浮游生物异速生长关系研究进展

李志红，刘甲星，苏强



浮游生物异速生长关系研究进展

李志红1，刘甲星2,*，苏强3

1. 珠海万山海洋开发试验区海洋渔业科技发展促进中心, 广东 珠海 519005; 2. 中国科学院南海海洋研究所, 海洋生物资源可持续利用重点实验室, 广东 广州 510301; 3. 中国科学院大学, 北京 100049;

生物个体的生物学特征(新陈代谢速率等)与个体大小(体积和生物量等)的依赖性关系称为异速生长关系, 这种关系经过尺度转换之后, 还影响着种群、群落和生态系统等。海洋环境较为复杂, 浮游生物的代谢速率不仅受到个体大小影响, 同时光照、温度和营养物质也是重要的影响因素, 因此3/4规律只有在理想环境状况下才能实现。对于大多数浮游生物来讲, 其尺度因子并非单一的, 存在着多元尺度指数。由于单一和多元尺度指数都忽略了环境温度的影响, 生态学代谢理论在考虑个体大小的基础上, 加上温度这个参数后能够解释不同层次的生态学过程。在综述了异速生长关系发展历史的基础上, 着重探讨了该关系在浮游生物中的研究进展。

浮游生物; 异速生长; 个体大小; 新陈代谢速率; 生态学代谢理论

1 前言

个体大小对生物的许多生理特征和过程具有重要影响[1], 并且还影响着种群、群落和生态系统等不同的尺度格局[2]。生物体的生物学特征(新陈代谢速率等)与个体大小(体积和生物量等)的这种依赖性关系称为异速生长关系(allometry), 其中个体大小是总个体生物量的量化, 可以通过总碳含量、生物干重或者细胞体积(单细胞生物)来估计, 该关系可以用一个数学表达式表示, 即:=·X, 其中为生物学特征变量,为个体大小,为幂指数或尺度因子[3-5]。该关系不仅存在于个体水平上, 同时还存在于种群、群落和生态系统等水平[6, 7]。生态学的研究涉及到个体、种群、群落和生态系统等层次, 有必要在各层次间进行尺度转换。而各种层次的生理过程最终又可以追溯到个体的生理生化过程, 异速生长关系可以由个体的新陈代谢经过尺度转换, 从而推广到生态学的各个层次上, 如种群水平的丰度和生态系统水平上的物种多样性等问题[8]。研究异速生长关系可以为生态学提供数理基础, 更为重要的是, 其为实现多尺度转换提供新的方法[9]。

海洋环境中, 浮游生物数量多、分布广, 是海洋生产力的基础, 在海洋物质循环和能量流动中起着重要作用。浮游生物是研究异速增长的理想生命体, 其个体大小跨度大, 分布广, 能够得出普适性结论[10]。此外浮游植物代谢是全球生物地球化学循环碳、氮、氧、硅、磷和铁的中心, 并且其初级生产力占全球的40%[11]; 而浮游动物通过捕食浮游植物影响初级生产力, 同时又可以作为鱼类等较大生物的饵料进而影响其他动物群体生物量, 因此以浮游生物来研究异速生长关系具有重要意义。目前, 异速生长关系在陆地生物中研究的已经较为深入; 但是在海洋环境中, 浮游生物受到光照、温度和营养物质等因素的限制, 该理论在海洋浮游生物中是否存在, 尚有争议[12, 13]。国际上对浮游生物的异速生长关系问题研究的较为深入, 但国内在这方面的研究较少, 本文在综述了异速生长关系研究历史的基础上, 探讨了该关系在浮游生物中的研究进展, 以期为国内相关的研究提供参考。

2 异速生长关系的研究历史

1883年德国生理学家Rubner通过对鸟和哺乳动物的研究, 发现其新陈代谢速率正比于体重的2/3次方, 首次表明新陈代谢速率比体积增长速度慢, 两者之间的关系是非线性的, 开启了研究异速生长关系的大门[14]。然而, 后来的研究发现该规律并不能应用于变温动物, 同时由于没有考虑到不扩散物质而简化了多细胞生物的内部运输机制, 2/3规律普遍不被认同[15,16]。

