于对照（图8）。

3 讨论

JA作为一种信号分子参与植物对病原菌的应答反应和信号传递，并诱导植物的抗病反应（Creelman and Mullet，1995）。活体寄生真菌和半活体寄生真菌对SA敏感，死体营养型真菌和昆虫对JA及MeJA敏感。但最近也有学者认为这种观点并不全面，有研究表明JA可提高植物对活体寄生病原菌的抗性（Thaler，1999）。外源MeJA喷雾处理大麦能提高大麦对大麦白粉菌的抗性，但抗性机理仍不清楚（Walters et al.，2002；Oka et al.， 2013）。JA可诱导水稻获得对稻瘟病菌的系统抗性（Durrant and Dong，2004）。吴国昭等（2009）也证实，用25 μmol/L MeJA处理野生稻可有效提高野生稻幼苗对稻瘟病的抗性。类十八烷途径与植物诱导防御相关，JA是类十八烷信号转导途径的中心组分之一（Blechert et al.，1995），在多种植物病害系统中，外源JA处理可诱导植物产生抗病性。1 mmol/L JA处理番茄可诱导番茄植株对马铃薯晚疫病菌（Phytophthora infestans）产生抗性（Donald and Ahnya，1999）；4.75 mmol/L MeJA处理烟草幼苗可诱导烟草幼苗对炭疽病菌产生抗性（宾金华等，2000）。本研究同样发现一定浓度的外源JA能诱导水稻对稻瘟病菌产生抗性。

由于稻瘟病菌属于半活体寄生真菌，稻瘟病菌侵染菌丝在水稻叶片表皮细胞内生长定殖，随后（20～36 h）侵染菌丝扩展至临近细胞，72 h时病斑开始显现，此时为稻瘟病菌活体营养向死体营养转变的时间点。本研究选定稻瘟病菌侵染水稻72 h作为外源JA喷雾处理的时间点，以明确外源JA有效防治稻瘟病的有效时间节点。结果表明，在稻瘟病菌侵染水稻72 h时喷雾一定浓度（100和400 μmol/L）的外源JA对稻瘟病均获得极好的防效。其原因可能是外源JA有效阻断或延迟了稻瘟病菌侵染水稻72 h时稻瘟病菌活体营养向死体营养的转变，同时由于稻瘟病菌是半活体寄生真菌，该菌的死体营养阶段对外源JA敏感，因此外源JA处理此时的受侵染水稻能使稻瘟病发病症状减轻。本研究还利用外源JA先喷雾水稻6 h再接种稻瘟病菌株孢子，结果发现水稻稻瘟病发病症状也有所减轻。Creelman和Mullet（1995）研究发现外源JA能诱导植物特异基因的表达，产生JA类诱导蛋白（JIPs），包括苯丙氨酸解氨酶（PAL）和查尔酮合成酶（CHS）等一些抗病防卫反应的关键酶，从而启动防御系统，限制病原菌扩展。邹志燕和王振中（2006）利用外源JA处理水稻（C104PKT）2 h后发现苯丙氨酸解氨酶（PAL）活性升高較快，但在6～24 h时趋于缓慢的升高趋势。本研究中利用外源JA喷雾水稻6 h虽然诱导了水稻防御系统的启动，提高了水稻抗性，但由于6～24 h时诱导产生的水稻抗性趋于缓慢升高趋势，而且这种抗性持续时间并不长，因此再接种稻瘟病菌株孢子，虽然稻瘟病发病症状有所减轻，但减轻程度小于外源JA处理受侵染72 h的水稻发病症状。

大多数研究发现JA与SA互为拮抗（Gravot et al.，2012；Lemarié et al.， 2015）。本研究分析了两种不同的外源JA处理受侵染水稻防御相关基因表达，发现外源JA抑制了水稻SA途径相关基因的上调表达，其结果也表明JA与SA互为拮抗。本研究还发现外源JA能诱导病程相关基因的上调表达，但也有研究表明，病程相关蛋白PR10a的积累和活性增加是水稻抗性提高的标志之一，与植物系统获得抗性有关，PR10a基因的高表达意味着植物抗性增强（Gravot et al. 2012；Lemarié et al.， 2015）。因此，外源JA喷雾处理水稻能诱导水稻抗性提高。本研究利用外源JA预先喷雾水稻6 h再接种稻瘟病菌株孢子，受侵染水稻的病程相关基因PR1a和PR10a及JA途径相关基因AOS2早期和后期一直处于较高的表达水平。PR1a基因大量表达促进了下游PCD信号的激活，造成受侵染水稻细胞大量死亡。大多数研究发现，烟草内源SA、JA和乙烯的聚集先于烟草花叶病毒侵染烟草后坏死斑形成或与病毒侵染烟草后坏死斑形成同步（Dohondt et al.，2000；Seo et al.，2001；Oka et al.， 2013）。本研究中，外源JA预先喷雾水稻6 h诱导了PR1a、PR10a和AOS2基因的表达，且一直持续较高的表达水平，但水稻内源JA的聚集相对滞后，因此外源JA预先喷雾水稻6 h再接种稻瘟病菌株孢子的水稻稻瘟病发病症状减轻程度较小。外源JA处理受侵染72 h的水稻24和48 h时虽然PR1a、PR10a和AOS2基因上调表达倍数明显低于外源JA处预先喷雾水稻6 h再接种稻瘟病菌株孢子的水稻的表达量，但由于外源JA处理的是受侵染72 h的水稻，此时稻瘟病菌正处于活体营养向死体营养转变，而且随后的24和48 h是稻瘟病菌处于死体营养阶段，由于JA对死体营养型真菌起作用（Thale，1999），因此外源JA处理受侵染72 h的水稻稻瘟病发病症状最轻。

4 结论

通过外源JA以两种不同的方式处理与稻瘟病菌株95234I-1b互作过程中特定时期的水稻，分析外源JA在稻瘟病菌株侵染水稻后对水稻稻瘟病发病症状和防御相关基因表达的影响，发现外源JA喷雾处理稻瘟病菌株侵染水稻72 h时的水稻稻瘟病发病症状最轻。JA以两种不同的方式处理水稻均能诱导水稻病程相关基因和JA途径相关基因上调表达，抑制SA途径相关基因的大幅上调表达，表明水稻防御体系的病程相关基因及JA途径的相关基因主要参与了水稻对外源JA的响应。

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（責任编辑 麻小燕）