高温对橡副珠蜡蚧和副珠蜡蚧阔柄跳小蜂存活的影响

王倩 符悦冠 李磊 韩冬银 陈俊谕 牛黎明 张方平

摘 要 为探索短时高温胁迫对橡副珠蜡蚧[Parasaissetia nigra（Nietner）]及其天敌副珠蜡蚧阔柄跳小蜂（Metaphycus parasaissetiae Zhang and Huang）的影响，本研究在室内观察了橡副珠蜡蚧及其天敌副珠蜡蚧阔柄跳小蜂在不同温度（33、36、39、42、45 ℃）和短时处理（3、6、9 h）下的存活情况。结果表明：随着温度升高和处理时间延长，橡副珠蜡蜡卵的孵化率均逐渐降低，卵经33～42 ℃的高温胁迫3、6、9 h后其孵化率均高于87.0%，45 ℃胁迫9 h后仅为14.7%；3龄若虫在36～42 ℃范围，随温度升高存活率降低，而45 ℃胁迫6 h和9 h后不能存活；初期成虫在45 ℃条件下，胁迫6 h后存活率仅为25.0%，胁迫9 h存活率为0。副珠蜡蚧阔柄跳小蜂蛹的羽化率随胁迫温度升高和胁迫时间延长而逐渐降低，33～42 ℃条件下，处理3 h后羽化率均在87.5%以上，处理6 h后，羽化率分别均在81.8%以上，處理9 h后，羽化率均在77.8%以上，当温度升至45 ℃时，副珠蜡蚧阔柄跳小蜂蛹不能羽化；副珠蜡蚧阔柄跳小蜂成虫寿命也随胁迫温度升高和时间延长而缩短，42 ℃胁迫3 h仅为1.00 d，胁迫9 h后约为0.50 d，45 ℃胁迫3、6、9 h后初羽化雌蜂均很快死亡。橡副珠蜡蚧和副珠蜡蚧阔柄跳小蜂对高温均有较强的适应性。

关键词 高温；橡副珠蜡蚧；副珠蜡蚧阔柄跳小蜂；存活率

中图分类号 Q969.54 文献标识码 A

Abstract To explore the effect of short-term heating on Parasaissetia nigra and its natural enemy Metaphycus parasaissetiae， their survivals were examined at different temperatures（33， 36， 39， 42， 45 ℃）after 3-， 6-， and 9- hour treatment. The results showed that the egg hatching rate of P. nigra decreased with the temperature and exposure time increasing. The hatching rate was more than 87.0% from 33 to 42 ℃ after 3-， 6-， and 9- hour treatment， and was 14.7% at 45 ℃ after 9 hour treatment. The survival of the third instar nymphs decreased with the temperature increasing at the range of 33 to 42 ℃， they did not survive at 45 ℃ after 6- and 9-hour treatment. The survival of the newly emerged adults treated 6 and 9 hours were 25.0% and 0 respectively at 45 ℃， The eclosion rate pupal M. parasaissetiae decreased with the increase of temperature and exposure time. At the range of 33 to 42 ℃， the eclosion rates of the pupae treated 3， 6 and 9 hours were higher than 87.5%， 81.8 and 77.8% respectively. The pupae did not emerge at 45 ℃. The lifespan of M. parasaissetiae adults shortened with the increase of temperature and exposure time. The adults treated 3 and 9 hours can survive 1 d and 0.5 d， respectively. The female adults rapidly die at 45 ℃ after 3-， 6-， and 9- hour treatment. In conclusion， Parasaissetia nigra and M. parasaissetiae had strong adaptability to high temperatures at the range of 33 to 42 ℃. These results will provide some theoretical bases for the utilization of M. parasaissetiae.

