茶树耐铝聚铝特性及其机理研究进展

李勇，唐澈，赵华*，倪德江



茶树耐铝聚铝特性及其机理研究进展

李勇1，唐澈2，赵华1*，倪德江1

1. 华中农业大学园艺林学学院 园艺植物生物学教育部重点实验室，湖北 武汉 430070； 2. 湖北省农产品质量安全检测中心，湖北 武汉 430070

酸性土壤占世界可耕作土壤的30%~40%，且呈逐年上升趋势，铝毒是酸性土壤中作物生产的主要限制因素。作为铝富集植物，茶树体内铝含量是其他植物的几十倍，且不表现出根尖生长受抑制及根冠表皮脱落等典型铝毒症状，适宜浓度的铝还能促进茶树的生长。本文主要对茶树铝富集特性、铝在茶树细胞内存在形态及亚细胞分布、茶树对铝的生理响应、茶树耐铝聚铝的可能机理等研究进展进行了综述，并对后续研究思路作了展望。

茶树；铝；有机酸；转运蛋白；转录因子

铝（Al）占地壳总质量的7%，是第三丰富的元素[1]。酸性土壤（pH<5）中活性铝产生的铝毒害会显著抑制植物的根系生长，根尖坏死阻碍对水分和养分的吸收，进而抑制地上部分的生长，是限制作物生长和产量的主要因素之一[2]。酸性土壤占地球耕地面积的30%~40%，因生理酸性肥料的大量施用及不合理的施肥习惯，耕地土壤酸化进一步加剧[3]。茶树起源于我国西南地区，在亚热带温带湿润的气候条件下，形成了茶树“喜酸喜铝怕碱”的特性，土壤pH 4.5~5.5为茶树生长最适宜酸度范围。因茶树喜铝，其成熟叶中铝含量可高达30 000 mg·kg-1，且没有铝毒害的症状，表现出铝富集的特性[4]，该浓度水平为较耐铝禾谷类水稻植株体内铝含量的百倍多。研究发现适宜浓度的铝对茶树生长有明显的促进作用[5-8]。因此，明确茶树的喜铝耐铝机制，对于培育具有耐酸铝性的农作物新品种、提高农作物产量及促进农业可持续发展具有非常重要的意义。

1 茶树聚铝特性

茶树具有富集铝的生物学特性，体内的铝含量较高且没有铝毒症状，因此被认为是铝富集植物。研究发现，茶树各器官的铝含量由高到低依次为叶>根>茎[9]。茶树老叶中的铝浓度是幼嫩叶中的18倍[10-11]。Fung等[12]发现茶树叶片中的铝浓度在不同茶树品种中具有广泛的遗传变异，茶树叶片铝含量随着发育成熟度的提高而增加，不同部位茶树叶片铝浓度依次为：落叶＞成熟叶（老叶）＞根系＞树枝＞嫩叶，表明铝在茶树体内难以移动。于翠平[13]随机检测了51个茶树品种叶片中的铝浓度，发现不同茶树基因型对铝的富集存在显著差异，其中叶片铝含量最高品种和含量最低品种间相差4倍。王琼琼等[14]研究发现，不同季节的茶树铝富集能力具有差异，茶树叶片铝浓度呈现出季节性变化规律，秋季茶树叶片铝浓度最高，春季铝浓度最低，同一部位的叶片铝浓度随着树龄的增长而增加。因此，茶树不同器官、不同部位、不同季节对铝的富集存在显著差异，且存在广泛的基因型差异。因此，以茶树种质资源为研究材料，克隆茶树耐铝或富集铝基因及其等位变异，对于揭示茶树耐铝聚铝的遗传调控机理，对培育耐铝农作物新品种具有重要的理论和实践意义。

1.1 茶树体内铝形态

在茶树叶片细胞内，铝主要以配体结合的方式存在。早期Nagata等[15]用27Al核磁共振（NMR，Nuclear magnetic resonance spectroscopy）技术检测茶树不同部位叶片中铝的核磁共振谱线，发现嫩叶中铝主要与儿茶素结合，较老叶片中除了儿茶素铝复合物外，少部分以酚酸铝和有机铝形式存在。Morita等[16]用27Al-NMR法检测茶树木质部汁液时发现铝主要以铝-柠檬酸络合物形式存在，虽然木质部伤流液中苹果酸含量高于柠檬酸，但苹果酸铝络合物以及草酸铝络合物很少。Morita等[17]研究表明，茶树根部铝主要与草酸结合。孙婷等[18]的研究结果表明，茶树体内的铝大多以有机态或螯合态形式存在，包括铝-草酸盐（1:1）、铝-草酸盐（1:2）和铝-磷酸盐复合物，此外在叶片中还检测到铝与儿茶素、有机酸（琥珀酸、五倍子酸）、酚酸等的络合物。Gao等[11]研究表明，茶树叶片和根系中铝与细胞壁中的果胶和半纤维素结合而被富集。因此，这些研究表明茶树通过有机酸、儿茶素或磷酸螯合离子态的铝，从而降低或解除细胞质铝的毒性，且细胞中大部分铝与细胞壁中多糖结合成为铝富集的重要组成部分。

