凤凰山天池断线麦穗鱼的摄食生态研究

赵晓丹，赵 俊，李 潮，高天扬

(华南师范大学生命科学学院，广东省水产健康安全养殖重点实验室，广东省优质环保水产养殖工程技术研究中心，广州市亚热带生物多样性与环境生物监测重点实验室，广州 510631)

凤凰山是广东省东部地区的著名山峰，位于潮州市凤凰镇。山顶有一个由古火山口形成的天然湖，名曰凤凰山天池，海拔1 325 m，面积约5万m2。断线麦穗鱼(PseudorasborainterruptaXiao，Lan & Chen，2007)是2007年发现的仅分布于凤凰山天池的一个新种，隶属于鲤形目(Cypriniformes)鲤科(Cyprindae)亚科(Gobioninae)麦穗鱼属(Pseudorasbora)，其最主要的形态鉴别特征是侧线不完全，在体侧中部中断，侧线鳞仅7～15枚[1]。因分布范围狭窄，取样困难，新种发表后有关其基础生物学的研究仍为空白。近年来，在开展上级类群(麦穗鱼属、鮈亚科和鲤科等)系统发育和生物地理等方面的研究中，时有涉及断线麦穗鱼[2-4]的数据，包括亲缘地理[2]、种群遗传多样性[3]和系统发育关系[3,4]等。

鱼类摄食行为是其生命活动中最重要的组成部分。通过对食性的研究，可以了解到食物组成、活动规律、饵料环境和种群数量的变化，是现代水生生态学的重要研究领域之一[5]。为获得断线麦穗鱼的食性特征，分析其对凤凰山天池这一特殊生态环境的适应性机制，进而寻找其物种分化形成的内在驱动因素，采用传统的食性分析方法—胃(肠)含物分析法[6]对断线麦穗鱼的摄食生态学进行系统研究，旨在为断线麦穗鱼在凤凰山天池的摄食生态提供基础数据，对后续断线麦穗鱼相关研究提供理论基础。

1 材料和方法

1.1 样品采集

2016年4月-2017年3月逐月在天池进行采集。共采集到断线麦穗鱼样本281尾，其中有效胃(肠)含物样本255例。为分析食物组成和摄食强度随季节变化情况，将采样时间划分为4个季节：春季(3-5月)、夏季(6-8月)、秋季(9-11月)、冬季(12-2月)。具体样本信息见表1。

表1 各季节断线麦穗鱼样本信息Tab.1 Sampling information of P.interrupta

注：括号内是空肠数。

1.2 肠含物分析

样本采集后立刻用10%福尔马林固定。带回实验室测量体长、体质量、肠长、肠质量和空肠质量等指标。在解剖镜下摘取肠，刮取肠含物。用NIKON双筒显微镜进行食物鉴定、计数，尽可能将饵料生物种类鉴定到最低分类阶元。食物团质量通过计算肠质量与空肠质量之差间接获得。食物中浮游动植物和原生动物等质量通过计算获得[7]，其他食物种类质量通过称量或根据相似种类估算获得。饵料总质量与食物团质量相似，分析时按照食物团质量计算。

1.3 定量分析指标

采用空肠率[8]和充塞指数(K)[9]来表示摄食强度的变化，计算公式如下：

(1)

K=100%×(Wf/Wb)

(2)

饵料生物的重要性采用出现频率(O)、数量百分比(N)、质量百分比(W)、相对重要性百分比指数(IRI)4个指标[10,11]来表示。计算公式如下：

Oi=OiS-1×100%

(3)

(4)

(5)

IRI=(Ni+Wi)×Oi

(6)

(7)

采用由Amundsen(1996)对Costello(1990)改进的图示法研究断线麦穗鱼的摄食策略，即以出现频率和特定饵料丰度(The prey-specific abundance)为坐标构建二维图[12]。特定饵料丰度计算公式如下：

Pi=∑Si/∑Sti×100

(8)

上式中，Wf和Wb分别代表消化道内食物重和鱼体重，Ni、Wi和Oi分别代表食物类型i的数量、质量和包含食物类型i肠的数量，S为总样本数量，Pi是某种饵料的特定饵料丰度，Si是饵料i在每个肠中重量，Sti是包含有饵料i的全部肠中饵料总重量。

1.4 数据处理

用SPSS17.0软件进行Kruskal-Wallis 非参数秩次检验(nonparametric rank test)和卡方检验(chi-square text)分析空肠率和平均充塞指数随季节的变化情况[13]。用PRIMER 5[14]软件对不同季节的食物组成进行聚类，以IRI作为指标，得到Bray-Curtis相似性矩阵[15]。

