桑树在胁迫条件下的抗逆性研究进展

陈 明 范 涛 汪泰初 张丽丽 代君君 舒 蕊 章玉萍

(安徽省农业科学院蚕桑研究所， 安徽合肥 230061)

桑树(MorusalbaL.)是桑科桑属速生木本植物，在中国国内种植广泛。桑树的生命力旺盛，对盐碱、滩涂土壤亦有较强的适应性，可以在土层瘠薄、养分贫乏的土地上生长[1]。桑树根系发达、生物产量高、蒸腾系数小的特点昭示了其在防风固沙、保持水土、涵养水源等领域的巨大潜力[2]。随着桑树资源综合利用水平的不断提高，对桑树在生态修复和环境治理等方面的研究也由低层次、低效率向高层次、高效率的方向发展，对其在干旱、盐碱、重金属污染胁迫条件下的抗性机理和生态修复功效的研究也在不断深入。本文以期通过对桑树在干旱、盐碱及重金属污染胁迫下的抗性研究进展的综述，为桑树在农业生态修复领域的应用提供更科学合理的理论指导。

1 干旱胁迫下的桑树抗性研究

干旱是一种常见的自然灾害，亦是威胁植物生长的常见非生物胁迫。干旱胁迫会引发包括光合作用抑制、呼吸作用加强、氮代谢加速等在内的一系列植物生理生化改变，显著降低植物的生物产出量，严重的旱灾甚至会导致植物死亡。中国有超过40%的土地面积处于干旱或半干旱地带，旱灾每年带来的损失高达数百亿元[3]。以中国的云南、贵州和四川等地为例，三峡库区消落带和喀斯特石漠化区域的旱灾频发给当地农作物生产带来了巨大的经济损失，并对生态环境造成了严重的破坏[3-4]。

2 盐碱胁迫下的桑树抗性研究

中国盐碱地面积位居世界前5，且分布广泛、类型多样[13]。遍布西北、东北、华北等区域的滩涂和盐土破坏了原有的生态平衡，大幅降低了土壤肥力，改变了原有的土壤水势，使得受盐碱胁迫的区域农业产出显著降低，盐碱修复已经成为国内农业生态修复领域的重要研究课题之一。以前的盐碱土壤修复大多注重解决环境退化等生态问题，对区域经济恢复和持续发展关注较少，难以提高受胁迫区域农民的积极性[10]。随着研究的不断深入，发掘和培育更多的既有生态修复功能又兼具经济效益提升的抗盐碱植物，成为目前盐碱区域农业生态修复的一个重要研究方向。桑树作为国内常见的乡土树种，既可用于防荒治沙、治理水土流失，又可应用于食品、医药、饲料等多个领域，生态效益和经济效益突出，已经成为脆弱生态区域生态修复的重要树种[14-15]。

