高山生态系统土壤微生物群落特征及氮素动态研究进展

徐 波

（阿坝师范学院资源与环境学院，四川阿坝 623002）

高山环境气候条件严酷，低温和短暂的生长季是影响高山植物生长与物候节律最主要的限制因子［1］。氮素是限制高山植物生产力最大的因素［1］，而低温又是限制植物有效氮素供应的主要因子［2］。因此，高山生态系统中土壤氮素动态对植物的生长起着关键性作用。

传统的观念认为，高山生态系统土壤中的微生物在寒冷的冬季将处于休眠或者活性较低状态。然而近年来大量研究表明，雪被下土壤微生物在土温低至0℃以下仍能保持较高的生理活性［3］。土壤微生物在非生长季对凋落物的分解和土壤养分的矿化起着十分重要的作用，其活性影响高山生态系统土壤氮素动态［4］。此外，微生物本身就是土壤中1个巨大的动态有机氮库［5，6］，在冬季与春季过渡阶段存在着由微生物生物量氮转变为土壤可溶性氮的过程［5，7］，早春季节土壤有机氮的脉冲效应为早春植物的生长提供很好的养分保障［8］。因此，探究高山生态系统土壤微生物活动与氮素动态之间的相互关系，有助于了解高山生态系统土壤对植物的养分供应状况，也为进一步了解高山植物如何适应养分匮乏的高山环境提供参考。

1 高山生态系统土壤微生物群落特征

1.1 土壤微生物活性 由于高山土壤在1年中有较长时间处于冻结状态，因此这一恶劣环境中的土壤微生物将经历1个漫长而寒冷的冬季。过去很长一段时间里，人们都主观地认为土壤微生物在寒冷的季节将处于休眠状态。然而，近年来越来越多的研究发现，在寒冷的季节，北极地区的土壤仍能维持微生物的活动，甚至在土壤处于冻结状态下仍然存在着微生物的活动［9］。其主要原因为，即使土壤中大部分的水都已结冰，土壤颗粒周围仍然存在着较薄的液态水膜，而这些水膜在低于-10℃，甚至低至-40℃时才会冻结［3］，只要有非冻结的液态水存在，土壤微生物就可以维持其生理活性［9］。土壤微生物活性对温度变化十分敏感，微生物活动将随温度的降低而迅速下降［9］。在冬季，高山土壤表层被积雪覆盖，这些厚厚的积雪将对土壤温度起到很好的调节作用，从而使得雪被下的微生物在外界气温很低且波动巨大的情况下仍能保持活性。Brooks等［10］研究表明，雪被覆盖对于土壤温度的影响作用明显，往往能使土壤温度在冬季保持在-5℃左右，而且由土壤颗粒所吸附的水在土壤温度低于-8℃以后才会结冰［3］。因此，土壤微生物在土温低于0℃仍能保持其生理活性。

1.2 土壤微生物群落的季节转化 高山生态系统土壤微生物群落的菌群类型及其功能均存在明显的季节差异。有研究表明，土壤微生物群落在非生长季以真菌为主［11］，在生长季则以细菌为主［5］。Lipson和Schmidt［12］对高山冻土土壤细菌群落季节动态监测发现，细菌菌落的结构组成存在明显的季节性变化规律。一些研究针对高山环境中土壤微生物群落结构的季节变化进行了潜在原因分析，例如，Nemergut等［4］指出，夏季由于温度较高，植物生长和代谢旺盛，将释放出大量的根际分泌物，从而为细菌的大量繁殖提供了充足的养分物质；秋季植物开始停止生长，微生物群落则转变为以利用植物凋落物的真菌占优势；进入冬季后，适应寒冷的微生物菌群便开始大量繁殖。此外，Lipson等［13］在探讨土壤微生物生物量在融雪后下降的潜在机制中指出，由于温度的升高与可利用碳含量的下降，将导致土壤微生物生物量碳平衡在冬季和夏季经历1次重要的转变。目前，众多关于土壤微生物群落组成随季节变化研究均一致认为，真菌作为冬季土壤微生物群落中的优势菌种，更加适应寒冷的气候条件，并有助于利用非生长季中复杂的凋落物底物，如纤维素和香草酸等［5］；夏季以细菌占优势的微生物群落更适应低成本的资源物质，如根系分泌物，并能迅速利用这些多样化的底物来源。

1.3 冻融交替对土壤微生物的影响 高山生态系统土壤微生物在季节性雪被形成和消融期间，必定会经历频繁的冻融交替过程。然而，在极地苔原、高寒草甸和世界各地不同的高山生态系统中，由于冬季气温、雪被覆盖的时间和空间均存在显著的差异，因而土壤冻融的状态也存在很大的异质性。以青藏高原为例，在高原中部的那曲地区，表层土壤真正冻结的天数较少（约1个月），存在冻融交替过程的天数则较多（约6个月），土壤将经历频繁的冻融交替［14］；而在藏北高原的大部分地区，表层土壤从10月份便开始冻结，直到次年4至5月份才开始消融，这些区域土壤的冻融交替过程便相对较少［15］。土壤微生物的活动将受到冻融交替的频率、冻结的速率及温度变化幅度等诸多因素的强烈影响。通常认为，土壤快速冻结与消融过程对土壤微生物的细胞活性影响较小，但冻结时的最终温度，却对土壤微生物的细胞活性有较大的影响，即当冻结后的最终温度高于细胞可耐受的临界温度，融化速率将不会影响到细胞的存活，当最终温度低于细胞临界值时，升温融化速率将成为影响细胞存活的主要因素［16］。