Key words High temperature； Parasaissetia nigra； Metaphycus parasaissetiae； Survival

doi 10.3969/j.issn.1000-2561.2017.11.026

橡副珠蜡蚧[Parasaissetia nigra（Nietner）]是橡胶树上的重要害虫。2004年，该虫在云南爆发成灾，受害面积达4万多公顷[1-2]，2008年以来，橡副珠蜡蚧在海南陆续暴发成灾，给橡胶产业造成了严重损失[3-4]。副珠蜡蚧阔柄跳小蜂（Metaphycus parasaissetiae Zhang and Huang）是一种橡副珠蜡蚧的本土优势天敌[5]，对橡副珠蜡蚧具有较大的控制潜能[3，6]。

温度是影响昆虫种群增长的重要因子，其对温度逆境适应性的高低决定了种群的保持和发展能力[7-8]。目前，有关温度对橡副珠蜡蚧及天敌副珠蜡蚧阔柄跳小蜂的研究仅涉及了低温区和适温区。适温区内对橡副珠蜡蚧影响的研究发现23～27 ℃范围内该虫种群增长最快，在30 ℃的恒温条件下发育速率和繁殖力明显下降[9]；在低温区和适温区对副珠蜡蚧阔柄跳小蜂的研究发现在33 ℃以上，该蜂发育速度减缓，在30 ℃以上繁殖力明显下降，在18 ℃以下不能完成世代发育[10-11]。在我国，橡副珠蜡蚧大部分发生区6～7月的日最高温度可以达到35～45 ℃，该虫及天敌在自然界中难免会遭遇高温逆境，短时间的高温经历有可能对其存活、生长发育、繁殖等方面产生影响。昆虫对环境变化最直观反应就是能否存活，研究昆虫耐热性的最常用方法之一就是统计其高温胁迫后的存活率[12-14]。为此，笔者于室内采用短时高温暴露的方法，研究了不同高温暴露后橡副珠蜡蚧及其天敌副珠蜡蚧阔柄跳小蜂的存活情况，研究结果对明确橡副珠蜡蚧及副珠蜡蚧阔柄跳小蜂对高温逆境的适应能力，保護利用副珠蜡蚧阔柄跳小蜂具有重要意义。

1 材料与方法

1.1 供试虫源

橡副珠蜡蚧：采自云南省热带作物研究所试验场橡胶树上，在中国热带农业科学院环境与植物保护研究所内室内温度（26±1）℃，相对湿度（70±10）%的养虫室里以南瓜为植物寄主继代繁殖。

副珠蜡蚧阔柄跳小蜂：于云南热带作物科学研究所试验场橡副珠蜡蚧严重发生区的橡胶林段收集副珠蜡蚧阔柄跳小蜂褐蛹，待羽化后用橡胶上的橡副珠蜡蚧繁殖，形成数量较大的种群。然后将蜂转接在用南瓜饲养的橡副珠蜡蚧上，形成以南瓜为植物寄主的种群以供试验所需。

1.2 实验方法

1.2.1 异常高温对橡副珠蜡蚧卵孵化率的影响

选取带有橡副珠蜡蚧产卵期成虫的南瓜分别于33、36、39、42、45 ℃人工气候箱内处理3、6、9 h后，剥下成虫取卵100粒置于培养皿（d=9 cm）中，用昆虫针扎孔的保鲜膜封口，然后放置于温度（27±1）℃，相对湿度（70±10）%，L ∶ D=12 ∶ 12的人工气候箱内培养，每天观察卵的孵化情况，记录孵化卵粒数，连续3 d不再有卵孵化为止。实验重复4次。以温度（27±1）℃，相对湿度（70±10）%，L ∶ D=12 ∶ 12下饲养作为对照。

1.2.2 异常高温对橡副珠蜡蚧3龄若虫和成虫存活的影响 在南瓜上集中挑选橡副珠蜡蚧3龄若虫和初期成虫各50头，并去除其它龄期的虫，用记号笔圈起来，分别置于33、36、39、42、45 ℃的人工气候箱内处理3、6、9 h，然后放置于温度（27±1）℃，相对湿度（70±10）%，L ∶ D =12 ∶ 12的人工气候箱内培养，观察3龄若虫能否发育至初期成虫及初期成虫能否变黑。实验重复4次，以温度（27±1）℃，相对湿度（70±10）%，L ∶ D=12 ∶ 12下饲养作为对照。

