功能磁共振在神经外科手术计划中的应用

焦玉明，曹勇

首都医科大学附属北京天坛医院 a.神经外科；b.国家神经系统疾病临床医学研究中心，北京 100050

专论——神经影像技术的临床应用

编者按：近年来，随着神经影像技术的快速发展，其在临床领域的应用也愈发成熟。尤其是以核磁共振成像（MRI）为基础的技术的发展，包括结构和功能MRI，使得多模态影像成为可能。本专论探讨以MRI为主的神经影像技术在神经外科手术计划和实施中的应用。文献综述和研究文章表明，多模态影像技术以其无创性、预测性，以及立体图像信息的互补和综合性，给神经外科手术术前功能定位、手术入路计划、术中导航以及决策提供了很有价值的指导作用。本期专论也收录了一篇同样主题的译文文章。另外，目前机器学习和深度学习在临床上的应用也主要集中在影像学领域，本专论同时收录了一篇利用深度学习算法分析CT图像以区分阿尔茨海默病的研究文章。

功能磁共振在神经外科手术计划中的应用

焦玉明a,b，曹勇a,b

首都医科大学附属北京天坛医院 a.神经外科；b.国家神经系统疾病临床医学研究中心，北京 100050

随着功能磁共振（functional MRI，fMRI）技术的发展，fMRI技术已经在神经外科得到了越来越广泛的应用，以保护脑功能进而提高手术预后。本综述对任务态fMRI、弥散张量成像（Diffusion Tensor Imaging，DTI）及静息态fMRI（rsfMRI）技术在神经外科手术计划中的应用进行了探讨。目前任务态fMRI与DTI纤维束追踪技术已经广泛应用于神经外科手术术前计划中，用以评估病灶与功能区的空间关系,具有较高的稳定性及可靠性。rs-fMRI相关研究也表明其在对于神经功能区、神经认知功能区、致痫灶的判断及定位方面的临床应用潜力。随着磁共振技术的不断完善，fMRI将进一步提高神经外科手术预后。

功能磁共振；任务态功能磁共振；弥散张量成像；静息态功能磁共振；神经外科

引言

神经功能的保护是神经外科手术中最为关键的环节之一。既往神经外科术前评估与术前计划基于传统磁共振（MRI），根据医生经验判断功能区及纤维束与病灶的关系。然而，传统磁共振并不能直观显示功能性脑组织的空间位置。对于一些神经外科疾病，病灶体积较大、水肿、病灶本身存在的组织形态学特征等很可能改变功能区的位置，此时，单纯依赖传统磁共振很难准确判断功能区的位置，进而进一步提高手术预后。同时，对于神经外科手术，除了传统神经功能（运动感觉、语言、视觉）外，神经认知功能的保护也是神经外科手术的重要环节。如何利用影像学检查为临床提供尽可能丰富的信息，为临床治疗做出指导是目前神经外科的重要问题。20世纪90年代，Ogawa等[1-3]首先描述了基于动物实验研究的血氧水平依赖（Blood Oxygenation Level Depended，BOLD）原理，自此，功能磁共振（functional MRI，fMRI）技术迅速发展，fMRI发展至今已经成为现代认知神经科学，包括心理学、神经科学、精神病学和语言学等领域中应用最为广泛的研究技术之一。目前，fMRI技术在神经外科已经应用较为广泛。本文综述fMRI在神经外科手术计划中的应用。

1 BOLD-fMRI的原理

血氧依赖功能磁共振是以内源性血红蛋白为对比剂，通过血氧饱和度的变化实现成像的方法。利用磁场中物质的不同磁敏感性进行fMRI成像。脱氧血红蛋白有很强顺磁性效应，而含氧血红蛋白则具有抗磁性。当被试者执行特定任务时，相应脑功能中枢的神经元被激活，临近血管床的血流量和血容量增加，导致局部含氧血红蛋白增加，脱氧血红蛋白减少，脑组织T1和T2值缩短，尤其T2缩短更为明显，使在MR图像上脱氧血红蛋白存在的区域MR信号下降，通过适当后处理技术并利用伪彩色标记到MRI图像上，显示功能区。BOLD-fMRI结合了功能、影像和解剖3方面的因素，是一种在活体人脑定位各功能区的有效方法，无损地观测与神经活动增加的位置关联的脑部皮质血容积、血流和血氧合的变化，可对视觉、运动、语言和记忆等功能中枢进行成像[3]。