土壤微生物生物量在寒冷季末期的融雪开始前这一时期达到1年中的最大值，在冬季和春季过渡时期从融雪开始，将出现频繁的冻融交替过程，微生物生物量将迅速下降［7，13］。造成这一阶段微生物生物量急剧下降的潜在原因，通常认为有以下3个方面：

第一，土壤微生物细胞透性的改变。在冬季和春季的过渡时期，微生物细胞透性的增加能够更好地适应土壤水分的上升［17］。第二，在高山土壤中存在微生物群落类型的转化现象，即夏季以细菌占优势的微生物群落转化为冬季以真菌占优势的耐寒型微生物群落［6］。这2种类型的微生物群落对于土壤养分的需求差异成为影响土壤氮素循环的重要限制因子［11］。同时，Lipson和 Schmidt［12］研究结果表明，高山冻土土壤细菌群落的结构和菌群组成具有明显的季节性变化规律。Nemergut［4］等的研究结果也证实了微生物群落组成存在季节性转变的这一结果。而且，1个关于高山冻原土壤真菌群落系统发育的研究结果也揭示了冬季土壤中的真菌群落类型与春季和夏季的不同，即冬季微生物群落具有更大的真菌/细菌生物量比值［11］。第三，碳限制假说。随着微生物活动对碳消耗的增加，在非生长季末期出现的碳素供应不足，可能是导致冬季土壤微生物菌群（如真菌）大量死亡的重要原因。由于微生物死亡而导致其细胞质内的养分释放，从而使得以微生物生物量氮为主要来源的土壤氮素不断积累［7，12］。

2 高山生态系统土壤氮素动态

大气氮沉降、土壤母质的矿化、有机质的矿化和生物固氮是高山生态系统土壤氮素的主要来源［1］。植物吸收利用、微生物活动和淋溶作用等对土壤氮素动态起着重要作用［18-20］。

2.1 大气氮沉降 大气氮沉降可分为干沉降（如粉尘颗粒）和湿沉降（如雾、雨和雪等）。高山生态系统空气中粉尘含量较低，主要以湿沉降为主，而湿沉降又以降雨和降雪为主［1］。但是，由于人类活动的密集区域往往远离高山环境，故其大气氮沉降的量要远低于海拔较低的地区［21］。在高山生态系统中，每年由降水（包括降雪）输入的氮素进入养分循环量虽然只占其全年氮循环量的1%［22］，但是，降雪作为高山环境长期氮素输入来源的时间累积效应不可小觑。从长远来看，降雪带来的新氮素势必会对高山生态系统的土壤氮库产生影响。

Williams等［23］研究发现，高山生态系统中每年的湿沉降量中有90%氮素贮藏于季节性雪被中，而其中80%的氮素将随着春季前的雪融水以富离子脉冲的形式释放出来。出现这种现象的主要原因，是由于雪在融化前必须经历1个雪变形的过程，即从干雪向湿雪的转变。而在这个过程中，高度浓缩的溶质将以分散的液态小水滴形式存在于雪颗粒的边界层中，或者以类似液态膜的形式存在于颗粒表面，这些液态水中含有大量的溶质，其浓度比原来的冰晶至少大出1个数量级［22］。然而，植物在冬季和春季过渡时期并未开始对氮素进行吸收利用，而此时频繁的冻融交替事件和土壤微生物的选择性吸收，使得大量的土壤硝态氮随冰雪融水流失［10，23］。

2.2 微生物活动对土壤氮素动态的影响 除了大气氮沉降外，微生物（固定细菌）的直接固定，微生物对植物凋落物的分解过程，微生物的代谢产物及其死亡残体的分解均为土壤氮素的重要来源。高山生态系统土壤可溶性氮素在生长季末期由于植物和微生物的生长而被耗尽。进入非生长季，大量新鲜植物凋落物的投入将对土壤微生物的活动提供丰富的碳氮底物，从而有利于土壤微生物对氮素的矿化作用。因此，高山生态系统土壤微生物在夏季表现出对氮素的固持［24］，而在冬季则表现出对氮素的矿化［25］。

