Diffusion-weighted imaging combined with dynamic contrast-enhanced MRI in parotid gland tumors

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(1.Department of Radiology, the First Affiliated Hospital of Soochow University,Suzhou 215006, China; 2. Department of Radiology, the Affiliated Hospital ofGuizhou Medical University, Guizhou 550004, China)

Diffusion-weighted imaging combined with dynamic contrast-enhanced MRI in parotid gland tumors

TONGJuan1,2,HUChunhong1*,WANGXiaolin2,WANGZhengmin2,WENWei2

(1.DepartmentofRadiology,theFirstAffiliatedHospitalofSoochowUniversity,Suzhou215006,China; 2.DepartmentofRadiology,theAffiliatedHospitalofGuizhouMedicalUniversity,Guizhou550004,China)

Objective To explore the value of DWI combined with dynamic contrast-enhanced MR imaging (DCE-MRI) in differential diagnosis of benign and malignant parotid gland tumors．Methods DWI and DCE-MRI was performed in 90 patients with parotid gland tumors (94 lesions), included 75 benign tumors and 19 malignant tumors. The ADCs were measured, and the type of time-intensity curve (TIC) was assessed. ROC curve was used to analyze the diagnostic efficacy of ADC values, TIC types and combination of the two methods in diagnosing benign and malignant tumors. Results The ADC values of malignant tumors ([1.02±0.25]×10-3mm2/s) were significantly smaller than that of benign tumors ([1.38±0.44]×10-3mm2/s;t=5.170,P<0.001). The sensitivity was 0.62 and specificity was 0.92, when type A (persistent), B (washout), and D (flat) tumors regarded as benign and type C (plateau) tumors regarded as malignant. Sensitivity and specificity were significantly improved in diagnosis of malignant tumors when combined type C and ADC<1.36×10-3mm2/s, which were 0.92 and 0.95, respectively. Conclusion Due to an overlap within benign and malignant parotid tumors, the diagnosis should not be addressed on the basis of ADC values alone. The TIC manifestations type A, B or D on DCE-MRI indicates benign parotid tumors, and type C indicates malignant diseases. When the TIC shows type C, combining ADC value can elevate the differential diagnostic efficacy of benign and malignant parotid tumors.

Parotid neoplasms; Contrast media; Diffusion magnetic resonance imaging; Dynamic contrast-enhanced

术前判定腮腺肿瘤的良恶性对外科手术方式选择至关重要，良性肿瘤多采取局部切除或腮腺部分腺体切除术，而恶性肿瘤需采取保留或不保留面神经的全腮腺切除[1]。常规MRI根据形态学特点评价病变的性质，敏感度和特异度较低且影像表现重叠较多，仅深层组织出现浸润为诊断恶性肿瘤较可靠的征象。因肿瘤位置深或取样误差，常导致术前穿刺细胞学检查结果的不确定性。目前有关DWI及动态对比增强磁共振成像(dynamic contrast enhanced MRI, DCE-MRI)在肿瘤诊断、分级中的应用报道[2-3]逐渐增多。本文旨在评价DWI和DCE-MRI在腮腺肿瘤诊断和鉴别诊断中的价值。

1 资料与方法

1.1一般资料 选择2014年6月—2016年6月经手术病理证实的腮腺肿瘤患者90例(共94个病灶)，男53例，女37例，年龄19～80岁，平均(49.5±15.7)岁；其中良性肿瘤71例(75个病灶，上皮源性72个、非上皮源性3个)、恶性肿瘤19例(原发性16例、继发性3例)。

