烟粉虱取食诱导寄主防御信号途径研究进展
2017-05-30李庆亮赵海鹏薛明
李庆亮 赵海鹏 薛明
摘要从烟粉虱[Bemisia tabaci (Gennadius)]成虫诱导开启JA信号途径、烟粉虱若虫诱导开启SA信号途径、煙粉虱诱导的SA信号途径具有系统传导性、烟粉虱诱导了寄主植物新的防御途径4个方面综述了烟粉虱取食诱导寄主防御信号途径方面的研究进展,并展望了烟粉虱今后的研究方向。
关键词烟粉虱;诱导防御;分子机制;信号途径
中图分类号S433文献标识码
A文章编号0517-6611(2017)16-0141-03
Research Progress on Defense Signal Pathway of Host Plant Induced by Bemisia tabaci(Gennadius) Feeding
LI Qingliang1,ZHAO Haipeng2,XUE Ming2*(1.Fruit Tree Research Inistitute,Shanxi Academy of Agricultural Sciences,Jinzhong,Shanxi 030815; 2.College of Plant Protection,Shandong Agricultural University,Tai′an,Shandong 271018)
AbstractWe summarized the defense signal pathway of host plant induced by Bemisia tabaci(Gennadius) feeding as followed:B.tabaci adult induced and opened JA signal pathway; B.tabaci nymphal induced and opened SA signal pathway; the SA signal pathway induced by B.tabaci had system conductivity;B.tabaci induced new defense signal pathway of host plant.Furthermore,the research direction of B.tabaci was put forward.
Key wordsBemisia tabaci;Induced defense;Molecular mechanisms;Signal pathway
基金项目国家自然科学基金项目(30971906,31301674)。
作者简介李庆亮(1985—),男,山东临清人,助理研究员,博士,从事植物与昆虫关系研究。*通讯作者,教授,从事农业昆虫与害虫综合防治研究。
收稿日期2017-04-19
烟粉虱[Bemisia tabaci(Gennadius)],具有30多种生物型,是一种世界性害虫,给全球农业生产造成了严重的经济损失。烟粉虱为害寄主后可能会影响寄主的生化、生理、解剖学以及发育特征,它们会消耗寄主的贮藏物质、初级产物,并可能导致直接的植物毒素影响,同时它们可能会造成一些次级伤害,特别是通过分泌蜜露形成煤烟菌,阻挡光照,减少植物合成作用[1-4]。烟粉虱取食能够诱导寄主的生理和解剖学的改变[5-6],在番茄上一定密度的烟粉虱能够诱导果实的不均匀成熟[7],
是因为它们改变了植物激素的合成、平衡和功能[8-10]。B型烟粉虱和‘Ms烟粉虱取食西葫芦能够诱导银叶反应[11-12]。烟粉虱能够改变植物的基础的生理过程,例如烟粉虱能够诱导气孔导度的改变(改变气体交换)降低蒸发和植物合成频率,同时降低番茄叶片中叶绿素的含量[13]。在棉花上,粉虱取食后植物合成率降低,导致被害叶片可溶性糖含量降低,说明粉虱取食干涉了植物的碳固定和代谢[14-15]。
植食性昆虫取食危害能够诱导植物生理反应,更多的是生化防御反应[16]。植物的防御反应多以信号物质来传递表达,目前研究最多的信号物质是茉莉酸(JA)及其衍生物、水杨酸(SA)及其衍生物和乙烯(ET)[17]。咀嚼式口器昆虫取食主要诱导了茉莉酸、乙烯信号转导途径[18]。