1.2 铝在茶树细胞中的分布

Matsumoto等[4]采用光学显微镜及电子探针X射线技术发现铝在茶树叶片的表皮细胞中存在，尤其是老叶组织的表皮细胞中铝浓度较高且表皮细胞显著增厚。在茶树根尖细胞中各细胞器的铝含量为：细胞壁＞细胞质＞细胞核＞线粒体，并且细胞核中铝的含量最为稳定，细胞壁中铝的含量变化较大[19]。基于低能量的X射线荧光显微技术（LEXRF）对茶树叶片中铝的分布的研究表明，铝优先储存在上表皮细胞壁，其次是液泡[20]。Carr等[10]在叶片外表皮细胞壁发现高浓度铝支持了这一观点。茶树新梢及成熟叶细胞壁中的铝分别占64.40%和83.24%，叶片细胞壁中铝的比例随着成熟度而增加[21]。Gao等[11]利用离子色谱和原子吸收光谱对茶树中铝的亚细胞分布进行分析，发现茶树根、叶中分别有69.8%和75.2%的铝储存于细胞壁，并且根部细胞壁中73.2%的铝与果胶和半纤维素结合，叶片原生质体中88.3%的铝被隔离在液泡中，进一步证实了在细胞水平上铝主要贮存在细胞壁和被区隔化在液泡中，减少了铝对茶树生理代谢的破坏，这也是茶树耐铝或富集铝的重要机制，细胞壁作为第一道屏障抵御重金属毒害胁迫逐渐被证实而被重视，液泡膜将液泡区隔成相对独立的细胞器，参与细胞渗透调节、细胞内物质的积累与移动及物质的代谢活动等生理功能，是许多超积累植物耐受重金属和盐分的一种重要机制。

2 铝对茶树生长的影响

Chenery[22]首次发现铝对茶树生长发育具有促进作用，随后大量的研究也证实了一定浓度范围的铝能够促进茶树的生长。方兴汉等[23]研究表明，适宜的铝浓度可增加茶苗的生物量，8~32 mg·L-1为最适宜铝浓度范围。潘根生等[24]研究发现，适宜浓度的铝可促进茶树新根发育，并且茶树新稍长度、萌展值，以及生物重均显著增加。Ghanati等[5]研究发现，加铝处理的茶树根系10 d伸长量为8.3 mm，显著高于不加铝处理的伸长量（3.1 mm）。孙婷等[18]发现，茶树仅在高铝浓度条件下表现出铝毒害症状。Xu等[25]的研究结果也与此一致，即添加适量的铝可以促进茶树根系生长，包括根长增长、根系干物质增加、根系活力增强。Li等[7]发现0.2 mmol·L-1铝浓度最适宜茶树幼苗生长，当茶树被1.0 mmol·L-1Al（pH必需调整为3.2才能没有浑浊沉淀）处理1 h，就表现出脱水萎蔫等铝毒或质子毒害症状。Ruan等[26]研究发现，茶树根际pH低于非根际土壤中的pH，而根际铝活性显著高于非根际土壤中的铝活性，推测茶树根系分泌物活化了根际土壤中的铝，从而促进茶树对铝的吸收。研究表明铝影响茶树对不同矿质元素的吸收与利用，Chen等[27]研究发现，铝促进茶树对Ca、Mg、K、Mn等养分的吸收，抑制Fe、Cu、Zn等养分的吸收，在适宜的铝浓度范围内，茶树体内的多酚及表儿茶素没食子酸酯等组分含量随着铝浓度增加而增加。在添加铝的处理条件下，茶树对铁的吸收和运输明显减少，可能是通过减轻潜在的铁离子毒害促进茶树生长[6]。铝通过与氟离子形成无毒的Al-F络合物，缓解高浓度氟离子对茶树的毒害，进而促进茶树生长[28]。铝影响茶树的生理代谢过程，随着铝浓度的递增，茶树叶片中叶绿素含量、净光合速率均遵循先升后降的变化规律，这也验证了适宜浓度的铝有益茶树生长，但浓度过高则对茶树造成伤害，适宜浓度的铝诱导茶树的光合速率和抗氧化能力增强，并且扩大根表面积，从而改善其对水分和养分的吸收[29]。