传统的观念认为，在北极和高海拔地区的寒冷季节由于空气和土壤温度均长期低于0℃，此时土壤微生物处于休眠或者其活性非常低的状态。但越来越多的研究表明，在具有季节性雪被覆盖的高山生态系统中，冬季土壤呼吸是不容忽视的。Jones［26］通过连续10年的研究结果表明，冬季土壤呼吸量可占全年总土壤呼吸量的14%～30%。此外，在许多不同地区不同类型的高山生态系统的研究中，也发现冬季土壤呼吸占到全年总土壤呼吸的10%～50%［25］。而且，在北极地区冬季土壤养分的净矿化速率甚至比夏季还高［27］，这在很大程度上与土壤微生物菌群结构和功能的季节差异有关［12，27］。Brooks等［10］研究发现一定厚度的雪被可使土壤温度维持在-5℃左右，此时土壤微生物仍可保持生理活性［9］，并观测到了CO2的释放。

此外，土壤微生物具有世代周期短，C:N值低等特点，需要不断吸收土壤中氮素养分以保证其基本的生命活动。所以，微生物活体自身就是土壤中1个巨大的动态氮库［28］。同时，一些具有特定生理功能的微生物，例如氨化细菌、硝化细菌、反硝化细菌以及固氮细菌等，它们的生命活动对不同形态的土壤氮素转化和循环过程具有十分重要的作用［29］。Bowman［8］的研究结果表明，在美国弗兰特山脉地区，土壤可溶性有机氮的含量在冬季稳定性雪被覆盖下，表现出逐渐增加的趋势，这为早春植物的生长发育提供了必要的养分准备。然而，进入冬季和春季的过渡阶段，冻融交替事件发生频率增加，这将对土壤氮素产生显著影响。首先，冻融交替过程将改变土壤微生物的菌群类型和功能，从而使得土壤N2O排放增加。土壤解冻将导致土壤解冻期间的反硝化作用加强，从而产生大量。

2.3 植物生长对土壤氮素动态的影响 高山生态系统1个很重要的特征是生长季节十分短暂，一般从每年4月底5月初到10底。在这短暂的5个月左右的生长季中，高山植物完成其生活史需要吸收利用生态系统中大量的氮素养分，这势必导致高山生态系统土壤氮素在生长季末期十分匮乏［1］。植物作为生态系统氮素循环的重要组成部分，在氮素循环过程中起着重要作用，它通过吸收土壤中的氮素养分构成自身的组织器官，到生长季末期通过凋落物的形式将氮素归还土壤。因此，植物对不同形态氮素的吸收速率和利用效率及其自身凋落物质量等对于生态系统的氮素循环过程均存在着十分重要的影响［18］。

植物生长与土壤微生物之间的相互作用也在很大程度上影响着氮素循环。在生长季，高山植物与土壤微生物之间共同竞争着有限的土壤氮素养分。同时，大量新鲜凋落物的投入，将促进土壤微生物的活动。通常情况下，土壤微生物生长受限于土壤中的碳库［31］，而植物根系分泌物及根的更新是土壤微生物重要的碳源［32］。因此，植物提供的碳的数量与质量将决定着土壤微生物对氮素的净矿化［33］，并影响着硝态氮产生的总量及其在生态系统中的淋溶状况［19］。此外，高山生态系统中早春植物在雪融化初期便开始快速生长，这有利于将雪融化初期的大量营养物质固定在植物体内，有效防止冰雪融水径流导致的养分流失，对高山土壤营养库的稳定起着“春坝”作用［34］。

3 结论与展望

高山环境土壤微生物在寒冷的冬季，土壤温度低于0℃的条件下仍能保持活性，这对高山生态系统非生长季土壤氮素的矿化起着重要作用，有助于冬季土壤养分的积累。这为维持高山生态系统植物的生长提供了充足的养分保障。同时，高山生态系统土壤微生物群落结构和组成存在明显的季节差异，表现为冬季土壤微生物群落以真菌占优势，而夏季则以细菌群落占优势，这种季节性的土壤微生物群落结构和组成变化对土壤氮素动态有着重要影响。因此，研究土壤微生物活动的特征及其影响因素对探究高山生态系统土壤氮循环及其对植物生长的作用有着重要意义。

高山生态系统土壤氮素动态受大气氮沉降、微生物活动及植物生长等多方面因素的综合影响。在高山地区，降雪一方面是大气氮沉降的主要来源；另一方面在高山环境中形成雪被层也将对生态系统氮素动态产生间接的影响。植物作为生态系统氮素循环的重要组成部分，一方面通过吸收土壤中的氮素养分构成自身的组织器官；另一方面则在生长季末期主要通过凋落物的形式将氮素归还土壤。此外，植物生长与土壤微生物之间的相互作用也在很大程度上影响着土壤氮素循环。

在全球气候变化的背景下，高山环境在温度和降水等方面的变化较其他地区更加明显，这势必对现有的雪被覆盖情况、土壤微生物活动及植物生长产生深远影响。因此，进一步加强对高山生态系统土壤微生物在不同温度和降水条件影响下的结构、组成及活性研究，有助于探究高山生态系统土壤氮素在未来气候变化影响下的循环特征。同时，系统研究土壤微生物、氮素动态及植物生长3者之间的耦合关系，将对深入了解气候变化对高山生态系统结构和功能的影响起着重要作用。