2 fMRI在手术计划中的作用

在保护神经功能等前提下尽可能最大程度地切除病灶是神经外科重要的手术原则[4]。因此，术前严格评估功能区与病灶之间的关系对于提高神经外科患者手术预后极为重要。fMRI可以在术前对于患者的神经功能进行个性化分析，详细描绘病灶与功能区之间的空间结构关系。还可以无创地对于患者的功能性优势脑半球进行判断。从而提高功能保护。术前fMRI已经成为神经外科手术术前评估重要的工具。

2.1 基于任务态fMRI的术前计划

基于任务态的BOLD-fMRI的有效性已经得到了广泛证实，是目前神经外科临床工作中最为常用的fMRI[5-7]。所需要进行的检测任务根据病灶的具体位置所累及的功能区进行选择。病灶位于中央沟附近可能会累积运动及感觉区。优势半球额叶及颞叶的病灶可能会引起语言功能的损伤。枕叶病灶则可能会引起视觉皮层的损伤，因此需包含视觉任务。

2.1.1 运动功能区的定位

术前运动功能的任务态检查所需设备少，功能表现也相对稳定，应用较多。主要应用目的便是以不同运动区（手运动区、脚运动区、面/舌运动区）定位基础运动皮层。常用的运动任务包括对指运动、口唇运动以及脚趾屈伸运动，中重度手运动障碍的患者可以握拳运动代替对指运动[8]。其他的运动相关区域，包括辅助运动区、运动前区同样在运动中具有重要作用，一些特定的刺激任务可以将这些区域激活[9]。在既往的20多年中，诸多研究已经证实了fMRI术前运动区定位的有效性，亦有研究表明fMRI在神经外科术前计划中的重要作用[10-12]。有研究在术中应用直接皮层电刺激技术（Diffusion Tensor Imaging，DES）对于fMRI术前功能评估运动区的准确性进行验证。结果表明，两者具有非常高的一致性。敏感性可达71%～100%，特异性可达68%～100%[13-16]。目前尚缺乏应用fMRI进行术前评估对于颅内肿瘤治疗致残率影响的大样本研究数据。

2.1.2 语言功能区的定位

语言功能是十分复杂的神经认知功能，需要充分评估语言功能的各个方面。在fMRI的术前功能评估中，语言功能常应用词汇联想任务，及词汇联想、动词联想、图片命名等语言流畅性，这些功能都与Broca’s区密切相关。与Wernicke’s区相关的语言理解能力可以通过动词联想及词汇理解任务进行激活[17]。对于部分语言功能尚缺乏完善的评估方法。例如，在语言评估中通常不会有关于语法的测试，即使术后有相关语言障碍也有可能无法评估出。因此，有必要创作出与个体化语言功能相关的特异性量表[18-19]。由于fMRI的无创性及易操作性，可以有效减少有创性的诊断操作。例如既往常用的颈内动脉异戊巴比妥试验（WADA试验），该试验是判断语言优势半球的金标准。Dym等[20]对于23项研究进行Meta分析，对比研究fMRI和WADA试验对语言优势半球的判断，得出结论：fMRI可以准确、无创地对于语言的优势半球进行判断，可作为WADA试验的替代方法。一些研究应用术中定位方法验证了fMRI对于Broca’s区和Wernicke’s区及语言优势半球判断的可靠性[21-22]，Bizzi等[14]研究发现，fMRI与DES相比，fMRI对于语言优势半球的判断敏感性为80%，特异性为78%。

不同研究机构关于应用fMRI进行语言功能区术前评估的研究具有差异性，一方面语言功能是较为复杂的神经功能，另一方面在语言任务中所用的刺激任务模式具有差异[17,23-24]。对于语言的功能区评估，不同刺激方案的应用，术后数据的处理方法尚缺乏统一的技术指南，亦会影响语言功能区的判断。语言区的激活亦与不同任务的细节具有较大的相关性，描绘语言区的真正边界较为困难[25]。此外，语言激活区的个体差异较大。在Ojemann等[26]通过分析术中DES的结果表明，虽然可以定位语言区的边界，但是不同患者之间的语言区具有较大的结构差异。Bizzi等[17]通过fMRI描绘出了语言皮层的变异图以描绘不同刺激任务对于语言区定位的影响。目前有研究表明术前语言功能区fMRI分析可以有效地减低术后神经功能障碍等发生。结果仍需要进一步大样本的前瞻性研究证实。