1.2仪器与方法 采用Philips Achieva 3.0T TX超导MR扫描仪，梯度场40 mT/m，头颈部联合线圈。扫描时嘱患者保持静止并减少吞咽运动。MR常规扫描包括轴位T1WI(TR 550 ms，TE最小值，层厚4 mm，无间距扫描，NEX 2)、轴位及冠状位脂肪抑制T2WI(TR 3 000 ms，TE 80 ms，层厚4 mm，无间距扫描，NEX 3)，FOV 160 mm×215 mm，矩阵248×266。DWI采用EPI序列，TR 3 000 ms，TE 58 ms，FOV 220 mm×220 mm，矩阵152×121，层厚4 mm，间距0.4 mm，NEX 2；扩散敏感梯度顺序施加在x、y、z3个方向，b值为0、500、1 000 s/mm2。DCE-MRI：在冠状位T2WI上选择显示肿瘤的最佳层面作为目标层面，采用三维容积内插快速GRE序列，TR 1 477 ms，TE 13 ms，层数7层，层厚3 mm，间距0.3，矩阵280×196，NEX 1；静脉注射对比剂Gd-DTPA，剂量0.1 mmol/kg体质量，速率2.0 ml/s；在注射前和注射后30、60、90、120、150、180、210、240、270、300 s采集数据，共获得11期图像，扫描时间5 min 30 s。动态增强扫描结束后，行轴位、冠状位及矢状位脂肪抑制T1WI扫描。

1.3图像处理与分析

1.3.1ADC值 参考MRI增强图像，于ADC图中选择病变强化最明显的区域手动放置(region of interest， ROI)，尽量包含肿瘤所有区域，ROI短径>10 mm，避开肉眼可见的囊变和坏死区，保持ROI形态、大小一致，测量3个ROI的ADC值并计算均值。

1.3.2时间-信号强度曲线(time-signal intensity curve, TIC) 将图像传至ADW 4.6工作站，采用Functool软件对动态增强扫描的原始图像进行后处理，参照ADC图放置ROI，获得TIC，根据峰值时间(peak time, Tpeak)和廓清率(washout ratio, WR)，将腮腺肿瘤的TIC划分为4类型：A型(流入型)， Tpeak>120 s；B型(廓清型)，Tpeak≤120 s，WR≥30%；C型(平台型)，Tpeak≤120 s，WR<30%；D型(平坦型)，无明显强化。

1.4统计学分析 采用SPSS 22.0统计分析软件：正态分布的计量资料以±s表示；良恶性肿瘤间ADC值比较用两独立样本t检验；绘制ROC曲线确定ADC值在诊断腮腺肿瘤良恶性、多形性腺瘤与腺淋巴瘤、多形性腺瘤与恶性肿瘤、腺淋巴瘤与恶性肿瘤的诊断阈值，并评价诊断效能。绘制ROC曲线确定ADC值在TIC表现为C型曲线患者中诊断腮腺良恶性肿瘤的诊断阈值，并评价诊断效能。以P<0.05为差异有统计学意义。

2 结果

良性肿瘤71例(75个病灶)，包括多形性腺瘤39例、腺淋巴瘤20例(24个病灶，多发病灶以最大病灶入组)、基底细胞腺瘤4例、肌上皮瘤5例、血管瘤2例(蔓状血管瘤1例、海绵状血管瘤1例)、脂肪瘤1例；恶性肿瘤19例(19个病灶)，包括黏液表皮样癌6例、腺泡细胞癌4例、腺样囊性癌3例、癌在多形性腺瘤中1例、淋巴上皮癌2例、淋巴瘤2例、恶性黑色素瘤转移1例。

2.1常规MR表现 本组75个良性病灶中，形态多较规则，占80.00%(60/75)，肌上皮瘤更易出现分叶，占60.00%(3/5)；边界清楚59个，边界模糊16个，后者多见于多形性腺瘤(13/39，33.33%)，病理提示11例为包膜及包膜外侵犯，2例为邻近腺体炎性改变。良性病灶中，除24个腺淋巴瘤中14个病灶T2WI脂肪抑制序列表现为等信号外，余61个病灶均呈高信号；信号均匀18个、不均匀57个，32个肿瘤内部见囊变区，其中腺淋巴瘤和肌上皮瘤的囊变率较高，分别占75.00%(18/24)、80.00(4/5)。2例血管瘤形态均不规则，T2WI脂肪抑制序列呈高信号，1例蔓状血管瘤内见钙化及出血灶。