因此，茶树能吸收储存高浓度的铝而被认为是铝积累植物，而且适宜浓度的铝对茶树生长具有促进作用，铝被认为是对茶树生长的有益元素。

3 茶树对铝的响应

3.1 茶树分泌有机酸螯合铝

植物可以通过分泌有机酸（苹果酸、草酸、柠檬酸等）与Al3+螯合而减轻铝毒[2,30]。Nagata等[15]采用27Al NMR光谱在茶树叶片中发现大量铝-儿茶素、铝-氟、铝-酚酸和铝-有机酸等复合物。Morita等[16]研究表明，在茶树木质部汁液中检测到苹果酸与柠檬酸，而草酸含量微乎其微，采用27Al NMR技术在茶树木质部汁液中检测到Al-柠檬酸复合物，表明Al3+可能通过与柠檬酸形成复合物在茶树根部装载至木质部，再向地上部运输，而铝-苹果酸与铝-氟复合物并不是茶树木质部汁液的主要组成成分。通过对茶树根尖分析发现铝-草酸络合物的特征峰，该络合物浓度随着铝浓度的增加而增加，表明铝与草酸络合物是茶树根尖解铝毒的重要机制[17]。Morita等[31]推测茶树可能通过根系分泌草酸以及咖啡碱等物质提高其耐铝性。茶树体内可检测到草酸、丙酮酸、苹果酸、α-酮戊二酸和琥珀酸等有机酸，而茶树根系分泌物中主要为草酸和苹果酸[21]。Xu等[25]发现铝可以促进茶树莽草酸代谢途径相关酶类的生物合成，在茶树根部发现苹果酸、奎宁酸和莽草酸。Li等[7]利用RNA-Seq技术确定了3个涉及有机酸生物合成途径基因，包括2个苹果酸脱氢酶基因和1个草酸辅酶A连接酶基因。以上研究结果表明，茶树合成有机酸与铝离子螯合以无毒或毒性较小的铝形态存在，减轻铝对细胞的毒害，该机制与茶树铝的富集密切相关，而根系有机酸分泌物以螯合根际铝而降低铝毒或增强茶树的耐铝性。

3.2 茶树氨基酸和糖代谢对铝的响应

Xu等[25]利用GC-MS在铝处理后的茶树叶片中检测发现氨基酸含量升高。糖类物质作为植物生长过程中非常重要的代谢产物，可以维持细胞渗透压以及直接给机体提供能源[32]，糖酵解代谢在缓解植物铝毒害过程中起着重要作用，有研究发现，铝毒害条件下抗铝小麦品种[33]和水稻品种[34]，体内大量与糖酵解相关的基因的表达量出现上调。在加铝条件下，茶树根和叶片中许多与糖酵解代谢有关的蛋白也被检测发现，Xu等[25]利用GC-MS技术在茶树根和叶片中检测到较高浓度的糖醇、FBA（果糖-1，6-二磷酸醛缩酶）、GAPDH（甘油醛-3-磷酸脱氢酶）和PDH（丙酮酸脱氢酶）等物质。Xu等[8]发现铝胁迫条件下F5H（阿魏酸5-羟化酶）含量在茶树根部和叶片中下降，Morita等[31]还发现铝诱导条件下，茶树根部可以分泌咖啡碱物质抑制胼胝质沉积，从而增强根系生长。因此，表明茶树响应铝的体内糖类物质的代谢可能和耐铝聚铝性紧密相关。

3.3 铝促进茶树光合作用

Xu等[25]发现铝可以促进茶树光合作用，在加铝条件下茶树叶片SPAD值增加，并进一步利用iTRAQ蛋白组学方法分析发现，铝诱导条件下茶树叶片中细胞色素b6f、PetB、PetD等复合物大量合成[8]，这些复合物在电子从光系统II（PSII）到光系统I（PSI）的传递上起重要作用[35]，可以加速电子从PSII到PSI的转移[36]，从而影响ATP和NADPH的产生。在茶树叶片中PSI蛋白（PsaG、PsaL、PsaO）、PSII蛋白（PsbA、PsbD、PsbE、PsbH、PsP、PsbQ、PsbR）和捕光色素复合物LHC蛋白（Lhcb1，Lhcb2，Lhcb4，Lhcb6）以及叶绿体ATP合成酶也被检测到[8]，有研究表明大麦应对铝胁迫时ATP合成酶也会大量合成[37]。Li等[7]发现，茶树在铝诱导条件下4个叶绿素a/b结合蛋白基因出现大量表达，可能与茶树响应铝有关。以上结果表明，与对铝敏感植物不同，茶树响应铝处理能够保持较高的光合作用效率，茶树叶片维持这些蛋白质的高表达量可能是茶树喜铝或铝富集的机制之一。

