MRI in differential diagnosis of metastatic axillary lymph nodes in breast cancer

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(1.Department of Radiology, Hangzhou First People's Hospital, Hangzhou 310006, China; 2.Department of Radiology, the Affiliated Xinhua Hospital, Shanghai Jiao TongUniversity School of Medicine, Shanghai 200092, China; 3.Department ofRadiology, the Affiliated Ruijin Hospital, Shanghai Jiao Tong UniversitySchool of Medicine, Shanghai 200025, China)

MRI in differential diagnosis of metastatic axillary lymph nodes in breast cancer

RUANMei1,WANGDengbin2*,CHENWenhui1,CHAIWeimin3,YANFuhua3,HANZhijiang1,YANGBin1

(1.DepartmentofRadiology,HangzhouFirstPeople'sHospital,Hangzhou310006,China; 2.DepartmentofRadiology,theAffiliatedXinhuaHospital,ShanghaiJiaoTongUniversitySchoolofMedicine,Shanghai200092,China; 3.DepartmentofRadiology,theAffiliatedRuijinHospital,ShanghaiJiaoTongUniversitySchoolofMedicine,Shanghai200025,China)

Objective To explore the value of axillary MRI in differential diagnosis of metastatic axillary lymph nodes in patients with breast cancer. Methods Axillary MRI was performed in 44 breast cancer patients proved by pathology. Long axis, short axis, cortex thickness, ADC value, hilus, margin, perifocal fat gap, signal intensity on DWI, enhancement pattern and time-signal intensity curve were analyzed. The diagnostic ability of long axis, short axis, cortex thickness and ADC value were analyzed with ROC curves. Results Twenty-four patients (24/44, 54.55%) were proved with metastases axillary lymph nodes, the other 20 patients (20/44, 45.45%) were negative. Long axis, short axis, cortex thickness, ADC value, hilus absence, irregular margin, fuzzy perifocal fat gap, high signal intensity on DWI and heterogeneous enhancement showed statistically significant between patients with metastatic and without metastatic axillary lymph nodes (allP<0.05). The area under ROC curve of long axis, short axis, cortex thickness and ADC value were 0.797, 0.765, 0.848, 0.749 respectively. Conclusion MRI plays an important role in differential diagnosis of axillary lymph nodes metastasis. The cortex thickness larger than 0.54 cm can help to predict metastatic axillary lymph nodes.

Breast neoplasms; Axilla; Lymph nodes; Magnetic resonance imaging; Neoplasm metastasis

乳腺癌是世界范围内女性最常见的恶性肿瘤，乳腺癌患者腋窝淋巴结是否出现转移对患者治疗方案的选择以及预后均有重要意义。目前评估腋窝淋巴结转移的金标准为手术病理。采用腋窝淋巴结清扫或前哨淋巴结活检均有不同程度的并发症。乳腺MRI对乳腺癌的诊断价值已获得广泛认可，乳腺MRI可评分腋窝淋巴结，但采用专用线圈及序列进行腋窝淋巴结扫描的相关报道较少。笔者采用心脏表面线圈，于术前对拟诊乳腺癌患者同侧腋窝进行MR扫描，分析乳腺癌患者腋窝淋巴结的MRI表现及MRI对转移及未转移淋巴结的鉴别诊断价值。

1 资料与方法

1.1一般资料 收集2011年8月—2012年6月于本院接受腋窝MR扫描、经病理证实为乳腺原发恶性肿瘤患者44例，均为女性，年龄24～82岁，平均 (54.5±13.2)岁，排除因出现远处转移未行手术、术前行新辅助化疗和男性乳腺癌患者。所有患者均行腋窝淋巴结清扫或前哨淋巴结活检取得病理结果，根据病理结果分为转移组(n=24)和未转移组(n=20)。

1.2 仪器与方法 采用GE Singa HDXT 3.0T超导MR扫描仪，8通道心脏相控阵列线圈。患者取仰卧位，扫描侧手臂下垂与身体长轴平行，扫描范围包括腋窝3区(Ⅰ区腋下组，Ⅱ区腋中组，Ⅲ区腋上组)淋巴结。对比剂采用Gd-DTPA，剂量0.2 mmol/kg体质量。MR扫描序列包括：冠状位T2WI，TR 3 220 ms，TE 102.0 ms，层厚4 mm，层距1 mm，FOV 350 mm×350 mm；轴位T2WI FSE-ideal序列，TR 2 220 ms，TE 68.0 ms，层厚 4 mm，层距0.4 mm，FOV 300 mm×300 mm；轴位T1WI，TR 8.9 ms，TE 560 ms，层厚4 mm，层距0.4 mm，FOV 300 mm×300 mm；DWI，b=0、1 000 s/mm2，TR 5 000～6 000 ms，TE 65.8 ms，层厚 4mm，层距0.4 mm，FOV 380 mm×380 mm；动态对比增强T1WI，TR 4.8 ms，TE 11 ms，翻转角11°，层厚2.0 mm，FOV 380 mm×380 mm，共扫7期，第1期为平扫，注入对比剂的同时进行增强扫描，共6期，每期扫描时间55 s，间隔6 s。