原发恶性肿瘤16例均为单发，7例跨腮腺深、浅叶生长，11例形状不规则，14例边界不清；11例T2WI脂肪抑制序列以高信号为主，14例信号不均匀。侵犯周围结构者8例，7例病灶合并同侧颈部淋巴结肿大。3例继发性恶性肿瘤(淋巴瘤2例，累及双侧腮腺；转移瘤1例，位于左侧腮腺浅叶)均同时伴颈部多个区域淋巴结肿大，肿瘤信号与颈部淋巴结一致。

2.2ADC值 腮腺良性肿瘤的ADC值[(1.38±0.44)×10-3mm2/s]与恶性肿瘤ADC值[(1.02±0.25)×10-3mm2/s]比较，差异有统计学意义(t=5.170，P<0.001)，见图1A、2A、3A)。

以ADC=0.90×10-3mm2/s为阈值，DWI鉴别诊断良、恶性腮腺肿瘤的曲线下面积(area under the curve, AUC)为0.745(P=0.001)，敏感度为0.83、特异度为0.90(图4)；以ADC=1.07×10-3mm2/s为阈值，DWI鉴别诊断多形性腺瘤与腺淋巴瘤的AUC为0.994(P<0.001)，敏感度为0.97、特异度为0.88；以ADC=1.25×10-3mm2/s为阈值，DWI鉴别诊断多形性腺瘤与恶性肿瘤的AUC为0.968(P<0.001)，敏感度为0.97、特异度为0.90；以ADC=0.87×10-3mm2/s为阈值，DWI鉴别诊断腺淋巴瘤与恶性肿瘤的AUC为0.672(P=0.045)，敏感度为0.90、特异度为0.50。

2.3TIC类型 多形性腺瘤的TIC主要表现为A型(34/39，87.08%，图1B)、其次为C型(5/39，12.82%)；腺淋巴瘤的TIC主要表现为B型(19/24，79.17%，图2B)、其次为C型(5/24，20.83%)；基底细胞腺瘤和血管瘤TIC均为C型；肌上皮瘤TIC表现为A型2例、C型3例；脂肪瘤TIC表现为D型。恶性肿瘤中除1例高分化黏液表皮样癌及1例癌在多形性腺瘤中的TIC为A型外，余均为C型(图3B)。

2.5联合诊断 依据腮腺肿瘤TIC特性，将表现为A、B和D型曲线作为良性肿瘤、C型曲线作为恶性肿瘤时，AUC为0.705(P=0.017)，诊断的敏感度为0.62，特异度为0.92(图5)；C型曲线患者中，以ADC<1.36×10-3mm2/s诊断恶性肿瘤时，AUC为0.95(P<0.001)，敏感度为0.92，特异度为0.95(图6)，此时，表现为C型曲线的3例多形性腺瘤、3例肌上皮瘤、2例基底细胞腺瘤和1例血管瘤均被正确诊断。

3 讨论

3.1DWI在腮腺肿瘤诊断中的应用 DWI量化分析已被广泛用于多个系统肿瘤的术前诊断、疗效预测和术后随访等[4-5]。腮腺原发肿瘤包括复杂的病理类型和亚型，不同的组织结构其扩散特性也存在差异，使利用肿瘤ADC值预测其病理类型成为可能。本研究结果显示腮腺良性肿瘤的ADC值[(1.38±0.44)×10-3mm2/s]与恶性肿瘤ADC值[(1.02±0.25)×10-3mm2/s]比较，差异有统计学意义(t=5.170，P<0.001)，提示DWI在鉴别腮腺肿瘤良恶性方面有一定价值。但腮腺良恶性肿瘤间ADC值存在重叠，仅依靠ADC值诊断腮腺肿瘤的良恶性价值有限[6-7]。