2.1.3 BOLD-fMRI的变异性

BOLD-fMRI具有一定的变异性，可能会受到多种因素影响，包括成像质量、数量，数据分析后处理，病灶性质等[14,27]。Bizzi等[14]研究结果表明，术前fMRI运动及语言功能区定位可能会随着胶质瘤级别的变化而发生改变，功能区BOLD信号的激活可能会受到肿瘤所引起的微结构改变影响。由于肿瘤及其周边组织微血管结构等病理生理改变导致的BOLD信号下降可能会引起假阴性结果[28]。肿瘤占位效应所造成的血管收缩，动静脉短路肿瘤内部的血肿也会影响激活信号的强度，降低fMRI的准确性。相关研究提示任务态fMRI准确率在低级别肿瘤中高于高级别肿瘤[29-31]。fMRI也会造成假阳性结果，导致所描绘的功能激活区比DES所得到的功能区范围要大[32]。因此可能会减少肿瘤的切除程度。

2.1.4 BOLD-fMRI的不足

BOLD-fMRI具有不足之处。首先，如上所述，BOLD-fMRI结果可能会受多种因素的影响，从而使得结果容易产生变异[33]。因此在颅内肿瘤及癫痫患者的手术中，可结合唤醒开颅手术，术中进行颅内直接电刺激确认功能区，从而与术前fMRI-BOLD结果进行相互验证，增加手术切除的精准性[34]。其次，对于BOLD-fMRI术前影像获取时的任务量表设置尚需进一步完善。此外，不同的BOLD-fMRI的数据处理时所用的方法及参数设置会对结果产生很大影响，尚存在较多争议[35-36]。

2.2 弥散张量成像及MRI纤维束示踪技术

对于大脑的功能，除了脑灰质功能区，脑白质功能性纤维束同样具有极为重要的作用。白质功能纤维的损伤同样会造成神经功能减弱或丧失。目前，随着弥散张量成像（Diffusion Tensor Imaging，DTI）技术的发展，DTI可以追踪大脑白质纤维束，在神经外科疾病术前评估及手术计划中起到了很好的补充作用。

2.2.1 DTI在手术计划中的应用

DTI的基本原理是利用水分子弥散的各项异性来探测组织微观结构的磁共振成像方法。在与纤维束走行一致的方向弥散运动受限最小，运动最快；而在与纤维束垂直的方向弥散运动受限大，运动慢。通过观察随弥散提督脉冲方向改变而发生波动的弥散值大小来标记和描述分子弥散的各向异性[37]。DTI技术在幕上肿瘤中的术前计划及对术后神经状态评估已经被广泛研究，DTI示踪技术可以帮助选择能够通过手术最大获益的病人。

目前，临床工作中已将fMRI与DTI相结合应用于术前手术风险评估、手术入路设计当中。无论是脑肿瘤、脑血管病、癫痫、脑出血、或是脑外伤，均有相关治疗效果统计研究[38-41]。关于脑功能区或是纤维束的安全距离，有研究提示病灶-功能区距离（Lesion-Functional Distance，LED）5 mm以内极易引起损伤，而大于10 mm为较为安全的距离[42-43]。既往我们针对于脑动静脉畸形（Brain Arteriovenous Malformation，BAVM）的功能核磁辅助风险评估进行了研究，并提出了一套基于fMRI及DTI的BAVM经典手术风险评估分级Spetzler-Martin分级的补充分级系统（HDVL分级）[44]。将LED作为重要评分因素，结合形态学及血流动力学因素（如深静脉引流、弥散性、出血史等）对于患者术后功能状态的评估，准确性明显优于传统的S-M分级及其补充分级。同时，亦有团队对于fMRI及DTI辅助进行手术入路设计进行了研究。例如，在对于靠近基底节区的海绵状血管瘤（Cavernous Malformation，CM）的手术中，我们提出了手术避开功能性纤维束（锥体束、弓状束、及视辐射）的手术通道[45]。可以有效避开功能区及功能性纤维束，提高手术预后。此外，有研究提示DTI可以有效评估功能区脑肿瘤术中的切除程度。在一项对27名高分级胶质瘤和46名低级别胶质瘤的回顾性研究中，Castellano等[46]发现MRI示踪技术提示纤维束完整是术中全切的预测因素。相反，如果纤维束被侵袭或者移位，是肿瘤较难全切的预测因素，特别是对于体积小于100 cm3的肿瘤。