1.3 图像分析 于GE ADW 4.4工作站采用Functool软件，由2名有5年以上乳腺影像诊断经验的医师对图像进行独立分析，意见不同时经讨论取得一致。ROI置于淋巴结皮质，于DWI图像淋巴结信号均匀处手动勾画ROI(面积5～50 mm2，不小于5个像素)，测量淋巴结的ADC值。记录观察淋巴结的表现，参考Scaranelo等[1-2]的方法，分析淋巴结长径、短径、皮质厚度、淋巴门、淋巴结边缘及周围脂肪间隙，并分析DWI信号和强化方式，绘制时间—信号强度曲线(time-signal intensity curve, TIC)。将TIC分为3型，Ⅰ型为流入型；Ⅱ型为平台型；Ⅲ型为流出型[3]。取影像表现最可能是恶性的淋巴结入组。

1.4统计学分析 采用SPSS 19.0统计分析软件，计量资料以±s表示，2组间比较采用Wilcoxon秩和检验；计数资料2组间比较采用χ2检验及Fisher确切概率法。以病理结果为金标准，采用ROC曲线评价淋巴结长径、短径、皮质厚度、ADC值鉴别诊断腋窝淋巴结转移的效能。以P<0.05为差异有统计学意义。

2 结果

44例患者中，浸润性导管癌39例，导管内癌2例，髓样癌1例，浸润性大汗腺癌1例，浸润性小叶癌1例。腋窝淋巴结未转移组20例(20/44，45.45%；图1)，其中浸润性导管癌17例，导管内癌2例，髓样癌1例。淋巴结转移组24例(24/44，54.55%；图2、3)，其中浸润性导管癌22例，浸润性大汗腺癌1例及浸润性小叶癌1例。

2组淋巴结长径、短径、皮质厚度、ADC值、淋巴门是否消失、淋巴结边缘及淋巴结周围脂肪间隙、DWI信号及强化方式差异均有统计学意义(P均<0.05，表1)，TIC类型差异无统计学意义(P>0.05)。

淋巴结长径、短径、皮质厚度及ADC值诊断淋巴结转移的最佳临界值为1.47 cm、1.13 cm、0.54 cm、0.83×10-3mm2/s，曲线下面积分别为0.797、0.765、0.848、0.749，其诊断乳腺癌腋窝淋巴结转移的效能见表2。

3 讨论

近年来，前哨淋巴结活检逐渐代替腋窝淋巴结清扫用于评估乳腺癌腋窝淋巴结状态，但仍会出现淋巴结水肿、术区感觉障碍、上肢肌力减弱等并发症，而60%～70%的乳腺癌患者腋窝淋巴结为阴性[4]。腋窝淋巴结清扫对评估乳腺癌腋窝淋巴结状态、控制局部病变和获得预后信息十分重要，但并不能阻止和控制癌转移[5]，通过无创的影像学检查评估淋巴结状态显得尤为重要。

表1 转移组与未转移组腋窝淋巴结MRI表现比较

图1 患者女，62岁，右乳浸润性导管癌同侧腋窝淋巴结未转移 A.轴位T1WI增强示右侧腋窝I区淋巴结，皮质薄且均匀，淋巴门清晰，轻度均匀强化(箭); B.TIC呈流出型 图2 患者女，45岁，右乳浸润性导管癌同侧腋窝淋巴结转移 A.轴位T2WI FSE-ideal水相显示淋巴结信号欠均匀，边缘不规则，周围脂肪间隙模糊(箭)； B.轴位增强示淋巴结强化欠均匀(箭)； C.病理结果示淋巴结转移，转移灶突破包膜向周围脂肪浸润(箭；HE，×100) 图3 患者女，47岁，右乳浸润性导管癌同侧腋窝淋巴结转移 轴位增强示淋巴门结构消失，淋巴结皮质增厚，边缘尚清晰，增强呈不均匀强化(箭)

参数敏感度(%)特异度(%)曲线下面积P值长径75．085．00．7970．001短径62．595．00．7650．003皮质厚度87．575．00．848<0．001ADC值45．81000．7490．010