与其他取食类型的昆虫相比,韧皮部取食昆虫导致较小的物理伤害,但是烟粉虱能诱导和病原物诱导类似的信号途径SA和JA/ETH途径[19-20],然而不同寄主、不同虫态会导致烟粉虱诱导开启不同的防御信号途径。这些信号途径能够提高或者抑制寄主植物对多种危害的抗性[20-22]。目前国内外关于烟粉虱诱导寄主防御反应的研究仍是熱点,笔者综述了诱导防御信号途径及防御基因方面的研究进展,以期为今后该领域的研究与应用提供参考。
1烟粉虱成虫诱导开启JA信号途径
烟粉虱成虫取食棉花后的12 h之内抑制了叶片内茉莉酸甲酯含量的表达,但12 h以后烟粉虱取食强烈诱导了棉叶中茉莉酸甲酯的过量表达,茉莉酸甲酯含量迅速增加,到达24 h时,茉莉酸甲酯含量虽然稍有下降,但仍然保持较高的含量表达[23]。Puthoff等[24]研究了B型烟粉虱成虫和温室白粉虱成虫为害番茄后局部和系统叶位机械伤害反应和防御反应的基因表达情况,B型烟粉虱成虫和温室白粉虱成虫为害番茄叶后依赖JA信号途径的GluB 以及Chi9 基因大量积累,另外在上部系统叶片中积累了GluB。在粉虱危害后PR-1基因表达上调。而乙烯和SA调控的Chi3和PR-4 基因带虫叶片中处于较低表达水平。
2烟粉虱若虫诱导开启SA信号途径
EstradaHernndez等[25]通过SSH技术研究了A型烟粉虱不同虫态为害番茄后的基因表达情况,发现169个基因被表达或被抑制表达,但参与JA和ET信号的途径主要的基因都未被烟粉虱为害诱导表达发生差异。
B型烟粉虱2龄和3龄若虫取食诱导的基因包括SA合成、感知、信号转导和防御相关基因上调[26-27]。B型烟粉虱2、3龄若虫取食为害擬南芥后与SA信号途径中SA合成密切相关的基因SID2、 EDS5和PAD4诱导上调了3.3~3.8倍, EDR1和EDS1上调了1.0倍多。而其SA信号途径下游防御相关基因NPR1、WRKY70、TGA2则上调了1.0倍多。然而在B型烟粉虱若虫没有诱导或者抑制了JA调控的防御基因[28-32],与JA合成相关的基因FAD3和FAD7分别下调了2.7倍和1.89倍,JA途径防御反应基因PDF1.2下调2.7倍,VSP1下调2.3倍。其他JA途径防御基因 FAD2、TH12.1和COⅠ1 在RNA水平上没有变化或变化很小。
有学者研究B型烟粉虱若虫为害拟南芥21 d后信号途径相关基因的变化,结果表明当银叶粉虱取食后,在局部叶中水杨酸途径相关基因(PR1、BGL2、PR5、 SID2、 EDS5和PAD4)表达量上调,而茉莉酸和乙烯途径的相关基因(PDF1.2、VSP1、HEL、THI2.1、FAD3、 ERS1和 ERF1)则被抑制或无明显变化[33]。而在番茄中A型烟粉虱2龄和3龄若虫取食危害后,SA调控的下游PR基因强烈表达,并且与SA合成相关的PAL表达量亦上调,而参与ET合成和感知的基因下调[25]。烟粉虱取食为害辣椒后水杨酸途径基因CaPR1上调,而茉莉酸途径基因CaPIN Ⅱ下降,说明烟粉虱危害诱导了水杨酸途径,抑制了茉莉酸途径[34]。B型烟粉虱若虫取食烟草后水杨酸信号途径相关基因(PAL、PR1和PR5)的转录组水平均上调表达[35], LOX和COⅠ1在B型烟粉虱若虫整个取食过程中表达量均没有显著变化。
带番茄花叶病毒的B型烟粉虱和不带病毒的B型烟粉虱为害的植株,SA信号途径调控的PR蛋白基因表现出不同程度的诱导积累[36]。尽管没有病毒的粉虱表现为PR蛋白基因的增加,但带番茄花叶病毒的B型烟粉虱危害诱导的β-1,3葡聚糖酶、几丁质酶、过氧化物酶、PR2和PR4表达水平比不带病毒粉虱诱导的增加的多。
烟粉虱若虫取食为害三生烟草,强烈诱导其水杨酸含量表达[37-38]。拟南芥植株JA会抑制延缓烟粉虱若虫的生长发育,因此,烟粉虱若虫通过诱导开启SA途径抑制JA的生成以确保自身不受JA防御途径的影响[26]。
3烟粉虱诱导的SA信号途径具有系统传导性