1.2.3 异常高温对副珠蚧阔柄跳小蜂蛹存活的影响

选取被副珠蜡蚧阔柄跳小蜂寄生10 d后的橡副珠蜡蚧（小蜂处蛹期）30头于培养皿中，并用昆虫针扎孔的保鲜膜封口后置于33、36、39、42、45 ℃的人工气候箱内处理3、6、9 h，然后置于温度（27±1）℃，相对湿度（70±10）%，L ∶ D=12 ∶ 12的人工气候箱内培养，每日观察副珠蚧阔柄跳小蜂的羽化数量并去除已羽化的成峰，15 d后解剖观察未出蜂的蛹数，实验重复4次，以温度（27±1）℃，相对湿度（70±10）%，L ∶ D=12 ∶ 12下饲养的作为对照。

1.2.4 异常高温对副珠蚧阔柄跳小蜂成虫寿命的影响

收集初羽化雌蜂置于指形管中，每管10头，将浸有20%蜂蜜水的脱脂棉条紧贴于指形管内壁，每10管为一处理（共100头），分别放入温度33、36、39、42、45 ℃人工气候箱内处理3、6、9 h，每隔12 h更换1次营养源并观察记录雌蜂的存活情况，至所有蜂死亡为止。试验重复4次，以温度（27±1）℃，相对湿度（70±10）%，L ∶ D=12 ∶ 12下饲养作为对照。

1.3 数据处理方法

数据釆用Mircrosoft ExceL WPS软件进行分析绘图，使用DPS数据处理软件进行方差分析和Duncan新复极差法分析。

2 结果与分析

2.1 异常高温对橡副珠蜡蚧存活率的影响

2.1.1 异常高温对橡副珠蜡蚧卵孵化率的影响

由表1可知，随着温度升高和处理时间延长，橡副珠蜡蚧的卵孵化率逐渐降低，处理组均低于对照。处理时间为3 h时，33、36、39 ℃胁迫后与对照差异不显著，而与42、45 ℃胁迫后差异显著，均显著低于对照；处理6 h后，33 ℃胁迫后与对照差异不显著，而与36、39、42、45 ℃胁迫差异显著；处理9 h后，孵化率均显著低于对照，45 ℃胁迫存活率仅为14.7%。

2.1.2 异常高温对橡副珠蜡蚧3龄若虫存活率的影响

由表2可知，随温度升高和胁迫时间延长，橡副珠蜡蚧3龄若虫的存活率降低。在33 ℃时，3龄若虫能全部存活。处理3 h时，在36、39、42、45 ℃均显著低于对照，36、39 ℃处理的存活率差异不显著，但显著高于42、45℃处理的；处理6、9 h时，42 ℃条件下存活率已显著降低，45 ℃则均不能成活，各处理间差异显著。36、39 ℃条件下，不同胁迫时间之间差异显著。

2.1.3 异常高温对橡副珠蜡蚧初期成虫存活率的影响

由表3可知，异常高温对橡副珠蜡蚧初期成虫存活影响明显。在33 ℃时，橡副珠蜡蚧初期成虫能全部存活。在36～42 ℃范围，处理3 h对其存活率影响较小，孵化率均在88.5%以上，45 ℃的存活率为52.0%，36 ℃与39 ℃间差异不显著，但与42 ℃、45 ℃呈显著差异；处理6 h后，存活率降低，36、39、42、45 ℃的存活率分别为90.5%、80.5%、79.0%、25.0%，除39 ℃和42 ℃间差异不显著外，各处理间差异明显；处理9 h后，其存活率随温度升高差异显著，分别为84.5%、79.0%、54.5%、0.0。

2.2 异常高温对副珠蜡蚧阔柄跳小蜂蛹羽化率的影响

由表4可知，高温胁迫后，副珠蜡蚧阔柄跳小蜂蛹的羽化率随温度升高和胁迫时间延长而降低。33 ℃胁迫3、6、9 h蛹的羽化率为96. 8%、98.0%、97.4%，与对照相比无显著差异，且各处理间也无显著差异。处理温度为36、39、42、45 ℃时均显著低于对照，处理3 h时，36、39、42、45 ℃间差异显著；处理6 h时，除36 ℃与39 ℃差异不显著外，其余处理间差异显著；处理9 h时，除39 ℃与42 ℃差异不显著外，其余处理间差异显著。45 ℃时的羽化率急剧降低，胁迫3～9 h后小蜂蛹均不能羽化。