乳腺X线摄影诊断腋窝淋巴结的敏感度和特异度均较低。超声可实时对淋巴结进行任意切面显像，且可对疑似恶性的淋巴结进行超声引导下穿刺活检。但由于Ⅱ区(腋中组)淋巴结周围有胸大肌、胸小肌等结构，Ⅲ区(腋上组)有肺尖气体的干扰，导致超声对这2组淋巴结的显示和诊断的敏感度下降[6]。

既往多采用乳腺线圈，对Ⅰ区腋窝淋巴结显示较完整，但对于Ⅱ区部分范围和Ⅲ区淋巴结显示欠佳，且由于线圈的选择使显示的淋巴结空间分辨率较差，对评估腋窝淋巴结状态的存在一定的局限性。本研究采用3.0T超导MR成像仪和心脏表面线圈对乳腺癌患者腋窝区域进行平扫、DWI及动态对比增强扫描，获得了成像范围更大(3区淋巴结均可显示)、分辨率更高的图像，可对乳腺癌腋窝淋巴结的状态做出更准确地评估。

研究[1,7-9]报道转移组淋巴结长径0.99～1.66 cm，短径0.6～1.04 cm，皮质厚度0.22～0.73 cm，未转移组淋巴结长径0.76～1.14 cm，短径0.46～0.6 cm，皮质厚度0.18～0.34 cm，认为淋巴结增大、皮质厚度增厚对于淋巴结良恶性的鉴别有重要价值。本组转移组及未转移组淋巴结长径、短径、皮质厚度差异均有统计学意义，均稍高于上述报道。对长径、短径及皮质厚度进行ROC曲线分析显示，以长径为1.47 cm、短径为1.13 cm、皮质厚度为0.54 cm时诊断效能最佳，其中皮质厚度诊断淋巴结转移的曲线下面积最大，敏感度最高，为87.50%，提示有较高的诊断价值。

Luciani等[7]研究显示转移性淋巴结淋巴门消失的数量较未转移淋巴结多，不规则边缘对转移性淋巴结有提示作用，本组结果与其相似。本组还发现，淋巴结周围脂肪间隙模糊对转移性淋巴结提示意义较大，可能与淋巴结出现转移的病理演变有关：当淋巴结发生转移时，通常先通过输入淋巴管累及边缘窦，在边缘窦发生异常增生，进而向皮质区和髓质区浸润，导致淋巴结边缘及淋巴门形态失常，当癌组织突破包膜向周围浸润时，周围脂肪间隙发生间质反应，影像学则表现为脂肪间隙模糊。

研究[1,10-11]认为DWI呈高信号及ADC值减低可提示淋巴结存在转移。DWI对良恶性病变的鉴别能力多认为与水分子所处的微环境有关，微环境的差异导致其DWI信号及ADC值不同[11]。研究[10-11]报道ADC值诊断转移淋巴结最佳临界值分别为0.650×10-3mm2/s和0.878×10-3mm2/s，本组ADC值诊断最佳临界值为0.83×10-3mm2/s。

本研究显示不均匀强化在转移及未转移淋巴结间差异有统计学意义，不均匀部分可能由于淋巴结内转移及未转移部分血供存在差异导致强化程度不一，部分可能由于体积较大，内部发生坏死，导致强化不均匀。MR动态增强扫描中，流出型TIC高度提示恶性肿瘤[4]，而TIC对乳腺癌腋窝淋巴结转移情况的价值尚存在争议。Krammer等[12]对71名健康女性腋窝淋巴结进行扫描，发现34%的病例腋窝淋巴结表现为平台型，66%腋窝淋巴结表现为流出型。Kvistad等[13]认为MRI增强后血流动力学特点在转移及非转移性淋巴结间无显著差异，但亦有研究[14-15]认为TIC有助于两者鉴别。本研究中，2组TIC类型差异无统计学意义。

本研究的局限性：①本组为2组患者间的对照分析，还需对淋巴结进行结节水平的对照研究；②腋窝MR扫描单独进行，使检查时间延长，且增加患者的经济负担；③样本量较小，有待进一步证实腋窝MRI平扫，尤其是MR平扫联合DWI对乳腺癌患者腋窝淋巴结转移的诊断价值。

总之，MRI可很好地鉴别转移及未转移腋窝淋巴结，淋巴结皮质厚度大于0.54 cm时高度提示淋巴结转移。

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《中国介入影像与治疗学》投稿要求(二)

9 第一作者 书写格式为：姓名(出生年-)，性别，籍贯，学位，职称，研究方向和E-mail。尚未毕业者学位写为“在读××”，如“在读硕士”、“在读博士”。投稿时，简介中需注明第一作者联系电话。