烟粉虱若虫取食为害拟南芥够在局部被害叶片PR1、 BGL2、 PR5、 SID2、 EDS5和 PAD4等基因表达量增加,而PR1、 PR5和 BGL2基因在局部和系统叶片表达量都增加[33]。在烟草中, B型烟粉虱为害植株后10和15 d时,带虫叶位与系统白脉叶位中PR1、PR5、PAL 3个基因表达明显上调[35]。烟粉虱为害三生烟后局部带虫叶和系统叶的水杨酸含量相对于对照均明显增加。这表明烟粉虱诱导的SA信号途径具有系统传导性[33]。张晓英[37]研究表明,B型烟粉虱取食烟草叶片后系统白脉叶位烟蚜的生长受到显著抑制,而对于虫体叶位则无明显影响。而试验测得不同叶位的SA含量相似,且在SA途径缺失的NahG烟草上则不存在该差异。加之测得SA下游的防御酶β-1,3-葡聚糖酶等酶活性趋势与上述情况相符[39-41],表明B型烟粉虱取食诱导的SA途径存在系统差异性。
4烟粉虱诱导了寄主植物新的防御途径
温室白粉虱或者B型烟粉虱取食的番茄植株相对于对照植株鉴定出了Whitefly Regulated(Wfi 1)基因[28]。Wfi1是番茄与哺乳动物gp91-phox同源的基因,能够编码NADPH氧化酶的1个亚基[42]。番茄被不同防御信号物质处理后,发现Wfi1转录子没有被SA、ABA和系统素诱导积累,同时没被外源JA和ET处理积累[28]。
另外,研究发现南瓜和B型烟粉虱关系同时使发育叶片银叶紊乱[43]。利用RNA差异显示技术鉴定南瓜系统叶中能被B型烟粉虱2龄和3龄若虫诱导的,但是没有被甘薯粉虱若虫诱导的基因[44],鉴定了2种基因SILVERLEAF WHITEFLY1(SLW1)和SLW3,这2个基因在局部为害叶片和系统叶片中积累[29]。值得注意的是,被甘薯粉虱取食后局部叶片SLW1 基因诱导积累的水平较低,但在系统叶片没有积累。另外SLW1转录子能够被防御物质JA和ET 诱导但是机械伤害没有诱导。SLW1编码了M20B金属多肽酶,对粉虱有不能确定的防御功能。
另一方面,甘薯粉虱取食后在局部为害叶片SLW3 基因积累的较少,在系统叶片没积累。另外,SLW3转录子没有被JA、ET、SA、过氧化氢和NO处理诱导,表明SLWF能够被一个特殊的信号途径诱导。
5結语
总体来看,粉虱取食诱导的反应完全不同于咀嚼式害虫诱导的反应。很明显,不管粉虱若虫取食的是作物还是模式植物拟南芥,都会诱导有效的防御病原物的信号途径,与蚜虫诱导的反应一致。但是由于烟粉虱若虫长期固定的取食方式使得其与其他韧皮部取食昆虫对寄主植物造成的伤害又不完全相同,导致其诱导的寄主防御反应有较强的特异性,目前有研究表明烟粉虱取食寄主后对其他昆虫如鳞翅目昆虫(斜纹夜蛾、甘蓝尺蠖)以及刺吸式害虫等造成明显的不利影响,充分研究明确烟粉虱诱导的寄主防御反应,特别是如何通过利用这种防御反应来防治其他昆虫,是今后烟粉虱研究工作的一个重要方面。
参考文献
[1]
CHEN J,MCAUSLANE H,CARLE R B,et al.Impact of Bemisia argentifolii(Homoptera:Auchenorrhyncha:Aleyrodidae) infestation and squash silverleaf disorder on Zucchini yield and quality[J].J Econ Entomol,2004,97(6):2083-2094.
[2] GERLING D,MAYER R T.Bemisia:1995 taxonomy,biology,damage,control and management[M].Andover,UK:Intercept Ltd,1996.
[3] HENNEBERRY T J,JECH L F,HENDRIX D L,et al.Bemisia argentifolii(Homoptera:Aleyrodidae) honeydew and honeydew sugar relationships to sticky cotton[J].Southwestern entomologist,2000,25(1):1-14.
[4] YEE W L,TOSCANO N C,CHU C C,et al.Bemisia argentifolii(Homoptera:Aleyrodidae) action thresholds and cotton photosynthesis[J].Environmental entomology,1996,25(6):1267-1273.