诸多研究都表明DTI纤维示踪技术亦可以通过术中指导切除、或者改善手术入路来提高手术预后。在手术中，将与运动、语言及视觉最为相关的纤维束、BOLD-fMRI激活区及传统解剖MRI整合到无框立体定向导航当中。以便实时掌握与感兴趣纤维束的立体关系，从而指导术者操作[40,47-48]。目前，较为常用的纤维束包括与运动功能相关的锥体束，与语言相关的弓状束、上纵束、下额枕束、下纵束，与视觉相关的视辐射等[49-51]。在术中应用神经电生理监测及定位技术时中，DTI示踪技术可以获得独特的术中解剖信息，而DES可以直接验证功能区的范围，从而指导术中需要保留的皮层及皮层下功能性脑组织。在切除过程中，如果动作诱发电位在术腔壁上可以引起短暂的神经功能障碍，则已经贴近功能纤维束，应该停止切除。既往研究通过DES对DTI示踪技术对于运动及语言通路判断的可靠性进行了证实，一致性可达82%～97%[52-53]。

2.2.2 DTI的不足之处

DTI成像也有一些不足之处。例如，在DTI成像中默认为每个像素中的纤维只有一个方向。在大脑白质中，每个有60%～90%的像素包括大于1条的纤维束[54-55]。因此，对于像素中出现纤维交叉、接触、弯曲等现象时，准确性会有所下降。目前，已有研究应用一些较为先进的MRI技术如限制球形卷积（Constrained Spherical Deconvolution，CSD）及Q空间球面成像（Q-Ball Imaging）技术试图更准确地描绘复杂的白质纤维，并取得了较为理想的效果。此外，由于纤维束追踪需要首先确定解剖感兴趣区，不同的研究者可能会略有差异，肿瘤的生长亦会影响对于功能区的判断[56]。因此，需要研究制定一个比较客观的感兴趣区选择方法。

2.3 静息态功能磁共振（rs-fMRI）

在任务态fMRI检查中，数据结果与患者的任务完成能力具有直接关系。而神外患者中很大一部分具有神经功能障碍，或者为儿童，导致任务完成不理想，使得功能区定位困难。此外，神经外科医生常比较关注重要的神经功能（运动、语言、视觉）相关的脑组织。对于同样具有重要作用的脑认知功能很难在任务态中进行定位。静息态技术（rsfMRI）的产生及发展为解决这两个问题提供了新的方向。rs-fMRI是对无任务刺激的静息态大脑自发活动的研究。所谓静息态指被试者在清醒状态下，保持闭眼、放松、静止不动，尽量保持内心平静，不做任何主动或系统性思维的状态。1995年，Biswal等[57]首次发现，无明显运动任务状态下，双侧大脑半球运动皮质的BOLD信号具有低频振荡的特性，这种低频振荡可能反映了静息态下大脑自发性的神经活动。目前rs-fMRI分析方法主要包括[58]：① 局部脑活动分析：局部一致性和低频振幅算法；② 功能连接分析：感兴趣区分析、独立成分分析和Granger因果关系分析；③ 功能网络分析：图论分析。近年来，rs-fMRI成像发展迅速，广泛应用于神经系统发育、神经精神疾病及认知神经科学等领域的研究。

2.3.1 运动、语言功能的定位

一项早期研究描述了应用rs-fMRI对于脑肿瘤患者进行运动皮层定位的研究[59]。Kokkonen等[60]对比了应用任务态fMRI与rs-fMRI进行运动区定位，结果表明rs-fMRI可以在8位肿瘤患者，10位健康人中定位运动区。Zhang等[61]报道了在4例运动感觉区肿瘤患者中进行rs-fMRI辅助手术计划。Liu等[62]在脑肿瘤及癫痫病人中通过rs-fMRI技术定位出了运动感觉区，并发现rs-fMRI、任务态fMRI及术中直接皮层电刺激具有很高地一致性。Tie等[63]应用空间独立成分分析（sICA）技术对经过训练的14位健康患者进行研究，应用rs-fMRI为基础辨别语言网络。所得出的结果用来判断另外18位健康患者的语言网络,进一步提出了一个基于sICA的定位语言网络的自动化系统。