3.4 铝促进茶树抗氧化系统相关酶的合成

植物能够利用抗氧化酶系统，提高其抗氧化能力进而增强耐铝性能，已有研究报道超氧化物歧化酶（SOD）、过氧化物酶（POD）、过氧化氢酶（CAT）、抗坏血酸酶（APX）和谷胱甘肽-S-转移酶（GST）等抗氧化酶在植物应对环境盐碱胁迫、重金属毒害、干旱与高温等非生物胁迫时具有重要调节作用[38]。罗亮等[39]在茶树中研究发现，低浓度的铝（10 mg·L-1）处理可以降低茶树的丙二醛（MDA）含量，并增强茶树POD、CAT活性；高浓度的铝处理（100 mg·L-1）降低POD的活性，提高CAT活性和丙二醛含量。于翠平等[40]研究也得到了一致的结果，即铝处理明显促进茶树生长发育，增加茶树叶片叶绿素的含量，并提高SOD、CAT、POD活性，使MDA含量降低。Ghanati等[5]研究表明，铝可显著提高茶树根尖和茶树悬浮培养细胞的保护酶活性，降低脂质过氧化作用，减少与细胞壁结合的木质素和多酚含量，延缓木质化并提高细胞壁的韧性，从而间接提高抵御外界胁迫的能力。Xu等[8]研究发现，茶树在铝诱导条件下，CAT、APX及GST在其根部大量合成。GST有助于保护细胞免受氧化损伤，通过谷胱甘肽与过量的毒素形成连体S-谷胱甘肽产物，并进一步将产物运输到液泡进行隔离[41]。Li等[7]利用RNA-Seq对不同铝浓度处理的茶树幼苗根系进行转录组测序分析，发现在高铝浓度诱导条件下基因在茶树中大量表达。因此，茶树在铝处理条件下抗氧化酶活性增加，且相关基因表达被诱导，推测该抗氧化酶保护系统可以消除因铝处理而产生的活性氧自由基等毒害物质，酶类和非酶类抗氧化系统可能参与茶树耐铝及富集铝的生物学过程。

3.5 茶树跨膜转运蛋白对铝的响应

Li等[7]通过转录组测序分析发现2个铝诱导的苹果酸转运蛋白基因与1个铝敏感转运蛋白基因在茶树根系中被铝诱导表达。是铝诱导的苹果酸转运蛋白基因与耐铝相关[42]，在拟南芥中编码一个跨膜蛋白和耐铝紧密关联[43]，它和水稻中的是同源基因，在水稻中通过和形成一个复合物共同调节修饰细胞壁组分从而达到耐铝作用[43]，根细胞壁的组成成分可间接反映植物抵御外界环境胁迫的能力。这些转运蛋白的同源基因在高耐铝植物荞麦中也被鉴定受铝诱导[44]，以上研究表明，这些转运蛋白基因介导的铝耐受机制在植物界普遍存在，虽然在不同植物物种中表达模式不完全一致。

Li等[7]在茶树中发现了15个转运蛋白家族基因（ATP-Binding cassette）被铝诱导表达，ABC转运蛋白是一大类跨膜转运蛋白，参与生物体多种物质的跨膜运输，其转运底物包括多糖、重金属螯合物、生物碱等[45]，推测ABC转运蛋白可能与茶树根部铝的吸收跨膜转运及铝在茶树叶片亚细胞水平的分布相关。

镁转运蛋白基因（Magnesium transporter gene）通过调节镁离子的内流来介导水稻的其他抗铝胁迫途径，铝胁迫可诱导其在水稻根中的快速表达。与水稻抗铝性能高度相关，该基因敲除突变体对铝毒性的耐受能力减弱。因镁在植物中作为多种酶的辅基，推测其可能通过提高酸性磷酸酶的活性、稳定H+-ATPase的活性、调节细胞质pH、维持细胞质Ca2+稳态、缓解活性氧的产生等提高植株的耐铝性能[46]。Li等[7]基于茶树转录组测序发现3个镁离子转运蛋白基因被高浓度铝诱导表达，推测其在茶树体内可能存在与水稻类似的生物学功能，从而增强茶树耐铝的生物学特性。

