上海郊野公园无尾两栖动物微生境利用特征研究

黄凯， 慕志强， 岳衢， 于峰， 袁晓， 薄顺奇， 王正寰， 3*

(1. 华东师范大学生命科学学院，上海200062； 2. 上海市野生动植物保护管理站，上海200023；3. 华东师范大学上海市城市化过程与恢复重点实验室，上海200241)

生物多样性是衡量城市生态系统环境质量的重要指标(Podoa-Schioppaetal.，2006)。与其他动物相比，两栖动物同时需要陆地与水体，加上皮肤裸露，对环境变化敏感，更容易受到城市化的影响(Semlitsch，2000；Hamer & McDonnell，2008)，这使得两栖动物成为衡量生物多样性的重要指标类群。

上海市高度城市化，两栖动物资源不断减少，从最初调查的13种(黄正一等，1980)减少到上海市第一次陆生野生动物资源普查时发现的8种(上海市农林局，2004)。到上海市第二次陆生野生动物资源普查时，只发现了6种(未发表数据)。城市绿地作为城市野生动物的重要栖息地，对维持城市生态系统的稳定起着至关重要的作用(Grimmetal.，2008)。上海公园湿地作为两栖类的主要栖息地，对于两栖类的作用越来越重要，甚至成为很多两栖类的唯一避难所。因此，城市湿地的建设与保护是加强城市环境中两栖类保护的重要内容(戚仁海，2008)。郊野公园是位于城市郊区，以保护野生动物栖息地为重要目的，兼具游赏观憩、休闲娱乐等功能的规划用地(陶思远，2014)，它为城市创造了一种新的生物多样性保护形式(高玉平，2007)。因此，了解郊野公园湿地生境中两栖类的生存现状，对城市野生两栖类的保护和城市居民自然福利的提升有非常实际的意义。所以，该如何通过保护栖息地来有效提高郊野公园作为上海市两栖类栖息地的生态服务功能是我们关注的问题。要回答这个问题，首先需要了解两栖类物种在郊野公园中的分布现状及其栖息地利用特征。

本研究以上海市新建的6个郊野公园(青西郊野公园、嘉北郊野公园、浦江郊野公园、松南郊野公园、长兴郊野公园、廊下郊野公园)为研究地点，对其中无尾两栖动物群落现状以及栖息地微生境特征进行了研究。本研究主要关注以下2个科学问题：(1)郊野公园中无尾两栖类群落结构如何？(2)不同无尾两栖类物种对湿地微生境的利用方式有何异同？通过解决以上科学问题，为上海市在向郊区推进城市化的过程中制定合理的野生动物保护计划提供理论基础，为改善公园绿地作为野生动物栖息地的服务功能提供基础数据和理论建议。

1 研究方法

1.1 研究地点

上海市(120°51′～122°12′E，30°40′～31°53′N)地处长江三角洲东南缘，全市陆地总面积6 340.5 km2，主要为冲积平原，平均海拔4 m，属于亚热带季风气候，春季温暖湿润，夏季炎热多雨，秋季天高气爽，冬季寒冷少雨雪，年平均气温15.2～15.9 ℃，年平均降水量1 048～1 138 mm(上海市统计局，2016)。

6个郊野公园总面积约128 km2，其中：青西郊野公园位于青浦区大莲湖畔，规划面积20.2 km2；嘉北郊野公园位于嘉定新城西北部，规划面积14 km2；浦江郊野公园位于黄浦江东侧、大治河以北，规划面积18.5 km2；松南郊野公园位于黄浦江上游、车墩镇南部，规划面积24.6 km2；长兴郊野公园位于长兴岛东北部，规划面积29.7 km2；廊下郊野公园位于廊下镇西部，规划面积21.4 km2(图1)。