2.3 异常高温对副珠蜡蚧阔柄跳小蜂雌蜂寿命的影响

由表5可知，随温度升高和处理时间延长，副珠蜡蚧阔柄跳小蜂寿命逐渐缩短。在27 ℃时寿命最长为10.9 d。33、36、39 ℃处理3 h后，雌蜂寿命还均在6.6 d以上，分别为8.2 、6.6、6.6 d，36 ℃与39 ℃间差异不显著。33、36、39 ℃处理6 h和9 h后，寿命随温度升高显著降低，分别降低为8.1、7.2、4.5 d和8.3、6.6、3.5 d。42℃处理3、6、9 h后，雌蜂寿命分别为1.2、1.0、0.6 d，而45 ℃时，雌蜂寿命均小于0.5 d。

3 讨论

昆虫是变温动物，对温度变化非常敏感，短时极端温度暴露就可能造成其迅速死亡[15-16]。因此，在生态系统中，昆虫对极端温度的适应决定了其种群的建立、发生、扩散。鉴于温度对昆虫产生的影响与温度强度和所遭受极端温度的时间密切相关，本文考虑了高温强度和胁迫时间两个重要因子。

本研究发现在温度为33～45 ℃范围内，橡副珠蜡蚧的卵、3龄若虫、初期成虫存活率均随高温升高、胁迫时间延长而下降。卵经33～42 ℃高温胁迫9 h后其孵化率均高于87.0%，说明在该温度范围内对橡副珠蜡蚧卵的孵化率影响较小；在45 ℃胁迫3 h后卵孵化率为91.0%，而协迫6 h和9 h后卵孵化率下降较快，分别仅为40.0%和14.7%，说明在超出一定时间范围，45 ℃的逆境高温对橡副珠蜡蚧卵的影响明显，这可能是因为昆虫在一定时间内存在高温耐受阈值[17]。卢川川[18]等认为，日最低温超过29 ℃时，橡副珠蜡蚧的卵不能正常孵化，陈伟[7]等认为32 ℃以上橡副珠蜡蚧卵不能孵化，均与本结果有一定差异，其原因是实验种群来源和寄主植物不同，还是其它原因有待于进一步研究。3龄若虫在而45 ℃胁迫6 h和9 h时不能存活，而初期成虫胁迫9 h不能存活。说明在本研究的橡副珠蜡蚧3个发育阶段中，卵对高温的适应性最强，初期成虫次之，3龄若虫最弱，结果与高温对玉米螟和番石榴实蝇不同虫态存活的影响相似[19-20]。

极端高温橡副珠蜡蚧的本土天敌对副珠蜡蚧阔柄跳小蜂蛹存活影响明显。副珠蜡蚧阔柄跳小蜂蛹经42 ℃胁迫9 h后羽化率为77.8%，但45 ℃时胁迫3、6、9 h后，蛹基本上不能羽化，说明该蜂蛹对温度33～42 ℃的适宜性较强，但对45 ℃及以上的温度则极不适宜。雌蜂寿命随温度升高和胁迫时间延长而缩短，在对照27 ℃条件下，雌蜂寿命最长，而经39 ℃以上的高温协迫后寿命快速变短，42 ℃胁迫3 h和6 h寿命仅为1 d，胁迫9 h后约为0.5 d；45 ℃胁迫3、6、9 h后雌蜂均很快死亡。说明副珠蜡蚧阔柄跳小蜂成蜂对高温的适应能力较蛹弱，因此，在田间放蜂时，应需考虑高温对小蜂的影响，最好选择早晚释放小蜂蛹，且尽量避开在正午高温时段释放，放蜂器也应悬挂在避免阳光直射的地方。

高温对昆虫的生长发育、产卵、存活均有影响，本试验仅对存活率进行观察，为了全面了解高温对橡副珠蜡蚧及副珠蜡蚧阔柄跳小蜂的影响，尚需进一步开展高温对其发育历期、个体大小、生殖能力、性比等方面的观察。

参考文献

[1] 段 波， 周 明， 李加智， 等. 西双版纳橡胶介壳虫种类鉴定及其防治[J]. 热带农业科技， 2005， 28（2）： 1-3.