[5] COSTA H S,ULLMAN D E,JOHNSON M W,et al.Squash silverleaf symptoms induced by immature,but not adult,Bemisia tabaci[J].Phytopathology,1993,83(7):763-766.
[6] VAN DE VEN W T,LEVESQUE C S,PERRING T M,et al.Local and systemic changes in squash gene expression in response to silverleaf whitefly feeding[J].The plant cell,2000,12(8):1409-1423.
[7] SCHUSTER D J.Relationship of silverleaf whitefly population density to severity of irregular ripening of tomato[J].Hortscience,2001,36(6):1089-1090.
[8] HANIFKHAN S,BULLOCK R,STOFFELLA P,et al.Possible involvement of altered gibberellin metabolism in the induction of tomato irregular ripening in dwarf cherry tomato by silverleaf whitefly[J].Journal of plant growth regulation,1997,16(4):245-251.
[9] POWELL C A,STOFFELLA P J.Susceptibility of tomato cultivars of internal and external tomato irregular ripening[J].Hortscience A publication of the american society for horticultural science,1995,30(6):1307.
[10] MCCOLLUM T G,STOFFELLA P J,POWELL C A,et al.Effects of silverleaf whitefly feeding on tomato fruit ripening[J].Postharvest biology & technology,2004,31(2):183-190.
[11] DELATTE H,REYNAUD B,GRANIER M,et al.A new silverleafinducing biotype Ms of Bemisia tabaci(Hemiptera:Aleyrodidae) indigenous to the islands of the southwest Indian Ocean[J].Bulletin of entomological research,2005,95(1):29-35.
[12] SCHMALSTIG J G,MCAUSLANE H J.Developmental anatomy of zucchini leaves with squash silverleaf disorder caused by the silverleaf whitefly[J].Journal of the american society for horticultural science,2001,126(5):544-554.
[13] BUNTIN D G,GILBERTZ D A,OETTING R D.Chlorophyll loss and gas exchange in tomato leaves after feeding injury by Bemisia tabaci (Homoptera:Aleyrodidae)[J].J Econ Entomol,1993,86(2):517-522.
[14] LIN T B,SCHWARTZ A,SARANGA Y.Photosynthesis and productivity of cotton under silverleaf whitefly stress[J].Crop science,1999,39(1):174-184.
[15] LIN T B,WOLF S,SCHWARTZ A,et al.Silverleaf whitefly stress impairs sugar export from cotton source leaves[J].Physiologia plantarum,2000,109(3):291-297.
[16] KARBAN R,BALDWIN I.Induced responses to herbivory[M].Chicago:University of Chicago Press,1997.
[17] BLEECKER A B,KENDE H.Ethylene:A gaseous signal molecule in plants[J].Annu Rev Cell Dev Biol,2000,16:1-18.
[18] MORAN P J,THOMPSON G A.Molecular responses to aphid feeding in Arabidopsis in relation to plant defense pathways[J].Plant physiology,2001,125(2):1074-1085.
[19] KALOSHIAN I,WALLING L L.Hemipterans as plant pathogens[J].Annual review of phytopathology,2005,43(1):491-521.
[20] WALLING L L.The myriad plant responses to herbivores[J].Journal of plant growth regulation,2000,19(2):195-216.
[21] STOUT M J,THALER J S,THOMMA B.Plantmediated interactions between pathogenic microorganisms and herbivorous arthropods[J].Annual review of entomology,2006,51:663-689.
[22] BOSTOCK R M.Signal crosstalk and induced resistance:Straddling the line between cost and benefit[J].Annual review of phytopathology,2005,43(1):545-580.
[23] 張帆.棉花防御與烟粉虱反防御的交互作用[D].乌鲁木齐:新疆农业大学,2009.
[24] PUTHOFF D P,HOLZER F M,PERRING T M,et al.Tomato pathogenesisrelated protein genes are expressed in response to Trialeurodes vaporariorum and Bemisia tabaci biotype B feeding[J].J Chem Ecol,2010,36(11):1271-1285.