在水稻、拟南芥中研究表明，多药和有毒化合物转运蛋白基因（Multidrug and toxic compound extrusion，）与柠檬酸的转运相关，它能促进柠檬酸分泌以螯合机体外的铝离子，减轻铝毒[42,47]。高铝诱导条件下，Li等[7]在茶树中发现5个同源基因的表达量受高铝浓度的诱导，表明基因可能通过调节柠檬酸的分泌来提高茶树耐铝能力。

Li等[7]还发现了大量与硫酸盐外排、钾转运、硝酸盐转运蛋白相关的转运蛋白基因，这表明铝离子的转运可能与以上这些化合物一并转运。除此之外，Li等[7]鉴定了，和共3个水通道蛋白的同源基因，其中受高铝浓度诱导，其他2个被高铝抑制。在铝富集植物绣球花（）中也鉴定了两个水通道蛋白家族成员，分别定位于液泡膜Al3+转运体（）和质膜Al3+转运蛋白1（）[48]，可能通过转运非离子底物如NH3、尿素和水调节细胞渗透压来缓解铝毒胁迫[49-50]，也有可能是铝以Al(OH)3分子形态跨越茶树液泡膜或细胞膜转运，其机制还需进一步研究阐明。

因此，研究表明茶树耐铝聚铝机理复杂，为多基因共同调控的结果：包括内部耐受和外部排斥机制。水稻和拟南芥等模式植物抗铝毒的机理包括铝的外部排斥、减少对铝的吸收及体内对铝的区隔化。茶树作为铝的富集植物，铝在茶树体内的螯合及区隔无害化可能起着更为关键的作用，前者与有机酸代谢密切相关，胞质内维持着较低活性铝的水平，从而减少铝对茶树细胞器的毒害，而后者则是细胞壁修饰相关基因及跨膜转运蛋白扮演着重要角色。

3.6 铝胁迫相关转录因子的表达

在苔藓植物和高等植物中被鉴定为响应铝胁迫的关键转录因子，并且可能在陆生植物体内广泛存在[44, 51-53]。Li等[7]研究结果表明，茶树基因也受铝诱导，调控的下游基因的部分同源基因在茶树中也被鉴定，这些基因功能涉及茶树根部有机酸的分泌（）、铝离子跨细胞膜吸收（）、离子的液泡区隔化（）、细胞壁组分修饰（）、镁转运蛋白（），这些基因都和茶树耐铝或富铝相关，表明茶树可能与拟南芥、水稻具有相似的耐铝机制。蛋白是一类植物特异的转录因子家族，在植物响应病害及非生物胁迫中起重要作用[54]。研究表明，在拟南芥中与启动子区域结合阻止其转录表达，是的转录阻遏因子，而在铝诱导条件下可以调节苹果酸分泌，苹果酸能和铝离子螯合从而缓解铝毒害[55]。Li等[7]发现6个家族基因响应铝诱导表达，可能通过使表达量下调减少其对的负向调控，进而调节苹果酸的分泌。除此之外，Li等[7]还发现了、等转录因子，其调控的下游基因中，许多基因功能和植物响应生物和非生物胁迫相关。推测这些转录因子在茶树耐铝聚铝生物学过程中发挥了非常重要的作用，其调控机理将是今后研究的重点。

3.7 茶树其他耐铝候选基因

蛋白质泛素化已被证明在对外界环境信号的感知和转导中发挥重要作用，Li等[7]在茶树根部发现了13个与泛素化相关基因，表明蛋白质泛素化和茶树响应外界铝的诱导存在密切关联。研究表明调控增加甾醇生物合成量，在谷类作物中具有耐铝作用[56]，是家族成员之一Li等[7]在茶树中也检测发现了多个基因。Oh等[57]通过蛋白组发现，热激蛋白在缓解小麦耐铝毒害方面发挥了重要作用。Li等[7]检测发现了5个热激蛋白基因，推测其可能在转录水平上参与了茶树耐铝与富铝调控。值得关注的是，还发现许多未知生物学功能的基因在茶树根部大量表达。基于转录组或蛋白组鉴定的受铝水平调控的关键基因，是解析茶树铝富集的分子机理的候选基因，为后续研究提供了重要依据。

4 展望

茶树因具有较高的经济与品饮价值，最近几年有关茶树分子生物学的研究发展迅速。近期茶树基因组测序的完成[58]，将会促进对茶叶代谢物质生物合成、品质形成及养分高效机理等相关科学问题的研究。有关茶树耐铝聚铝的分子机理鲜有报道，耐铝相关基因的克隆解析研究更是一片空白，尤其是与抗铝密切相关的转录因子、转运蛋白等基因值得进一步探索。模式植物水稻和拟南芥仅可以作为茶树耐铝候选基因功能研究的遗传转化受体，目前，茶树遗传转化体系不成熟将成为茶树聚铝基因功能研究的技术瓶颈。已有的研究表明植物耐铝是一个复杂的机制，是多基因共同作用的结果，借助于当前公布的茶树基因组数据，进一步挖掘与耐铝密切相关的转录因子、转运蛋白等基因，不断明确茶树耐铝机制，对于培育具有耐酸耐铝的农作物、提高农作物产量及促进农业可持续发展具有非常重要意义。

[1] Haug A, Foy C E. Molecular aspects of aluminum toxicity [J]. Critical Reviews in Plant Sciences, 1983, 1(4): 345-373.