1932年美国动物学家Kleiber通过对2800多种哺乳类及鸟类的研究, 发现代谢速率与体重之间的幂指数关系为3/4, 经Brody扩充, 成为著名的“鼠-象”曲线, 也被称为Kleiber规律(或3/4定律), 同时还预测, 该规律是生物为适应环境而进化形成的特定规律, 也适用于植物, 但是没有给出合理的解释[17-21]。随后, 这个规律逐渐在更多的物种中发现, 如Peters通过对横跨单细胞生物和动物的146个物种进行研究, 发现尺度因子基本上接近3/4[5]。由于2/3规律的物理基础的限制, 学者们近年来更倾向于3/4规律, 并且提出了许多模型来解释这种现象, 代表模型主要有: 分形分配网络模型、最少载体网络模型、多因理论、最小总熵理论、构造理论、细胞优化生长理论和能量消耗理论, 其中以West等人提出的分形分配网络模型影响最大, 分形分分配理论认为, 生物是利用体内所谓的分型分配网络, 从而把所其所需要的物质运输到身体的各个部分[22-24]。

然而, 3/4规律提出来之后, 也存在一些争议, 如Riisgard通过对贝类的研究, 发现同一个物种的不同发育阶段代谢速率具有较大差异, 幼体由于具有较高的代谢速率而导致尺度因子接近1, 成年个体由于较低代谢速率而尺度因子为0.6-0.7, 并指出3/4的尺度因子在种内个体发育过程中并非普遍存在[25]; Dodds等通过对已发表的哺乳动物和鸟类数据进行模型分析, 结果也表明3/4规律并非普遍存在[26]; Bokma通过对大量鱼类的种内分析, 表明尺度因子并非2/3或3/4, 认为种内尺度因子并不是一个单独值[27]; Glazier认为尺度因子并不是物理控制的原因, 而是生物对环境的反应, 例如生活史阶段和栖息地也可以使尺度因子明显背离3/4[28, 29]; Wirtz通过模型分析认为浮游植物生长的尺度因子由于受到细胞内光合二氧化碳浓度的影响而没有统一值[16]。鉴于一些研究表明原位环境中浮游生物出现背离3/4规律的现象, 近来许多研究认为可能不存在单一的尺度指数(即只考虑个体大小对代谢速率的影响), 其可能受到多种因素的综合作用[12], 如Darveau等指出影响动物代谢尺度因子变化的因素并非单一的, 而是经代谢网络多元控制的, 并提出了多因素模型[30]。

个体的生活史特征和生态学作用等变化都受到个体大小、温度和其化学组成所控制[2]。温度可以改变代谢过程中的化学动力学能量, 所以温度是决定代谢速率的重要因素[31-33]。单一尺度和多元尺度因子都只是探讨个体大小与代谢的关系, 而没有考虑到温度的影响, 然而温度却是海洋环境中的一个重要生态因子[34, 35]。基于此, James H. Brown等提出生态学代谢理论(Metabolic theory of ecology), 即基于生物个体和环境温度对其新陈代谢的影响, 假定该尺度因子为3/4, 从个体尺度推移到生态系统, 进而解释多种生态学问题[2, 36]。这样, 引入环境温度这个参数之后, 可以很好的弥补分型分配网络模型的不足, 解决了仅由个体一个参数所解释不了的大部分问题。基于个体的新陈代谢, 指出物种丰度与环境之间的定量关系: 物种丰度的对数与绝对温度的倒数之间呈线性关系, 其斜率为-0.6至-0.7, 即为尺度因子[37]。在一定程度内, 新陈代谢速率会随着温度增加而增加[31], 同时使物种形成速率也相应增加, 最后使该区域物种多样性维持在较高水平[38-41]。