1.2 样方、样线设置

使用GoogleEarth Pro制作郊野公园的空间范围数字地图；使用ArcGIS 10.2在各郊野公园中布设1 km×1 km的调查网格。按照自南向北、自西向东的顺序，从每个网格的左下角开始寻找水域(湖泊、池塘、河道)和陆地的交界点，沿水陆界面选取200 m作为每个网格的调查样线。

1.3 无尾两栖类调查

2015年5—9月，根据无尾两栖类的行为节律，选择晴朗、无大风的19∶30—00∶30，采用样线法分别对6个郊野公园进行调查。每个公园连续调查3 d，每条样线上每个物种的数量以3次调查中记录到的最大数量为准。调查时，使用强光手电筒沿水域边界搜寻，统计样线两侧3 m内无尾两栖类的种类与数量。用GPS记录样线起点和终点坐标。物种鉴定参考费梁等(2012)。

图1 上海市6个郊野公园分布
Fig. 1 Distribution of the 6 country parks in Shanghai city

1.4 微生境调查

以样线的50 m、100 m、150 m、200 m处水陆交界面为中心，分别向水域和陆地延伸3 m，形成6 m×3 m 的样方。每条样线设置等间距样方4个。依据研究地区的实际情况，结合戴建洪(2005)、周伟(2006)、罗玉梅(2015)等的方法，在每个样方中记录15个微生境变量数据：

(1)坡岸类型：分为石质坡岸和泥质坡岸，泥质坡岸赋值为1，石质坡岸为2；

(2)坡度：为坡岸的斜面与水平面之间的夹角；

(3)0.5 m处水深：距离水陆界面0.5 m处水的深度；

(4)对岸距离：观测点岸线到对岸的垂直距离；

(5)水体盐碱度：使用盐碱度测量仪(AZ8371 Salinity meter，衡欣)测定水体距岸边0.5 m、水面以下5 cm深处的水体盐碱度值；

(6)水体pH值：使用pH计(AZ8686 pH meter，衡欣)测量距岸边0.5 m、水面以下5 cm深处的水体pH值；

(7)水体溶解氧：使用便携式溶解氧仪(JBP 607A，齐威)测量距岸边0.5 m、水面以下5 cm深处的水体溶解氧含量；

(8)水温：距岸线0.5 m、水面以下5 cm深处的水体温度；

(9)挺水植被盖度：样方内水域中挺水植被覆盖面积占比；

(10)浮叶植被盖度：样方内水域中浮叶植被覆盖面积占比；

(11)漂浮植被盖度：样方内水域中漂浮植被覆盖面积占比；

(12)沉水植被盖度：样方内水域中沉水植被覆盖的面积占比；

(13)乔木盖度：样方内乔木层覆盖的区域面积占比；

(14)灌木盖度：样方内灌木层覆盖的区域面积占比；

(15)草本盖度：样方内草本覆盖的区域面积占比。

取4个样方的平均值作为该样线的数据。

1.5 数据分析

为比较不同无尾两栖类物种种群大小的差异，用Pi=ni/n计算每个物种的优势度，式中，Pi为物种i的相对优势度，ni是物种i总的个体数量，n是调查到的总数量。

为分析微生境变量和无尾两栖类物种分布之间的关系，使用主成分分析(principal component analysis，PCA)对15个微生境变量进行降维处理，取特征值≥1的主成分作为显著主成分(卢文岱，朱红兵，2012)，并在各显著主成分中选取载荷量绝对值≥0.650的变量作为该主成分的显著变量。然后将各样线的微生境变量显著主成分得分匹配调查得到的无尾两栖类数据，进行冗余分析(redundancy analysis，RDA)，无尾两栖类与环境因子之间的相关性用夹角余弦值表示：1表示完全正相关，-1表示完全负相关，0表示完全不相关，余弦绝对值>0.7时表现为强相关。统计任意2种无尾两栖类物种实际共同出现的样线条数和理论样线条数(两者中出现较少的样线条数)，使用卡方适合度检验分析，以此计算种间重叠度。