2 结果与分析

2.1 摄食强度

断线麦穗鱼终年进行摄食活动。平均充塞指数在四季间差异不明显，夏季、秋季、冬季较大且十分接近，分别为2.4%,2.34%,2.38%；春季最小，为1.85%，统计分析显示摄食强度的季节差异不明显(P>0.05)。空肠率随季节发生改变，春季最高，为14.44%；夏季和冬季次之，秋季最低，为3.57%。春季与秋季差异显著(P<0.05),其他各季节间差异不显著(P>0.05)。(图1)

2.2 食物组成

断线麦穗鱼的饵料生物包含18个类群(表2)。其中硅藻门是最主要的食物来源(IRI=79.25%)，其次是绿藻门(IRI=12.85%)、昆虫碎屑(IRI=12.73%)、枝角类(IRI=3.05%)、甲藻门(IRI=1.43%)和其它节肢动物(IRI=0.11%)，余下类群IRI均小于0.1%。此外，在大多数肠中都伴有植物碎屑和少量砂砾。硅藻门中的直链藻属IRI最高(65.09%)，其余为舟形藻属和桥弯藻属；绿藻门中角星鼓藻属的IRI最高(2.03%)；甲藻门主要为多甲藻属，节肢动物门中枝角类IRI最高(3.05%)。若以出现频率(F)排序，硅藻门的出现率最高(93.33%)，其次为绿藻门、枝角类、昆虫碎屑、甲藻门、其它节肢动物、轮虫和原生动物，其余类群均小于5%。以数量百分比(N)排序，硅藻门最高(83.57%)，其次是绿藻门、甲藻门、枝角类、昆虫碎屑、轮虫和其它节肢动物，其余类群均小于0.1%。以质量百分比(M)排序，昆虫碎屑最高(18.32%)，其次是枝角类、硅藻门、绿藻门和其它节肢动物，余下类群均小于0.1%。

图1 各季节断线麦穗鱼的空肠率和平均充塞指数Fig.1 Percent of empty gut and mean gut fullness index of P.interrupta in 4 seasons

表2 断线麦穗鱼的饵料生物组成Tab.2 Diet composition of P.interrupta %

续表2

续表2

2.3 食物组成随季节变化

断线麦穗鱼的食物组成在不同季节间存在明显变化，聚类分析结果显示(图2)，若以相似性系数85%为标准，可将四个季节分为2支，一支是冬季，一支是春、夏和秋季；若以相似性系数为90%为标准，可再将春季与夏、秋两季分成两支。根据相对重要性百分比指数(IRI)显示(表3)，四个季节中，硅藻门一直是主要食物，春季最高(IRI=72.95%)，冬季最低(IRI=58.75%)。此外，绿藻门、甲藻门、挠足类、枝角类、轮虫、原生动物和昆虫碎屑均在全年中出现，而扁卷螺仅出现在春季，水熊仅出现在夏季，水螨仅出现在秋季。

2.4 摄食策略

以饵料出现频率为横坐标，以特定饵料丰度为纵坐标做图，分析断线麦穗鱼的摄食策略，结果如图3。从图中可以看出，大部分饵料类群分布在图下半部，说明断线麦穗鱼是广食性鱼类。全部饵料中，硅藻的出现率接近100%，并且有着相对较高的特定饵料丰度。蓝藻门、裸藻门、扁卷螺、原生动物、线虫、虫卵、无节幼体和花粉都是稀有饵料。鱼卵靠近图3的左上方，表明断线麦穗鱼捕食鱼卵是偶然性的。而多数饵料类群分布在左下方说明其种群的生态位宽度水平较高，即存在较高的表现型内成分(High within-phenotype component),种群内部个体间食物组成差异较小，食物重叠程度高。

Bray-curtis相似系数图2 断线麦穗鱼各季节食物组成聚类分析Fig.2 Cluster analysis dendrogram of the dietary composition of P.interrupta in 4 seasons

表3 断线麦穗鱼主要饵料类群相对重要性(IRI)的季节变化Tab.3 Seasonal variations in the percent index of relative importance(IRI)of major prey items in the diet of P.interrupta

注：“-”代表无数据

图3 断线麦穗鱼食物组成分布图Fig.3 Graphic representation of diet composion in P.interrupta

注：a，硅藻门Bacillariophyta；b，绿藻门Chlorophyta；c，蓝藻门Cyanophyta；d，甲藻门Pyrrophyta；e，裸藻门Euglenophyta；f，挠足类Copepoda；g，枝角类Cladocera；h，轮虫Rotifera；i，扁卷螺科Planorbidae；j，原生动物门Protozoa；k，线虫Nematoda；l，虫卵worm eggs；m，无节幼体nauplius；n，花粉粒Pollen；o，鱼卵fish eggs；p，昆虫碎屑insect fragments