生态学代谢理论指出个体的新陈代谢速率影响生态学不同研究层次的生态过程。这一普遍性的预测可以应用在种群、群落和生态系统中, 例如种群的生长率、个体发育率、存活和死亡率、物种丰度、生态系统多样性和全球碳循环动力学等, 它是连接个体和生态学过程的第一个化学、物理和生物学法则[42-48]。另外根据异速生长关系可以利用生物的细胞大小来估计原位初级生产力[49], 同时将实际结果与预测结果进行对比, 可以根据测定物种与整体变化模式的差别, 解释生物对环境的适应方式。代谢理论提出来以后, 得到很多支持的同时, 也出现很多背离现象[50]。一方面, 由于该理论有两个重要的约束条件, 即除温度以外的环境条件处于理想状态和群落处于平衡状态, 以往对该理论的检验可能忽视了这两个基本条件[51]。另一方面, 该理论只考虑温度和个体大小影响新陈代谢速率的因素, 可能忽略了其他潜在因素, 如水在新陈代谢过程中不仅作为溶剂, 同时也是一种主要的反应物[50], 所以也影响着个体的代谢过程。Bradford A. Hawkins等人认为生态学代谢理论在解释生物多样性时存在很多问题[52, 53]。

3 浮游生物异速生长研究进展

3.1 浮游植物异速生长研究进展

大量研究表明3/4指数规律基本上适用于横跨原核和真核生物等大量物种[54-60], 随后一些研究发现该规律在浮游生物中也存在, 如Cermeno等通过对大西洋小型(Micro)和微型(Nano)浮游植物丰度和细胞个体大小的观测, 结果表明在处于平衡状态的群落内, 浮游植物个体密度与平均个体大小之间呈指数为3/4, 尽管营养物质可能控制着相对较大浮游植物个体生长, 但该指数在近岸和远洋都不变[61]。许多模型也表明3/4尺度因子的普遍存在性, 如Banavar等认为一个高效的欧几里得资源传递网络其代谢速率与个体大小的指数关系必须满足3/4[22]; Finkel等认为3/4代谢规律是由于运输网络的几何特性所致, 在理想的生长状况下, 许多浮游生物代谢速率与其大小符合3/4规律[11]; West等认为不规则的运输网络通过幂指数即3/4规律来调节其代谢速率, 许多生物表面积是不规则的即非欧几里几何规模, 并且修改了2/3规律从而得到3/4规律[23]。

West等人提出的分形分配理论可以在理想条件下来解释异速生长指数为3/4的现象[23], 然而在海洋环境变化较大的情况下, 也出现很多背离3/4规律的现象, 这些背离现象一般出现在不理想的环境状况下, 如极端的温度、光照和资源现限制下, 能量和营养供给不能满足生长的要求, 在需求与供给失衡的情况下可能导致其背离3/4规律[7, 11, 12]。由于资源限制, 浮游植物代谢和细胞大小之间的关系会有着明显的变化, 如在营养匮乏环境中, 硅藻可能比个体小的蓝细菌生长的速度快, 实验室结果与自然状况下浮游植物群落中不相符合, 可能与大小依赖的细胞损失(呼吸、底质和摄食)相关[7]。Bec等通过对地中海原位微型浮游植物(细胞粒径小于2-3μm)发现生长速率与个体大小之间的异速生长关系并没有明确的值, 因此较小的浮游植物可能是这个规律的例外[62]。Makarieva等通过对80种原核生物的研究, 发现代谢速率与个体大小之间的尺度因子并不满足3/4规律[32]; López-Sandoval等通过对室内培养22种海洋浮游植物(5门, 个体大小横跨7个数量级)的个体大小与光合和呼吸作用关系的研究, 表明浮游植物代谢速率与个体大小之间的指数不遵守3/4规律[60]。Finkel等基于光合作用的模型分析表明浮游植物的光合作用代谢速率与个体间的幂指数明显不同于3/4规律, 也就是说不同环境中该幂指数会发生不同程度的变化; 同时, 尽管异速增长模型可以很好的描述异养营养级, 但是其对于自养浮游植物却不适用[10]。Maranon对比了已发表的湖泊、河流、河口和海洋浮游植物的个体大小(细胞粒径大于九个数量级跨度)和生长速率及细胞内碳含量的原位数据, 发现细胞内碳产率和细胞体积之间的对数关系的斜率几乎接近于1, 表明自然状况下浮游植物生长速率与细胞大小没有任何关系, 浮游植物的代谢并不遵守3/4规律[55]。另外, Maranon等通过对比自然状况下大西洋近海和远洋区域浮游植物丰度、个体大小和单位细胞内叶绿素含量, 结果表明自然状态下的浮游植物光合作用与细胞大小之间的关系也不符合3/4规律, 且近岸与远洋差异很大, 单独模型不能预测所有光合生物体的代谢与大小的异速生长关系, 营养物质对该关系具有重要的影响[63]。