PCA使用SPSS 17.0，RDA使用CANOCO 5.0，卡方适合度检验使用R 3.03。

2 结果

2.1 无尾两栖动物组成

6个郊野公园共发现无尾两栖类2科5属5种2 213只。优势度由高到低为泽陆蛙Fejervaryamultistriata、金线侧褶蛙Pelophylaxplancyi、中华蟾蜍Bufogargarizans、饰纹姬蛙Microhylafissipes、黑斑侧褶蛙P.nigromaculatus。除了饰纹姬蛙仅在4个公园中出现外，其余4种均可在6个公园中观察到(表1)。

表1 无尾两栖类动物在上海市6个郊野公园中的分布Table 1 Anuran species distribution in 6 country parks of Shanghai city

注： JB. 嘉北郊野公园， LX. 廊下郊野公园， PJ. 浦江郊野公园， QX. 青西郊野公园， SN. 松南郊野公园， CX. 长兴郊野公园； 下同

Notes： JB. Jiabei Country Park， LX. Langxia Country Park， PJ. Pujiang Country Park， QX. Qingxi Country Park， SN. Songnan Country Park， CX. Changxing Country Park； the same as below

2.2 微生境特征分析

各公园15个微生境变量的测量数据详见表2。对15个微生境变量的主成分分析结果显示，前6个主成分的特征值均大于1，累积贡献率达到60.92%(表3)。PC1中的漂浮植被盖度和挺水植被盖度为显著变量，PC2中的坡度和坡岸类型为显著变量，PC3的中水体盐碱度为显著变量，PC4中的乔木盖度和草本盖度为显著变量，PC5中的沉水植被盖度和对岸距离为显著变量，PC6中的0.5 m处水深为显著变量(表3)。

2.3 不同无尾两栖类微生境利用特征

对各样线上调查获得的无尾两栖类数量与6个主成分得分数据进行RDA，结果显示，第一、第二轴的贡献率达76.14%且效果极显著(P=0.002)。因此，以RDA第一、二轴建立直角坐标系，构建无尾两栖类数量与主成分间的二维相关性(图2)。

通过计算图2中的各夹角余弦值，获得了各物种数量与各主成分之间的相关性(表4)。中华蟾蜍与PC1、PC6之间呈强正相关，结合各主成分中显著变量的组成(表3)发现，中华蟾蜍数量与漂浮植被盖度、挺水植被盖度以及0.5 m处水深呈正相关，说明中华蟾蜍的适宜生境有较深的水域以及较大的漂浮植被、挺水植被盖度。泽陆蛙数量与PC5呈强正相关，与PC3、PC6呈强负相关，由此可见，泽陆蛙数量与对岸距离、沉水植被盖度呈正相关，与0.5 m处水深、水体盐碱度呈负相关，因此，泽陆蛙适宜生境类型为较浅而开阔的水域、有较小的水体盐碱度、较大的对岸距离以及较大的沉水植被盖度。饰纹姬蛙数量与PC3、PC6呈强正相关，与PC5呈强负相关，说明饰纹姬蛙数量与0.5 m处水深、水体盐碱度呈正相关，与对岸距离、沉水植被盖度呈负相关，因此，饰纹姬蛙适宜生境类型为小型水域、有较大的水体盐碱度，以及较小的沉水植被盖度。黑斑侧褶蛙数量与PC1、PC2、PC5呈强正相关，与PC4呈强负相关，说明黑斑侧褶蛙数量与对岸距离、草本盖度、乔木盖度、漂浮植被盖度、挺水植被盖度以及沉水植被盖度呈正相关，与坡岸类型、坡度呈负相关，因此，黑斑侧褶蛙适宜生境类型为开阔水域、有较高的水生和陆生植被盖度，以及坡度较小的泥质坡岸。金线侧褶蛙数量与PC1、PC4呈强正相关，与PC2呈强负相关，结合各主成分的显著变量发现，金线侧褶蛙数量与草本盖度、乔木盖度、漂浮植被盖度、挺水植被盖度呈正相关，与坡岸类型、坡度呈负相关，说明金线侧褶蛙适宜生境类型为较高的水生和陆生植被盖度，以及坡度较小的泥质坡岸。