[2] 管志斌， 陈 勇， 雷建林， 等. 西双版纳州橡胶介壳虫大面积爆发[J].植物保护， 2005， 31（1）： 92-93

[3] 张方平， 牛黎明， 许永池， 等. 副珠蜡蚧阔柄跳小蜂的控制作用研究[J]. 应用生态学报， 2010， 21（8）： 2 166-2 170.

[4] 张方平， 朱俊洪， 韩冬银. 副珠蜡蚧阔柄跳小蜂的寄生影响因子[J].生态学报， 2015， 35（21）： 7 255-7 262.

[5] Zhang Y Z， Huang D W， Fu Y G， et al. A new species of Metaphycus Mercet （Hymenoptera： Encyrtidae） from China， parasitoid of Parasaissetia nigra （Nietner） （Homoptera： Coccoidea）[J]. Entomological news， 2007， 118（1）： 68-72.

[6] 溫丽娜， 符悦冠， 张方平， 等. 副珠蜡蚧阔柄跳小蜂Metaphycus parasaissetiae nigra Zhang and Huang生物学特性的研究[J]. 中国生物防治， 2009， 25（2）： 112-119.

[7] Barthe J F， Hranitz J M， Thorp R W， et al. High temperature responses in two exotic leafcutting bee species： Megachile apicalis and M. rotundata （Hymenoptera： Megachilidae）[J]. The Pan Pacific Entomologist， 2002， 78： 235-246.

[8] Jenkins N L， Hoffmann A A.Limits to the southern border of Drosophila serrata： Cold resistance， heritable variation， and trade offs[J]. Evolution， 1999， 53： 1 823-1 834.

[9] 陈 伟， 符悦冠， 彭正强. 温度对橡副珠蜡蚧实验种群的影响[J]. 热带作物学报， 2010， 31（5）： 809-811.

[10] 温丽娜， 符悦冠， 张方平. 温度对副珠蜡蚧阔柄跳小蜂发育和繁殖的影响[J]. 昆虫知识， 2010， 47（1）： 151-155.

[11] 张方平， 朱俊洪， 韩冬银， 等. 低温对副珠蜡蚧阔柄跳小蜂发育及繁殖的影响[J]. 环境昆虫学报， 2015， 37（6）： 1 252 -1 256.

[12] Morrison W W， Milkman R. Modification of heat resistance in Drosophila by selection[J]. Nature， 1978， 273： 49-50.

[13] Loeschcke V， Krebs R A， Barker J S F. Genetic variation for resistance and acclimation to high temperature stress in Drosophila buzzatii[J]. Biological Journal of the Linnean Society， 1994， 52（01）： 83-92.

[14] Krebs R A， Loeschcke V. A genetic analysis of the relationship between life-history variation and heat-shock tolerance in Dwsophila buzzatii[J]. Heredity， 1999， 83： 46-53.

[15] 羅 举， 张孝羲， 翟保平， 等. 高温对二化螟实验种群生长、 存活和繁殖的影响[J]. 生态学报， 2005， 25（4）： 931-936.

[16] 李国平， 封洪强， 黄 博， 等. 短时高温暴露对绿盲蝽和中黑盲蝽存活及生殖的影响[J]. 生态学报， 2017， 37（11）： 3 939-3 945.

[17] Miller G L， Donnelly C R， Gamboa G J. A ten-year comparative study of the population dynamics and parasitoidism in the native paper wasp Polistes fuscatus and the invasive P. dominulus[J]. Insectes Sociaux， 2013， 60（1）： 49-56.

[18] 卢川川， 伍慧雄. 乌副盔蚧的生物学及其防治研究[J].昆虫天敌， 1991， 13（03）： 101-106.

[19] 全玉东， 何康来， 王振营， 等. 短时极端高温对亚洲玉米螟卵、 初孵幼虫和成虫的影响[J]. 植物保护学报， 2015， 42（6）： 985-990.

[20] 韦昌华， 陆永跃， 曾 玲. 高温对番石榴实蝇不同虫态的致死效应研究[J]. 华南农业大学学报， 2012， 33（3）： 346-350.