水生生态系统中, 群落结构经常随着环境变化而改变, 当资源(如光和营养物质等)摄取依赖于个体大小时, 资源限制可以改变个体代谢速率, 所以很多研究认为尺度因子并不是单一的[64-67]。Finkel等认为在光限制的情况下, 个体生长速率和光合作用速率会发生改变, 从而导致与3/4规律相悖, 其背离程度大小取决于对资源限制的生理适应, 在光饱和情况下, 其光合作用速率呈现3/4规律; 在光限制情况下, 呈现2/3规律[11]。Maranon等在大西洋的原位实验表明浮游植物光合作用与细胞大小关系明显背离3/4规律, 尺度因子不是恒定的, 而是依赖于营养物质的供给情况[63]。Mei等的生理学模型结果也表明: 光和营养物质可以影响尺度因子, 在生长资源饱和的情况下, 浮游植物生长速率与细胞体积的尺度因子为3/4; 光限制情况下, 尺度因子为2/3; 营养限制情况下, 因为表面积和体积之比限制着资源获取, 其尺度因子为1/3; 当资源和光照在中等水平时候, 尺度因子为1/3-3/4[67]。Yoshiyama和Klausmeier构建的资源耗费模型分析认为浮游微生物的代谢速率与个体大小的幂指数在1/3到1之间改变, 主要取决于环境状况和细胞生理特征, 如细胞利用资源具有选择性, 且这种选择性可以影响竞争结果并能提高消费者大小的多样性[58]。尺度因子偏离理想的3/4, 说明生物的实际异速生长还受到其他因素的影响, 如环境温度、生理状况和资源等, 该尺度因子可能是物种间的平均值[68, 69, 24]。

生态学代谢理论能否普遍应用于浮游生植物研究中, 依然存在很多争议。Kremer等通过对淡水、河口和海洋的浮游植物初级生产力与个体大小的分析, 结果验证了基于温度的生态学代谢理论, 并认为该理论具有精确性并且预测浮游植物群落结构[35]。然而, Castro和Gaedke基于15年的观测数据模型表明, 对于浮游植来讲并不符合3/4尺度因子规律, 当摄食占主要因素的时候, 由于其较小的个体差异而不会对尺度因子造成影响, 所以生态学代谢理论预测浮游植物的能力是比较低的[42]。

3.2 浮游动物异速生长研究进展

相对于浮游植物, 浮游动物异速生长关系的研究则较少, 且一直存在争议。Glazier认为尺度因子并不是物理控制的原因, 而是生物对环境的反应, 因此3/4尺度因子至少在海洋浮游动物中并不具有普遍意义, 如生活史阶段和栖息地也可以使尺度因子明显背离3/4[28, 29]。同时, 生源要素(化学计量学)可以改变浮游植物的尺度因子, 如Jeyasingh通过改变环境营养物质的比例观察四种水蚤的代谢, 发现不同碳磷比通过影响代谢变化进而影响水蚤的尺度因子, 小个体物种表现尤其明显, 最终使尺度因子背离3/4[50]; Glazier通过对原生动物的研究, 发现尺度因子随着其饥饿水平增加而增加[70]。