[25] ESTRADAHERNNDEZ M G,VALENZUELASOTO J H,IBARRALACLETTE E,et al.Differential gene expression in whitefly Bemisia tabaciinfested tomato (Solanum lycopersicum) plants at progressing developmental stages of the insect′s life cycle[J].Physiologia plantarum,2009,137(1):44-60.
[26] KEMPEMA L A,CUI X,HOLZER F M,et al.Arabidopsis transcriptome changes in response to phloemfeeding silverleaf whitefly nymphs.Similarities and distinctions in responses to aphids[J].Plant Physiol,2007,143(2):849-865.
[27] ZHANG P J,LI W D,HUANG F,et al.Feeding by whiteflies suppresses downstream jasmonic acid signaling by eliciting salicylic acid signaling[J].Journal of chemical ecology,2013,39(5):612-619.
[28] PUTHOFF D P.PlantInsect Interactions:The Tomato Defense Response Following Feeding by PhloemFeeding Whiteflies[D].California:University of California,1999.
[29] VEN DE VEN W T,LEVESQUE C S,PERRING T M,et al.Local and systemic changes in squash gene expression in response to silverleaf whitefly feeding[J].Plant cell,2000,12(8):1409-1423.
[30] MORAN P J,THOMPSON G A.Molecular responses to aphid feeding in Arabidopsis in relation to plant defense pathways[J].Plant physiology,2001,125(2):1074-1085.
[31] MORAN P J,CHENG Y F,CASSELL J L,et al.Gene expression profiling of Arabidopsis thaliana in compatible plantaphid interactions[J].Archives of insect biochemistry and physiology,2002,51(4):182-203.
[32] THOMPSON G A,GOGGIN F L.Transcriptomics and functional genomics of plant defence induction by phloemfeeding insects[J].Journal of experimental botany,2006,57(4):755-766.
[33] ZARATE S I,KEMPEMA L A,WALLING L L.Silverleaf whitefly induces salicylic acid defenses and suppresses effectual jasmonic acid defenses[J].Plant physiology,2007,143(2):866-875.
[34] YANG J W,YI H S,KIM H,et al.Whitefly infestation of pepper plants elicits defence responses against bacterial pathogens in leaves and roots and changes the belowground microflora[J].J Ecol,2011,99(1):46-56.
[35] 畢明娟.B型烟粉虱诱导的烟草防御信号途径及B型烟粉虱和烟蚜对烟草防御反应的生理适应性差异[D].泰安:山东农业大学,2010.
[36] MCKENZIE C L,SHATTERS R G,DOOSTDAR H,et al.Effect of geminivirus infection and Bemisia infestation on accumulation of pathogenesisrelated proteins in tomato[J].Archives of insect biochemistry and physiology,2002,49(4):203-214.
[37] 张晓英.水杨酸信号途径在B型烟粉虱诱导烟草对烟蚜防御反应中的作用[D].泰安:山东农业大学,2012.
[38] ZHAO H P,ZHANG X Y,XUE M,et al.Feeding of whitefly on tobacco decreases aphid performance via increased salicylate signaling[J].Plos one,2015,10(9):1-14.
[39] 李慶亮.B型烟粉虱为害对烟草生理生化的影响及其诱导的防御反应[D].泰安:山东农业大学,2009.
[40] 王洪涛.B型烟粉虱取食诱导的烟草对斜纹夜蛾生长发育和繁殖的影响及机制[D].泰安:山东农业大学,2011.
[41] 李庆亮.B型烟粉虱为害后烟草的生理响应[D].泰安:
山东农业大学,2012.
[42] TORRES M A,DANGL J L,JONES J D.Arabidopsis gp91phox homologues AtrbohD and AtrbohF are required for accumulation of reactive oxygen intermediates in the plant defense response[J].Proceedings of the national academy of sciences of the united states of america,2002,99(1):517.
[43] COSTA H S,WESTCOT D M,ULLMAN D E,et al.Ultrastructure of the endosymbionts of the whitefly,Bemisia tabaci and Trialeurodes vaporariorum[J].Protoplasma,1993,176(3):106-115.
[44] VAN DE VEN W,PUTHOFF D,LEVESQUE C,et al.Activation of novel signalling pathways by phloemfeeding whiteflies[J].Bull oilbsrop iobcwprs,2002,25(6):33-40.