[2] Ma J F. Syndrome of aluminum toxicity and diversity of aluminum resistance in higher plants [J]. International Review of Cytology-A Survey of Cell Biology, 2007, 264: 225-253.

[3] Ma JF, Shen R, Zhao Z, et al. Response of rice to Al stress and identification of quantitative trait loci for Al tolerance [J]. Plant & Cell Physiology, 2002, 43: 652-659.

[4] Matsumoto H, Hirasawa E, Morimura S, et al. Localization of aluminium in tea leaves [J]. Plant & Cell Physiology, 1976, 17(3): 627-631.

[5] Ghanati F, Morita A, Yokota H. Effects of aluminum on the growth of tea plant and activation of antioxidant system [J]. Plant and Soil, 2005, 276(1): 133-141.

[6] Hajiboland R, Rad S B, Barcelo J, et al. Mechanisms of aluminum-induced growth stimulation in tea () [J]. Journal Plant Nutrition and Soil Science, 2013, 176: 616-625.

[7] Li Y, Huang J, Song X W, et al. An RNA-Seq transcriptome analysis revealing novel insights into aluminum tolerance and accumulation in tea plant [J]. Planta, 2017, 246: 91-103.

[8] Xu Q S, Wang Y, Ding Z T, et al. Aluminum induced physiological and proteomic responses in tea () roots and leaves [J]. Plant Physiology and Biochemistry, 2017, 115: 141-151.

[9] 梁月荣. 茶树铝代谢研究及其对作物抗铝育种的意义[J]. 福建茶叶, 1993(3): 20-24．

[10] Carr H P, Lombi E, Kupper H, et al. Accumulation and distribution of aluminium and other elements in tea () leaves [J]. Agronomie, 2004, 23(8): 705-710.

[11] Gao H J, Zhao Q, Zhang X C. Localization of fluoride and aluminum in subcellular fractions of tea leaves and roots [J]. Journal of Agricultural and Food Chemistry, 2014, 62: 2313-2319.

[12] Fung K F, Carr H P, Poon B H, et al. A comparison of aluminum levels in tea products from Hong Kong markets and in varieties of tea plants from Hong Kong and India [J]. Chemosphere, 2009, 75(7): 955-962.

[13] 于翠平. 茶树耐铝的基因型差异及机理研究[D]. 杭州: 浙江大学, 2014: 34.

[14] 王琼琼, 薛志慧, 陈志丹, 等. 不同茶树种质间氟铝元素积累特性的研究[J]. 热带作物学报, 2016, 37(5): 862-869.

[15] Nagata T, Hayatsu M, Kosuge N. Identification of aluminium forms in tea leaves by27Al NMR [J]. Phytochemistry, 1992, 31: 1215-1218.

[16] Morita A, Horie H, Fujii Y, et al. Chemical forms of aluminum in xylem sap of tea plants (L.) [J]. Phytochemistry, 2004, 65: 2775-2780.

[17] Morita A, Yanagisawa O, Takatsu S, et al. Mechanism for the detoxification of aluminum in roots of tea plant ((L.) Kuntze) [J]. Phytochemistry2008, 69(1): 147-153.

[18] 孙婷, 刘鹏, 郑人卫, 等. 茶树体内铝形态及铝累积特性[J]. 作物学报, 2009, 35(10): 1909-1915.

[19] 潘根生, Masaki T, 小西茂毅. 茶根尖细胞各胞器分部的分离及其绍的分布[J]. 浙江农业大学学报, 1991, 17(3): 255-258.

[20] Tolrà R, Vogel-Mikuš K, Hajiboland R, et al. Localization of aluminium in tea () leaves using low energy X-ray fluorescence spectro-microscopy [J]. Journal of Plant Research, 2011, 124(1): 165-172.

[21] 马士成. 铝对茶树氟吸收、累积、分布特性的影响及其机理研究[D]. 杭州: 浙江大学, 2012: 80.

[22] Chenery E M. A preliminary study of aluminium and the tea bush [J]. Plant and Soil, 1955, 6(2): 174-200.