种子萌发是植物生活史的重要过程，包括吸水膨胀、物质转运、出苗等多个阶段，大多数植物在此阶段对盐碱胁迫高度敏感[16]。盐碱胁迫对植株种子萌发过程的影响包括2个方面：一是土壤水势降低植株种子吸水效率，使种子生长减缓，萌发困难。二是Na+、Cl-浓度增加产生的毒害作用降低了种子养分储藏器官内营养物质的转运效率，削弱了胚活力，减少了出苗率。刘岩等[17]用不同浓度的NaCl溶液处理多个实用杂交桑品种的桑种子，通过种子的发芽率、活力指数以及幼苗的含水率、芽长等指标对受试桑种子的耐盐胁迫能力进行评价，并对萌发幼苗的Na+/H+逆向转运蛋白基因表达水平进行了分析，发现桑树在中低浓度的盐胁迫条件下(土壤全盐量在0.6%以下)可以完成正常的种子萌发和出苗过程，但随着盐分浓度的提高，桑树种子的发芽率和出苗时间等指标都会显著下降；幼苗根、茎、叶中Na+/H+逆向转运蛋白基因的表达水平在盐胁迫条件下存在明显上调，而且随着盐分浓度的升高，基因表达量也逐渐升高，且这种表达量在根、茎、叶中存在显著的组织差异性。柯裕州等[18]通过人工模拟盐胁迫环境评估盐碱胁迫对桑树幼苗的影响，发现低浓度(NaCl浓度在0.3%以下)时，盐胁迫对桑树幼苗的光合生理生态特性并无明显不良影响；当NaCl浓度≥0.3%时，盐胁迫会显著降低桑树幼苗的净光合速率、蒸腾速率和光能利用效率，且这种盐碱胁迫对桑树光合作用的影响在一定程度上可以被高浓度的CO2所缓解。一年生桑树幼苗对盐碱胁迫的耐受能力显著高于桑树种子萌发时的耐受能力，因此在盐碱地的治理中更适宜用幼苗移栽的方式进行桑树的栽植[17-18]。张会慧等[19]进一步比对了相同Na+浓度下中性盐(NaCl)和碱性盐(Na2CO3)胁迫下桑树幼苗生长发育中的光合响应特性，证实在低浓度的NaCl胁迫下，桑树幼苗可以通过增加叶片非光化学淬灭和改变根冠比等措施来适应环境的改变；Na2CO3胁迫对桑树幼苗生长的抑制显著高于NaCl胁迫，这可能与Na2CO3能够降低桑树幼苗叶片中的叶绿素含量和削弱叶片的光能利用能力有关。桑树幼苗叶片在盐胁迫环境下的光响应研究结果表明，在幼苗移栽后，可通过增加光照或使用CO2气体肥料的方式降低盐碱胁迫对桑树幼苗的生长抑制，增强桑树幼苗对盐碱胁迫的抗性和耐性[18]。国内外研究者对盐胁迫诱发的桑叶光能利用能力降低进行了深入研究，AGASTIAN等[20]通过盆栽试验比对了不同桑树品种在盐胁迫下的光合生理生态特征，发现桑叶中的叶绿素和类胡萝卜素含量会随着胁迫程度的加深而相应降低。在中低浓度盐胁迫下，叶片中的可溶性蛋白、自由氨基酸、可溶性糖会有一定程度的提高，而在高浓度盐胁迫下，这些成分会显著降低，且不同品种桑树的桑叶在盐胁迫下的光合生理生态特征存在显著差异。VIJAYAN等[21]通过对盐胁迫下的桑树生理生化特征变化分析提出了新的耐盐桑树品种筛选方法，并经户外试验证实。张会慧等[22]采用抑制法研究盐分胁迫对桑树叶片光系统II(PS II)反应中心的损伤机制，发现盐胁迫下D1蛋白(PS II反应中心复合物的重要蛋白亚基)周转代谢和叶黄素循环在保护桑树叶片PS II功能中发挥了重要作用，且D1蛋白周转代谢发挥的保护作用大于叶黄素循环。桑树根系发达，侧根伸展区域大，对土壤深层水的开拓和调运能力较强，在盐渍土上进行桑树种植可以有效降低土壤水分蒸发，抑制土壤返盐。马晓斌[23]的研究证实，在含盐量为0.2%～0.4%的盐碱地上连续栽植桑树3年后，土壤含盐量降低30%以上，土壤团粒结构、pH值等物理化学指标显著改善。干旱和土壤盐渍化是国内盐碱地生态修复的主要生态限制因素，于振旭等[24]研究了持续干旱和盐碱复合胁迫对桑树生理特性和生长特征的影响，发现盐胁迫和干旱胁迫的交互作用对桑树叶片中渗透调节物质如脯氨酸、可溶性糖、可溶性蛋白等的含量有极显著影响，但对桑树叶片的光能利用能力、超氧化物歧化酶活性的影响并不明显。国内研究者还针对桑树在重度盐碱地上叶片渗透调节能力减弱、光能利用能力降低的情况提出了多种技术方案以提高桑树在中高浓度盐碱胁迫条件下的产出和生态修复效果[25-26]。张秀丽等[25]的研究表明，施用农家肥可以提高桑树叶片光系统II色素蛋白受体侧的电子传递能力并保护PS II供体侧放氧复合体(Oxygen-evolving Complex，OEC)的活性，从而显著降低盐碱胁迫对桑树的生长抑制。逄好胜等[26]发现硝态氮可以减轻盐碱胁迫对桑树叶片的气孔限制，改善叶肉细胞对CO2的利用，提高叶片的光合碳同化能力，促进盐碱胁迫条件下桑树地上部和根系生物量的累积。由于中国耕地资源短缺，在盐碱地种植桑树进行农业生态修复，既可通过植物修复作用逐步改善盐碱地的生态平衡，扭转受污染土地的盐碱化趋势，又可在不与主要粮食作物争地的前提下提高盐碱地的产出，兼顾社会效益和经济效益。