图1 患者女，21岁，右侧腮腺多形性腺瘤 A. ADC图示病灶内以高ADC值区为主，ADC值位1.68×10-3mm2/s； B.TIC为A型 图2 患者男，56岁，左侧腮腺腺淋巴瘤 A.ADC图示病灶内以低ADC值区为主，ADC值为0.68×10-3mm2/s; B.TIC为B型 图3 患者女，52岁，左侧腮腺腺泡细胞癌 A. ADC图示病灶内以稍低ADC值区为主，ADC值为 0.92×10-3mm2/s; B.TIC为C型

图4 ADC值鉴别诊断腮腺良恶性肿瘤的ROC曲线 图5 A、B和D型曲线作为良性肿瘤、C型曲线作为恶性肿瘤诊断腮腺肿瘤的ROC曲线 图6 C型曲线联合ADC值<1.36×10-3 mm2/s诊断恶性肿瘤的ROC曲线

3.2DCE-MRI在腮腺肿瘤诊断中的应用 肿瘤的强化程度和强化时间主要取决于肿瘤的血管化程度、肿瘤内血管通透性及细胞外间隙[8]，DCE-MRI的参数Tpeak和WR可很好地反映肿瘤内部信息。肿瘤内微血管数越多，Tpeak越短；细胞数越多、细胞外间隙越小，即细胞—间质比越高，对比剂在细胞外间隙滞留的时间越短，WR就越高[3,9]。本组A型曲线包括34例多形性腺瘤，2例肌上皮瘤，1例高分化黏液表皮样癌和1例癌在多形性腺瘤中；B型曲线全部为腺淋巴瘤；C型曲线包括多形性腺瘤5例，腺淋巴瘤5个，基底细胞腺瘤4例，肌上皮瘤3例，血管瘤2例和17例原发的恶性肿瘤。多形性腺瘤因肿瘤血管密度低，细胞—间质比低而具有长Tpeak和极低的WR，表现为流入型曲线；但上皮成分丰富者由于具有丰富的微血管计数和低细胞—间质比，也可表现为平台型曲线[9]，本组5例多形性腺瘤呈此型表现，与恶性肿瘤的曲线类型难以鉴别。本研究中，19例腺淋巴瘤(19/24)表现为B型曲线，因该类肿瘤有较多的微血管和高细胞—间质比，与既往报道[3,9]相符；5个腺淋巴瘤病灶的TIC表现为C型，郑少燕等[3]认为，该表现可能与肿块合并感染有关，炎症感染可导致细胞间质级别的减低。

DCE-MRI仅能进行一定数量层面的动态成像(本研究为7层)，定位的层面可能不能全面反映肿瘤组织的多种成分，且良恶性腮腺肿瘤在C型TIC曲线中存在较大重叠。

3.3联合ADC值和TIC在腮腺肿瘤中的应用 本研究结果显示，联合应用ADC值和TIC可提高诊断腮腺肿瘤良恶性的效能。既往研究[10-11]报道中，当TIC表现为平台型(C型)时，需鉴别多形性腺瘤与恶性肿瘤，当TIC表现为廓清型(B型)时，需鉴别腺淋巴瘤与恶性肿瘤。本研究中曲线的重叠主要出现在C型，需与恶性肿瘤鉴别的良性肿瘤包括多形性腺瘤、基底细胞腺瘤、肌上皮瘤和血管瘤，而本组B型TIC仅见于腺淋巴瘤，推测可能与本组恶性肿瘤病例数较少，未能全面反映恶性肿瘤的强化特性。借助ADC阈值(1.36×10-3mm2/s)，笔者对表现为C型曲线的3例多形性腺瘤正确地修改了诊断，尽管表现为C型曲线的多形性腺瘤具有较高的细胞-间质比，但反映ADC值的细胞密度仍低于恶性肿瘤[10]。基于该ADC阈值，笔者对3例肌上皮瘤、2例基底细胞腺瘤和1例血管瘤的诊断进行了正确的修正。本研究通过ROC曲线获得的ADC阈值与Yaubbchi等[10]的结果 (1.4×10-3mm2/s)相似，与张赞霞等[11]的结果(1.12×10-3mm2/s)不同，推测可能与研究中采用的b值不同有关，本研究与Yaubbchi等[9]的研究均采用3个b值(0、500、1 000 s/mm2)，而张赞霞等[11]在研究中采用2个b值(0、1 000 s/mm2)。尽管在阈值上存在差异，但均显示TIC结合ADC值在鉴别腮腺良恶性肿瘤中敏感度和特异度均高于二者单独应用。