[23] 方兴汉, 吴彩. 铝对茶树无机营养吸收和分布的影响[J]. 中国茶叶, 1989, 11(4): 34-35.

[24] 潘根生, 小西茂毅. 供铝条件下氮对茶苗生长发育的影响[J]. 浙江大学学报（农业与生命科学版）, 1995(5): 461-464.

[25] Xu Q S, Wang Y, Ding Z T, et al. Aluminum induced metabolic responses in two tea cultivars [J]. Plant Physiology and Biochemistry, 2016, 101: 162-172.

[26] Ruan J, Ma L, Shi Y, et al. Effects of litter incorporation and nitrogen fertilization on the contents of extractable aluminium in the rhizosphere soil of tea plant ((L.) O. Kuntze) [J]. Plant and Soil, 2004, 263(1): 283-296.

[27] Chen Y M, Tsao T M, Liu C C, et al. Aluminium and nutrients induce changes in the profiles of phenolic substances in tea plants (CV TTES, No. 12 (TTE)) [J]. Journal of the Science of Food and Agriculture, 2011, 91(6): 1111-1117.

[28] Yang Y, Yu Liu Y, Huang C F, et al. Aluminium alleviates fluoride toxicity in tea () [J]. Plant and Soil, 2016, 402: 179-190.

[29] 李春雷, 倪德江. 铝对茶树光合特性和叶片超微结构的影响[J]. 湖北农业科学, 2014, 53(3): 604-606.

[30] Brunner I, Sperisen C. Aluminium exclusion and aluminium tolerance in woody plants [J]. Frontier of Plant Science, 2013, 4(1): 172. doi:10.3389/pis.2013.0072.

[31] Morita A, Yanagisawa O, Maeda S, et al. Tea plant (L.) roots secrete oxalic acid and caffeine into medium containing aluminum [J]. Soil Science and Plant Nutrition, 2011, 57: 796-802.

[32] Yancey P H. Organic osmolytes as compatible, metabolic and counteracting cytoprotectants in high osmolarity and other stresses [J]. Journal of Experimental and Biology, 2005, 208(15): 2819-2830.

[33] Hamilton C A, Good A G, Taylor G J. Induction of vacuolar ATPase and mitochondrial ATP synthase by aluminum in an aluminum-resistant cultivar of wheat [J]. Plant Physiology, 2001, 125(4): 2068-2077.

[34] Wang ZQ, Xu XY, Gong QQ, et al. Root proteome of rice studied by iTRAQ provides integrated insight into aluminum stress tolerance mechanisms in plants [J]. Journal of Proteomics, 2014, 98: 189-205.

[35] Cramer W A, Zhang H, Yan J, et al. Transmembrane traffic in the cytochrome b6f complex [J]. Annual Review of Biochemistry, 2006, 75(1): 769-790.

[36] Rowland J G, Simon W J, Nishiyama Y, et al. Differential proteomic analysis using iTRAQ reveals changes in thylakoids associated with Photosystem II-acquired thermotolerance in Synechocystis sp. PCC 6803 [J]. Proteomics, 2010, 10(10): 1917-1929.

[37] Dai H, Cao F, Chen X, et al. Comparative proteomic analysis of aluminum tolerance in tibetan wild and cultivated barleys [J]. PLoS One, 2013, 8(5): e63428.

[38] Kumari M, Taylor G J, Deyholos M K. Transcriptomic responses to aluminum stress in roots of[J]. Moleular Genetics and Genomics, 2008, 279: 339-357.

[39] 罗亮, 谢忠雷, 刘鹏, 等. 茶树对铝毒生理响应的研究[J]. 农业环境科学学报, 2006, 25(2): 305-308.

[40] 于翠平, 潘志强, 陈杰, 等. 铝对茶树生长与生理特性影响的研究[J]. 植物营养与肥料学报, 2012, 18(1): 182-187.

[41] Huang C F, Yamaji N, Chen Z C, et al. A tonoplast-localized half-size ABC transporter is required for internal detoxification of aluminum in rice [J]. Plant Journal, 2012, 69: 857-867.

[42] Liu J, Magalhaes J V, Shaff J, et al. Aluminum-activated citrate and malate transporters from theandfamilies function independently to conferaluminum tolerance [J]. Plant Journal, 2009, 57(3): 389-399.

[43] Larsen P B, Geisler M J, Jones C A, et al.encodes a phloemlocalized ABC transporter-like protein that is required for aluminum tolerance in[J]Plant Journal, 2005, 41: 353-363.