表2 6个郊野公园中15个微生境变量数据Table 2 Data of the 15 microhabitat variables in the 6 country parks

表3 基于15个微生境变量的主成分分析结果Table 3 Principal component analysis results based on 15 microhabitat variables

注： 载荷量绝对值大于0.650的显著变量用加粗字体标出

Note： Significant variables with absolute loading values >0.650 are marked in bold

图2 基于6个主成分与无尾两栖类数量所得的RDA向量图Fig. 2 RDA vectors based on 6 principal components and distributions of anuran species

2.4 无尾两栖类物种的种间重叠度

不同无尾两栖类物种的种间重叠度差异较大。除黑斑侧褶蛙与泽陆蛙、饰纹姬蛙与泽陆蛙之间的差异无统计学意义外，其他物种间的差异均有统计学意义(表5)。

注： 余弦值绝对值大于0.70的用加粗字体标出

Note： The absolute cosine values>0.70 are marked in bold

表5 5种无尾两栖类种间重叠度Table 5 Interspecific overlap of 5 anuran species observed during line transect surveys

注： 对角线以下为任意2个物种的χ2统计值， 对角线以上为P值； 括号中的数据为比较的2个物种都出现的样线条数/参与比较的全部样线条数

Notes： Data below the diagonal line showedχ2statistics of each compare anuran species pairs， and data above the diagonal line showed theirPvalues； numbers in brackets were numbers of transects with both compared anuran species observed/numbers of transects comparable

3 讨论

3.1 郊野公园无尾两栖类种群结构

在上海市6个郊野公园湿地区域的无尾两栖类中，泽陆蛙的优势度最高，数量几乎占调查总数的一半。以农田为背景的栖息地是泽陆蛙分布最多的生境类型(王晶琳等，2006；王晓黎等，2007)，而郊野公园均在上海市郊区，农田湿地的平均比例大于30%(黄凯，2017)。尽管上海城市化进程正逐渐加快，但泽陆蛙依然是上海郊区农田分布最广泛、数量最多的两栖类，其主要分布于农田生态系统的水环境中(上海市农林局，2004)。黑斑侧褶蛙典型的生境类型也是水田、池塘(上海市农林局，2004)，但它是5种无尾两栖类中数量最少的。吴迪等(2011)指出，人为干扰是导致上海地区黑斑侧褶蛙种群数量稀少的根本原因。本研究调查期间，也曾多次记录到田间非法捕捉黑斑侧褶蛙事件。因此，近年来针对野生两栖类非法捕捉售卖的打击力度一直在加强(未发表数据)。饰纹姬蛙在上海地区的分布不均匀，主要分布于南汇、金山、奉贤、浦东新区以及宝山等地，为零星散点状分布，数量较少(上海市农林局，2004)。嘉北郊野公园和长兴郊野公园分别地处嘉定区和长兴岛，历史上未有饰纹姬蛙分布报道(上海市农林局，2004)，因此，本研究饰纹姬蛙的出现地点以及较少的相对数量均与历史数据吻合。

3.2 5种无尾两栖类微生境特征的比较

黑斑侧褶蛙和金线侧褶蛙在生境利用上高度相似。根据RDA和PCA的结果可知，两者偏好有较高盖度的水生植被、较大面积的陆生植被以及较小的坡度的生境。水生植被盖度较大的生境，能够提供较大的躲藏空间以及足够面积的水上静栖点，并能提供产卵地以及增加水体溶解氧(Sredl & Collins，1992；Stebbins & Cohen，1995；Tarr & Babbitt，2002；Harteletal.，2007)。水陆交界的岸边有较大的草本盖度以及乔木盖度，能够提供足够的躲藏空间，而且能避免无尾两栖类登陆后暴露于过度的紫外线之中(吴迪等，2011)。较小的坡度有利于它们在水陆间活动(顾孙龙，2014)。样线调查发现，黑斑侧褶蛙和金线侧褶蛙的种间重叠度较小，由此可见，两者之间存在较强的竞争关系。