3 讨论

3.1 摄食强度

断线麦穗鱼的摄食强度随季节变化呈现差异。四季间充塞指数差别较小，夏季最高，春季最低，空肠率的季节变化与平均充塞指数相反，春季最高，秋季最低，两季节变化差异显著。天池海拔较高，冬季与初春时节水温较低，导致饵料生物减少，鱼类生理活动减弱[16]，使摄食强度降低。凡迎春等[17]对刀鲚的食性研究发现刀鲚在冬季的摄食强度最小。另外，采样时发现春季是断线麦穗鱼的产卵期，因此这种变化也可能与其生殖活动有关。相关研究表明，摄食强度会因性腺发育而有所降低[18]。杨学峰等[19]对拉萨裸裂尻鱼的食性研究也发现产卵期间停止摄食的现象。摄食强度随季节变化与栖息水域的环境、鱼类生理活动有关，是鱼类摄食生态研究中的一个普遍现象[15,20]。

3.2 食物组成

断线麦穗鱼主食藻类、枝角类、轮虫类和水生昆虫，食物选择广泛，属于杂食性鱼类。对饵料的选择随季节发生变化。四个季节均摄食硅藻、绿藻、甲藻、桡足类、枝角类、轮虫、原生动物和水生昆虫。硅藻的相对重要性百分比指数在全年都是最高，而昆虫碎片的质量在全年是最高的。春季食用硅藻和水生昆虫较多，夏季会食用更多绿藻和甲藻，秋季则选择更多枝角类，冬季选择更多绿藻。此外，除去四季均摄食的种类，春季会摄食较多的花粉，夏季和秋季会摄食鱼卵。Munehara等[21]研究表明，摄食鱼卵可为鱼类生长提供更多营养。实验中，在断线麦穗鱼的肠含物中可观察到很多小水生昆虫碎片，这可能会对计算肠含物中的昆虫数量和质量的结果有一定影响。

目前，关于断线麦穗鱼的食性研究仍然空白，因其与麦穗鱼亲缘关系较近[2]，因此将两者的摄食习性进行对比。根据王雅平[22]对麦穗鱼食性的研究发现，藻类的出现频率和个数百分比在四季中是最高的，夏季和秋季摄食浮游动物较多，这与断线麦穗鱼的结果相似。而根据杨瑞斌等[23]对麦穗鱼的食性研究结果，断线麦穗鱼与其食物组成也十分相似。陈涛等[24]对黑龙江麦穗鱼食性研究结果显示上游地区麦穗鱼的食物几乎全为摇蚊幼虫，而下游枝角类占较大比例，摇蚊幼虫出现率仅为47%，这一结果与断线麦穗鱼的食物组成差异较大，原因可能与栖息环境中的饵料种类分布有关。总体来看，断线麦穗鱼的饵料种类与麦穗鱼十分相似，进一步证实了两者间具有密切的亲缘关系以及相似的食物组成。同时，若想寻找更多其适应天池水生态环境的独特特征，可以对断线麦穗鱼摄食器官进行进一步形态学研究。

3.3 摄食策略

营养生态位宽度能够反映鱼类对饵料的利用情况[25]，主要由鱼类的摄食习性决定。鱼类摄食习性是对环境长期适应的结果，主要由捕食者对饵料的喜好程度及饵料生物的可获得性决定[26]。Amundsen对Costello图示法进行改进后，可表现出饵料的重要性、摄食者的摄食策略以及生态位宽度的个体和个体间的组成成分。Donovan等[27]研究北梭鱼的生态位特化时采用了计算特定饵料丰度的方法，借此比较各种饵料产生的贡献。马宝珊[28]在研究异齿裂腹鱼个体生物学时,采用了Amundsen图示法分析异齿裂腹鱼的摄食策略。

本文研究结果表明断线麦穗鱼属于广食性鱼类。主要摄食饵料类群有硅藻、绿藻、枝角类、昆虫碎屑和甲藻，超过半数个体均摄食这五种饵料[12]。断线麦穗鱼种群生态位宽度水平较高，存在较高的表现型内成分，即种群内部间对食物选择差异不大。采样时发现天池中存在肉食性鱼类，因此，较高的生态位宽度也许能够缓解捕食者带来的压力，使其更适应天池生态环境。另外，通过观察法鉴定食物种类会出现较大误差，尤其对于已经被消化的食物，分类特征辨别不清，更难鉴定，因而可能对结果造成一定影响。因此，未来基于DNA条形码以及同位素分析法[29]，可以更加快速准确地鉴定断线麦穗鱼饵料生物种类，从生态学的角度揭示天池生态系统能量流动情况，更详细科学地反映断线麦穗鱼在凤凰山天池中的生态位。

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