因此, 尽管3/4规律的提出者Kleiber认为该规律同时适用于种间和种内分析, 但是对于较小的海洋浮游动物种内分析而言, 似乎不符合3/4规律; 种内的代谢尺度源自于物种的个体发生, 而种间的代谢尺度源自于物种进化, 两者存在差异[29]。Glazier等利用个体大小相差70倍的大型水蚤([71]。Castro和Gaedke基于15年的观测数据模型表明, 温度对浮游动物具有较为明显的影响, 尺度因子为0.85, 比3/4稍高[54]。研究也表明恒温的脊椎动物代谢尺度因此一般小于等于3/4; 而变温的无脊椎动物尺度因子则大于等于3/4[28, 29, 71-73]。基于大量的研究, Glazier等提出代谢水平界限假说MLB(metabolic-level boundaries hypothesis), 即根据动物的不同代谢水平和生理状态(如冬眠、蛰伏和冷刺激等), 代谢尺度的变化范围从2/3到1。其维护生命代价高的时候, 尺度因子主要被表面积依赖的营养流动所影响, 为2/3; 当代价比较低时候, 尺度因子主要受功能性组织需求所影响, 其直接与细胞生物量或者体积成正相关, 即尺度因子为1[74, 75]。尽管生态学代谢理论在其他物种中具有很好的预测能力[76], 鉴于浮游动物种内和种间出现的尺度因子明显背离3/4的现象, 生态学代谢理论预测浮游动物的能力则较弱, 使用该理论预测复杂环境中浮游动物时需要慎重[8]。

4 展望

生物个体大小不仅可以影响个体的代谢速率, 同时也影响着如种群、群落和生态系统水平的生态学过程[2]。个体水平可以解释和预测种群、群落和生态系统水平, 分析异速生长关系有助于发现可以应用于跨越各个组织水平的一般性规律[77]。

自从异速生长关系提出来后, 存在各种争议, 主要因为: 首先, 能否准确的检测新陈代谢速率[2]。其次, 能否在不同物种之间如何进行有效的对比。最后, 很多研究是实验室培养的单种试验, 其不能反映自然状态下浮游生物多样性和环境变化性的特点, 同时垂直迁移等其他生长策略也不能在实验室培养环境中表现出优势[55]。所以实验室、野外和模型试验三者应该结合起来。

另外, 异速增长理论认为生命体的生理代谢速率与其个体大小是密切相关的, 增长比率假说预测个体化学组成可能随着个体大小而改变, 并且可以改变其对营养物质的需求, 最终其释放的营养物质也应该改变[78], 所以化学计量学可以应用到异速增长的研究中。

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Research progress on the allometry in plankton

LI Zhihong1, LIU Jiaxing2,*, SU Qiang3

1. Development Promotion Center of Marine Fishery Science and Technology, Ocean Development Experimental Zone of Wanshan, Zhuhai 519005, China 2. Key Laboratory of Tropical Marine Bio-resources and Ecology, South China Sea Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510301, China 3.University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China

The dependence of a biological variable (metabolic rate, etc.)on body mass (volume and biomass, etc.)is typically characterized by an allometric scaling law. This relationship can be applied to populations, communities and ecosystems after scale conversion. The marine environment is very complex and the plankton metabolic rate is not only affected by individual size but also light, temperature and nutrients. Therefore, the 3/4 law only exists in the ideal environment. For the most plankton, the scale factor is not a singlefactor buta multiple scale factor. However, both single and multiple scale factors ignore the effect of temperature. Therefore, the ecological metabolic theory can explain the ecological processes at different levels based on the size of the individual and temperature. Based on the review of the history of allometry, this study focuses on the allometry in plankton.

plankton; allometry; body size; metabolic rate; metabolic theory of ecology

10.14108/j.cnki.1008-8873.2018.05.027

S157.2

A

1008-8873(2018)05-203-07

2017-09-08;

2018-02-03

国家重点基础研究发展规划(“973”计划)(2015CB4529000、2015CB452903); 国家自然科学基金（41806198, 41506161）

李志红 (1970—), 女, 湖南双峰县人, 硕士, 研究方向为水产养殖和海洋生态学

通信作者:刘甲星, 男, 博士, 助理研究员, 研究方向为海洋生态学, E-mail: ljx2ljx@126.com

李志红，刘甲星. 浮游生物异速生长关系研究进展[J]. 生态科学, 2018, 37(5): 203-209.

LI Zhihong, LIU Jiaxing, SU Qiang. Research progress on the allometry in plankton[J]. Ecological Science, 2018, 37(5): 203-209.