[44] Yokosho K, Yamaji N, Ma J F. Global transcriptome analysis of Al-induced genes in an Alaccumulating species, common buckwheat (Moench) [J]. Plant Cell and Physiology, 2014, 55(12): 2077-2091.

[45] Dean M, Rzhetsky A, Allikmets R. The human ATPbinding cassette (ABC) transporter superfamily [J]. Genome Research, 2001, 11: 1156-1166.

[46] Bose J, Babourina O, Rengel Z. Role of magnesium in alleviation of aluminium toxicity in plants [J]. Journal Experimental and Botany, 2011, 62(7): 2251-2264.

[47] Yokosho K, Yamaji N, Ma J F. An Al-induciblegene is involved in external detoxification of Al in rice [J]. Plant Journal, 2011, 68(6): 1061-1069.

[48] Negishi T, Oshima K, Hattori M, et al. Tonoplast- and plasma membrane-localized aquaporin-family transporters in blue Hydrangea Sepals of aluminum hyperaccumulating plant [J]. PLoS One, 2012, 7: e43189. doi:10.3171/journal.pone.0043189.

[49] Loqué D, Ludewig U, Yuan L, et al. Tonoplast intrinsic proteinsandfacilitate NH3transport into the vacuole [J]. Plant Physiology, 2005, 137: 671-680.

[50] Liu L H, Wirén N V. Urea transport by nitrogen-regulated tonoplast intrinsic proteins in Arabidopsis [J]. Plant Physiology, 2003, 133: 1220-1228.

[51] Sawaki Y, Iuchi S, Kobayashi Y, et al.regulates multiple genes that protect Arabidopsis from proton and aluminum toxicities [J]. Plant Physiology, 2009, 150: 281-294.

[52] Yamaji N, Huang C, Nagao S, et al. A zinc finger transcription factorregulates multiple genes implicated in aluminum tolerance in rice [J]. The Plant Cell, 2009, 21: 3339-3349.

[53] Ohyama Y, Ito H, Kobayashi Y, et al. Characterization oforthologous genes in tobacco and other plant species [J]. Plant Physiology, 2013, 162: 1937-1946.

[54] Rushton P J, Somssich I E, Ringler P, et al. WRKY transcription factors [J]. Trends in Plant Science, 2010, 15(5): 247-258.

[55] Ding Z J, Yan J Y, Xu X Y, et al.functions as a transcriptional repressor of, regulating aluminum-induced malate secretion in Arabidopsis [J]. Plant Journal, 2013, 76: 825-835.

[56] Wagatsuma T, Khan M S H, Watanabe T, et al. Higher sterol content regulated bywith concomitant lower phospholipid content in membranes is a common strategy for aluminium tolerance in several plant species [J].Journal of Experimental Botany, 2015, 66: 907-918.

[57] Oh M W, Roy S K, Kamal A H M, et al. Proteome analysis of roots of wheat seedlings under aluminum stress [J]. Molecular Biology Reports, 2014, 41: 671-681.

[58] Xia E H, Zhang H B, Sheng J，et al. The tea tree genome provides insights into tea flavor and independent evolution of caffeine biosynthesis [J]. Molecular Plant, 2017, 10(6): 866-877.

Advances of Aluminum Tolerance and Accumulation in Tea Plant

LI Yong1, TANG Che2, ZHAO Hua1*, NI Dejiang1

1. Key Laboratory of Horticultural Plant Biology, Ministry of Education; College of Horticulture and Forestry Sciences, Huazhong Agricultural University, Wuhan 430070, China; 2. Hubei Province Agricultural Products Quality Safety Testing Center, Wuhan 430070, China

Acidification is identified in 30%-40% arable land worldwide. Furthermore, the soil acidity is gradually serious. Aluminum (Al) toxicity is a major limiting factor for plant growth and crop production in acid soils. The tea plant ((L.) O. Kuntze) exhibits good performance when exposed to a proper Al level, and accumulates high Al in the leaves without representative toxicity symptoms, such as growth inhibition of root tip, falling of the epidermis of root cap. Thus, tea plant is considered as an Al hyper accumulator. This review summarized the progress of Al accumulation, forms, subcellular location or distribution and its physiological responses of tea plant to Al. Additionally, the potential mechanisms and future researches related to Al tolerance or accumulation in tea plant were also discussed.

tea plant, aluminum, organic acid, transporter, transcription factor

S571.1

A

1000-369X（2018）01-001-08

2017-06-29

2017-10-24

国家自然科学基金（31470406）、中央高校基本科研业务费专项资金资助项目（2662015BQ011）

李勇，男，硕士研究生，主要从事茶树铝富集机理的研究。*通讯作者：zhaohua@mail.hzau.edu.cn