中华蟾蜍表皮角质化程度高，可以有效防止体内水分散失，使其对陆地生活的适应力较强(张贤芳等，2002)。吴迪等(2011)研究指出，上海地区中华蟾蜍的数量与裸地面积有关，即中华蟾蜍的主要活动区域为陆地。但是本研究发现，中华蟾蜍同时也适宜水深、漂浮植被盖度较大以及挺水植被盖度较大的微生境。Gagné和Fahrig(2010)研究发现，一定比例的水生植被盖度对于蟾蜍属Bufo物种分布有积极影响。尽管中华蟾蜍是5种无尾两栖类中皮肤保水能力最强、最适应陆地生活的物种，但是其繁殖仍需要湿地生境，而且适宜的湿地生境能够为中华蟾蜍提供充足的食物资源(毛小荣等，2015)，优质的湿地生境依然是提高其生存质量的重要因素。

泽陆蛙和饰纹姬蛙的微生境利用特征表现出很强的互补性。饰纹姬蛙适宜生境为面积较小的清洁水域，且需要较高的水体盐碱度。与之相反，泽陆蛙的适宜生境包括开阔的水域面积、较小的水体盐碱度、较多的沉水植被盖度等。这种互补的微生境利用模式使这2个物种可以在同一条样线的不同微生境中共存。这也是两者的种间重叠度较大、出现概率差异不显著的原因。总体而言，影响泽陆蛙与饰纹姬蛙的微生境因子主要是水体理化环境——水体盐碱度。在上海郊区，泽陆蛙主要生活在农田中，是农田生态系统中的优势物种(王晶琳等，2006；王晓黎等，2007)，农田中的水域较浅，土壤盐碱度低(姚春霞等，2007)，适宜泽陆蛙生存。而饰纹姬蛙主要生活于近水坑、静水塘的杂草丛中(上海市农林局，2004)。然而，上海郊野公园中水体及周边挺水植被、草本和灌丛盖度均较低，且水域多为河道和灌溉渠，缺乏清洁小水塘生境和林地中暂时性水塘等微生境。因此，适宜微生境的缺乏可能是饰纹姬蛙发现数量较少的直接原因。从分布来看，饰纹姬蛙是5个物种中分布区域最小的物种，而且其成体和蝌蚪均是5种无尾两栖类中最小的(费梁等，2006)，因此同域分布时，来自其他无尾两栖类物种的竞争压力可能较大。以往对于饰纹姬蛙生境利用方式和种间竞争的研究匮乏，这为饰纹姬蛙栖息地的营造和保护增加了困难。

综上所述，本研究调查了5种常见无尾两栖类在上海6个郊野公园中的种群现状和栖息地利用特征。无论是具有较强陆地活动能力的中华蟾蜍还是典型的池塘型物种，适宜的水质和结构合理的水生植被是这些两栖类得以生存、繁衍的基础。而坡度较小的自然坡岸又是两栖类自由往返水陆的重要保障。整体而言，陆生植被的重要性次于水生植被，但它们是两栖类登陆后重要的隐蔽场所和觅食地。不同无尾两栖类物种对于水体面积的适应能力不尽相同。郊野公园的水体通常比较开阔，不利于饰纹姬蛙的生存。国内对于无尾两栖类栖息地利用特征的研究仍然匮乏。因此，为了提高城市公共绿地作为城市两栖类重要栖息地的生态服务功能，在进一步加强水体健康、水陆界面以及岸边植被建设和管理的同时，应该在深入研究两栖类物种栖息地利用特征的基础上，将具有物种特异性的栖息地景观融入公园绿地的设计和建设中。在保护好两栖类的同时进一步增加景观多样性水平，提升公共绿地的综合生态服务效能。