3 重金属胁迫下的桑树抗性研究

桑树在修复重金属污染土壤领域亦表现出极高的应用价值。重金属污染具有隐蔽性、不可逆性、长期性和后果严重的特点。我国耕地土壤重金属污染严重，点位超标率19.4%，每年因土壤重金属污染造成的直接经济损失高达200亿元[27]。防治土壤重金属污染，保护有限的耕地资源，已成为突出的农业生态问题。

有研究表明，重金属污染物被吸附进入植物体内后会形成金属络合物或螯合物抑制蛋白质的合成，因此可溶性蛋白含量和超氧化物歧化酶活性是衡量植物抗重金属胁迫能力的重要指标[28-29]。桑树对Cd(镉)、Pb(铅)、Zn(锌)、As(砷)等重金属污染物具有一定的耐受性，桑树极其发达的根系有利于其对土壤中重金属元素的吸收，国内外的研究结果证实桑树吸收的重金属污染物会有一定的量被运输累积于茎叶中，通过伐条等手段移除后可以起到去除土壤重金属污染的目的[30-32]。陈朝明等[33]发现当土壤Cd浓度小于22.3 mg/kg时，桑叶产量、可溶性糖含量与对照接近或有所增加；而当土壤Cd浓度超过22.3 mg/kg时，桑叶产量下降明显，桑叶中的叶绿素含量、细胞膜通透性、超氧化物歧化酶活性显著降低。任立研等[34]运用盆栽和室内试验相结合的方法分析了不同浓度Pb胁迫条件下桑树生长和桑叶品质的变化，发现低浓度Pb(浓度<200 mg/kg干土)胁迫条件下可以促进桑树生长，使桑树株高呈现上升的趋势，随着土壤中Pb浓度逐渐升高，桑叶中叶绿素总量、可溶性糖含量、淀粉含量出现先上升后下降的趋势。在临界点(土壤Pb浓度=200 mg/kg干土)以下，桑树可以正常生长。秦芳等[35]研究了Pb胁迫下桑树雌雄幼苗生长发育过程和Pb污染累积变化特征，发现Pb胁迫条件下沙2×伦109杂交桑树的雌、雄株2年生枝条扦插幼苗的可溶性蛋白含量和超氧化物歧化酶活性显著增加，而丙二醛含量和相对电导率无显著变化。在Pb胁迫下，雄株展现出比雌株更强的生理耐受特征和重金属累积能力，表现在雄株比雌株具有更高的株高、基径和总叶片数，叶绿素的相对含量增幅雄株显著高于雌株。潘雨齐等[36]进一步研究了3个桑树品种(粤桑11号、农桑14号和强桑1号)不同种植密度(15 000、30 000、45 000株/hm2)对桑树吸收土壤重金属污染物及其在体内运转规律的影响，发现在重金属Cd胁迫下桑树地上部(茎、枝、叶)Cd含量会随种植密度的提高而增加。蒋诗梦等[37]对不同桑树品种间重金属Cd的分布与富集规律的研究结果也印证了这个结论，合理密植有助于提高桑树对镉污染土壤的修复效率。