10 通信作者 通常为稿件所涉及研究工作的负责人，通信作者简介包括其姓名、单位、邮编和E-mail。

11 摘要 研究论著和综述性论文均须附中、英文摘要，英文在前，中文在后；经验交流和短篇报道不设摘要。摘要应以第三人称撰写，不宜超过350个汉字，不宜使用“我们”、“作者”等词作为主语。研究论著类论文的摘要应按结构式摘要的特征撰写，包括目的(Objective)、方法(Methods)、结果(Results)、结论(Conclusion)四项。综述性论文的摘要应按指示性摘要的特征撰写，简要叙述文章内容，无须按"四项式"编写。摘要应具有独立性和自明性，并且拥有与文献同等量的主要信息，在有限的字数内向读者提供尽可能多的定性或定量的信息，充分反映该研究的创新之处。英文摘要在300个实词左右，内容和形式要求与中文摘要基本对应。

12 关键词 中文关键词应以《医学主题词注释字顺表(2002年版)》为准，以标引能表达全文主题概念的叙词2～5个，尽量少用自由词。英文关键词应与中文对应，以《医学主题词注释字顺表(2002年版)》及《Mesh》内所列的主题词为准，每个英文关键词第一个词的首字母大写，各关键词之间用分号隔开。

13 正文标题层次 如：1 资料与方法(或材料与方法)，1.1资料(或材料)，1.2方法，2 结果，3 讨论，一般不超过三级标题，文内连序号为圈码，如①、②、③……表示。

14 医学名词 应注意规范、标准、前后统一，尽量少用缩略语，原词过长且在文中多次出现(2次以上)者，可于括号内写出全称并加注简称，以后用简称。医学名词术语，以全国科学技术名词审定委员会审定公布的医学名词为准。

15 计量单位 采用国际单位制并严格执行国家标准GB 3100～3201《量和单位》的规定，使用法定计量单位，不再使用N(当量浓度)、M(克分子浓度)、百分比浓度[%(V/V)、%(m/m)]等已废除的非标准计量单位和符号。

16 统计学符号 以国家标准GB/T 3358.1-1993《统计学名词及符号》为准，样本算术平均数用英文小写斜体；标准差用英文小写斜体s；t检验用英文小写t；F检验用英文大写F；卡方检验用希文斜体χ2；相关系数用英文小写斜体r；自由度用希文斜体γ；概率用英文大写斜体P；样本数用英文小写斜体n。

阮玫(1987—)，女，安徽南陵人，硕士，医师。研究方向：乳腺影像学。E-mail: echoruan1987@126.com

汪登斌，上海交通大学医学院附属新华医院放射科，200092。E-mail: dbwang8@aliyun.com

2017-03-24

2017-07-03

MRI鉴别诊断乳腺癌腋窝淋巴结转移

阮 玫1，汪登斌2*，陈文辉1，柴维敏3，严福华3，韩志江1，杨 斌1

(1.杭州市第一人民医院放射科，浙江 杭州 310006；2.上海交通大学医学院附属新华医院放射科，上海 200092；3.上海交通大学医学院附属瑞金医院放射科，上海 200025)

目的 探讨MRI对乳腺癌患者腋窝淋巴结转移的鉴别诊断价值。方法 分析经病理证实并行腋窝MR扫描的44例乳腺癌患者资料，分析MRI表现，包括淋巴结长径、短径、皮质厚度、ADC值、淋巴门情况、淋巴结边缘、周围脂肪间隙情况、DWI信号、强化方式及时间—信号强度曲线等，并绘制的ROC曲线分析淋巴结长径、短径、皮质厚度、ADC值对腋窝淋巴结转移的诊断效能。结果 病理结果显示有淋巴结转移者24例(24/44，54.55%)，无淋巴结转移者20例(20/44，45.45%)，两者淋巴结长径、短径、皮质厚度、ADC值、淋巴门是否消失、淋巴结边缘、周围脂肪间隙、DWI信号、强化方式差异均有统计学意义(P均<0.05)。淋巴结长径、短径、皮质厚度及ADC值的ROC曲线下面积分别为0.797、0.765、0.848、0.749。结论 MRI在鉴别乳腺癌腋窝淋巴结状态中有重要价值，皮质厚度大于0.54 cm高度提示腋窝淋巴结转移。

乳腺肿瘤；腋窝；淋巴结；磁共振成像；肿瘤转移

R737.9; R445.2

A

1672-8475(2017)08-0484-05

书写格式应为：××基金(编号××)。基金论文投稿时应同时将基金项目批文扫描上传。本刊将优先选登基金论文。

10.13929/j.1672-8475.201703041