本研究中恶性病变的样本量相对较少，且病理类型较多，可能影响结果的准确性。

总之，良恶性腮腺肿瘤间ADC值存在重叠，鉴别诊断时不应单纯依赖DWI；TIC表现为A、B、D型多提示良性肿瘤，C型常提示恶性肿瘤；TIC曲线为C型时，联合ADC值可明显提高对良恶性肿瘤的鉴别诊断效能。

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《医学影像检查技术学》已出版

由全军医学影像中心、全国学科排名位居前10位的南京军区南京总医院医学影像科(南京大学附属金陵医院)王骏第1主编的高等医学院校教材——《医学影像检查技术学》出版发行(ISBN978-7-305-13991-8)。本书作为医学影像技术学的一门亚学科，涉及人体各部位的X线、CT、磁共振、DSA检查技术。为方便读者学习，本书采用近900幅原创图片，从多角度、深层次展示医学影像检查技术手段，使学习更加方便、直观、快捷。其目的就是为了详尽突出医学影像检查技术的核心内涵，聚焦最优化的操作流程及规范化作业，牢固树立在合理使用低剂量的基础上，做到X线检查剂量个体化。

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详见《医学影像健康网》(www.mih365.com)。

欢迎加入王骏的微信号：1145486363(骏哥哥)，敬请使用实名制+所在单位。谢谢！

童娟(1976—)，女，广东封开人，在读博士，副主任医师。研究方向：头颈部影像学。E-mail: tongjuan21911@163.com

胡春洪，苏州大学附属第一医院影像科，215006。E-mail: hch5305@163.com

2017-04-05

2017-06-19

扩散加权联合动态对比增强磁共振成像鉴别诊断腮腺良恶性肿瘤

童 娟1,2，胡春洪1*，王小林2，王振民2，文 伟2

(1.苏州大学附属第一医院影像科，江苏 苏州 215006；2.贵州医科大学附属医院影像科，贵州 贵阳 550004)

目的 探讨DWI联合动态对比增强磁共振成像(DCE-MRI)在腮腺良恶性肿瘤鉴别诊断中的价值。方法 收集90例腮腺肿瘤患者共94个病灶，其中良性75个、恶性19个。对所有患者术前均行DWI和DCE-MRI检查，分析各病灶的ADC值和时间-信号强度曲线(TIC)类型。绘制ROC曲线，比较ADC值、TIC及两者联合对腮腺良恶性肿瘤的鉴别诊断效能。结果 恶性肿瘤的ADC值[(1.02±0.25)×10-3mm2/s]显著低于良性肿瘤的ADC值[(1.38±0.44)×10-3mm2/s；t=5.170，P<0.001]。将表现为A型(流入型)、B型(廓清型)和D型(平坦型)曲线判为良性肿瘤、C型(平台型)曲线判为恶性肿瘤时，诊断腮腺肿瘤良恶性的敏感度为0.62，特异度为0.92；C型曲线患者中，以ADC<1.36×10-3mm2/s诊断恶性肿瘤时，敏感度为0.92，特异度为0.95。结论 良恶性腮腺肿瘤间ADC值存在重叠，鉴别诊断时不应单纯依赖DWI；TIC表现为A、B、D型多提示良性肿瘤，C型常提示恶性肿瘤；TIC曲线为C型时，联合ADC值可明显提高对良恶性肿瘤的鉴别诊断效能。

腮腺肿瘤；对比剂；扩散磁共振成像；动态对比增强

R739.8; R445.2

A

1003-3289(2017)08-1197-05

10.13929/j.1003-3289.201704010