由于土壤重金属污染大多是复合污染，因此更多研究者对桑树在复合重金属污染土壤中的适应性进行了深入研究。龙唐忠等[38]研究证实桑树对土壤重金属具有较好的耐受性和富集能力，可以在多种重金属污染(土壤Pb浓度>700 mg/kg，土壤Zn浓度>1 000 mg/kg，土壤Mn(锰)浓度>50 mg/kg)的复合胁迫下生长而不表现出明显的生长抑制，在低浓度Cd胁迫(土壤Cd浓度<8 mg/kg)的条件下甚至存在一定的生长促进作用。唐翠明等[39]对韶关市大宝山矿区重金属污染桑园的调查分析表明，桑树在Pb、Zn、Cu(铜)、Cd、As等重金属含量远超土壤环境二级标准的尾矿区仍能正常生长，且桑叶产量没有明显减少。张兴等[40]以湖桑一号为受试材料，分析桑树对Cu、Pb、Cd、Zn等4种重金属的富集特征，发现不同重金属在桑树根、茎、叶等组织的分布存在差异，但基本以根部吸收为主。颜新培等[41]在岳阳市矿区选择典型的Cd、Pb超标农田栽桑养蚕，栽培的3个品种(粤桑11号、农桑14号、强桑1号)生长良好、产叶量高、农艺性状优良，以受污染农田的桑叶饲育家蚕，虫蛹统一生命率、全茧量、茧层率等指标和对照组相比几乎无差异，证实在复合重金属污染区域栽桑养蚕进行产业结构调整具有较高的可行性。

重金属污染土壤的植物生态修复需要综合考虑土壤条件、修复成本、农民接受程度等多个因素。从目前已有的研究成果看，由于桑树具有耐重金属复合污染、栽培技术成熟、对各类土壤和环境适应性强和生物量大的特点，相对于其他各类野生型修复植物具有明显的优势。以桑树修复为代表的植物修复技术是一种环境友好型修复技术，栽桑养蚕以其有效、非破坏、经济等特点，正成为土壤重金属污染修复的重要手段。

4 总结和展望

4.1 开展桑树在各类胁迫下的吸收和耐受机理研究

中国桑树资源丰富，品种众多，分布范围广。近年来，桑树因其生物量大、根系发达、抗逆性强的特点在水土保持、防风治沙、生态修复等方面展现出了良好的开发和推广潜力[32]。但目前国内对于桑树在各类胁迫下的吸收和耐受机理研究(如重金属在体内的转运机理、胁迫条件下的细胞膜伤害作用、酶系统变化等)还远远不够，甚至在某些方面仍然是空白。此外，目前关于桑树修复重金属污染土壤的研究大都停留在盆栽试验阶段，在野外大规模示范推广时受环境及污染源差异等因素的影响，生态修复的效果还有待进一步检验。因此，建议在未来的深度研究中，应加大这方面的研究和应用力度，明确桑树的抗性机理并建立具有耐多种胁迫能力的桑树新品种选育方法，以期为桑树在重金属污染修复、盐碱化土壤恢复和旱灾频发区域生态修复等方面提供全面系统的理论指导，进一步发挥桑树的生态修复作用。

4.2 加强桑树在边际性土地和低质非耕土壤的利用研究

结合中国国内土地的实际使用情况，加强桑树在边际性土地和低质非耕土壤的利用研究，提高中国土地资源的利用率。桑树抗干旱、耐瘠薄，通过简单的种植管理即可实现在低质、贫瘠的非耕土壤上的生长。桑树这种适应性好、抗逆性强的特点，使其适宜在路边、渠边等小块零星土地和盐碱地、尾矿山等难利用的土地上进行栽培种植。桑树在农业生态修复领域的应用，离不开桑树修复机理和复合经营模式的结合，即在充分了解桑树抗逆性机理的基础上，结合实际的土地使用情况，对桑树进行多级利用，发挥桑树在受胁迫环境治理方面的巨大资源潜力。

4.3 开展桑树修复后处理技术的研究

桑树本身并没有将污染土壤中重金属去除的能力，必须依靠重金属被吸附到茎、叶后进行剪伐才能完成累积污染物的去除和受污染土壤的修复。这种修复过程较为漫长、且富集重金属之后的枝干部分只能焚烧销毁，不能带来更多的经济效益。目前国内外对桑树修复后处理技术的研究进展较慢，吸附重金属后的桑枝在伐条后如何进行“二次消除和利用”仍有待深入研究。寻求发展高效的植物修复后处理技术，在采用桑树种植治理重金属污染的过程中，合理处理剪伐后的受污染枝条和养蚕过程中受重金属污染的蚕沙，实现“变废为宝”，提高生态修复带来的经济效益。

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