2.3.2 协助癫痫的诊疗

目前，对于rs-fMRI在癫痫诊疗中的研究较为广泛。研究结果表明，rs-fMRI可协助预测癫痫的发生并定位癫痫灶，可能将来有助于癫痫的手术治疗。Bettus等[64]报道在22位内侧颞叶癫痫的患者中，基础功能链接的增强是定位癫痫灶的重要标志。Stuf fl ebeam等[65]应用rs-fMRI在6位患者中的5位定位出功能链接增强的区域，与皮层脑电监测结果一致。Weaver等[66]研究了4位癫痫患者及16位正常对照患者，以明确是否可用功能链接分析定位致痫灶。结果表明，应用体素分析可以准确判断致痫灶的存在。2004年Varotto等[67]利用头皮脑电的部分定向相干（PDC）结合图形（强连通子图）分析的方法正确定位致痫灶，这种方法也成功用于定位由局灶性皮质发育不良引发的继发性癫痫。2011年，Jung等[68]基于集成定向传递函数分析3名Lennox-Gastaut综合征患儿两侧同步性痫样放电的脑电图，结果显示具有较高平均产出信息的区域与手术要切除的致痫区域相吻合。

静息态研究为神经外科疾病手术计划提供了新的视角，但这项研究方法亦存在需要解决的问题，如在应用复杂脑网络方法数据处理时对节点和边的定义没有统一标准，不同的定义产生的结果可能会有差异。此外，目前大多数研究患者样本量都较小。Rs-fMRI仍在研究早起阶段。需要更大样本的进一步研究明确手术室中应用的可行性与合理性。同时，深入研究不同脑网络与神经功能及认知功能的关系。将rs-fMRI所得结果输入神经导航系统中，与任务态fMRI、DTI等一起指导神经外科的术前评估与术中定位。

3 展望

随着MR设备等硬件和软件等飞速发展，MR图像信噪比日益提高，数据处理方法不断发展，fMRI技术也将日臻完善。fMRI在运动感觉、语言、视觉及认知等方面必将有进一步的突破，为神经外科疾病的手术计划的制定提供更敏感，客观，准确的功能信息，提高手术治疗的效果。

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Usage of Functional MRI for Surgical Planning in Neurosurgery

JIAO Yuminga,b, CAO Yonga,b
a.Department of Neurosurgery; b.China National Clinical Research Center for Neurological Diseases, Beijing Tiantan Hospital,Capital Medical University, Beijing 100050, China

With the development of functional MRI (fMRI), it has been widely applied in neurosurgery to improve the surgical outcomes. This article reviewed the usage of task-based fMRI, diffusion tensor imaging (DTI) and resting-state fMRI (rs-fMRI) in neurosurgery. At present, task-based fMRI and DTI tractography has been used in the preoperative planning of the surgical corridor,quantifying the spatial relationship between lesion and functional brain areas, and evaluating surgical risks. Research about rs-fMRI elucidates its potential in the location of neurological function areas, neurocognitive areas and epileptogenic focus. FMRI will play more important role in improving the neurosurgical outcomes in the future.

functional MRI (fMRI); task-based fMRI; diffusion tensor imaging; resting-state fMRI; neurosurgery

R445.2

A

10.3969/j.issn.1674-1633.2017.12.001

1674-1633(2017)012-0001-06

栏目主编：铁艳梅

铁艳梅，本科毕业于首都医科大学生物医学工程专业。曾在北京友谊医院神经内科工作，参与编撰了《临床诱发电位学（第二版）》一书（人民卫生出版社出版）。后赴美攻读，于2005年获得电子工程硕士和生物医学工程博士学位。现任美国哈佛医学院（Harvard Medical School）和附属布莱根妇女医院（Brigham and Women's Hospital）神经外科助理教授。研究方向以应用神经影像技术进行大脑功能定位用于神经外科手术计划为主，还包括应用大脑网络功能连接研究疾病的神经机制并开发预测神经心理状态的影像标志物，以及人工智能在手术功能预后方面的研究。作为课题带头人，铁艳梅获得美国国立卫生研究院（National Institute of Health）以及非营利性基金机构的研究资助。在各类专业杂志发表论文40余篇，并于2014年获得哈佛医学院Eleanor and Miles Shore 50thAnniversary医学学者荣誉。

2017-11-09

2017-11-29

国家自然科学基金委员会资助项目（81671127）；十二五国家科技支撑计划（2011BAI08B08）。

作者邮箱：shengxiongyuming@163.com

本文编辑 王静