三环泡湿地浮游动物功能群季节变化及其影响因子

安 睿,王凤友,于洪贤, 马成学,*

1 东北林业大学林学院, 哈尔滨 150040 2 东北林业大学野生动物资源学院, 哈尔滨 150040 3 贵州省教育厅, 贵阳 550003

三环泡湿地浮游动物功能群季节变化及其影响因子

安 睿1,王凤友3,于洪贤2, 马成学2,*

1 东北林业大学林学院, 哈尔滨 150040 2 东北林业大学野生动物资源学院, 哈尔滨 150040 3 贵州省教育厅, 贵阳 550003

为了研究寒区湿地浮游动物功能群的季节变化以及水环境等因素的影响,对淡水浮游动物进行了功能群划分,以北方寒冷地区沼泽型湿地三环泡国家级自然保护区为例,于2014年春季(5月)、夏季(7月)和秋季(9月)对三环泡国家级自然保护区15个采样点进行了浮游动物采样,系统分析了浮游动物功能群的组成特征。结果表明：三环泡国家级自然保护区浮游动物功能群共划分为7个功能群,春季以功能群RF占优势,为83.82%；夏季以功能群RC、PF、RF和LCC占优势,分别为34.15%,19.58%,18.49%和10.54%；秋季以功能群RC和RF占优势,分别为71.94%和17.86%。浮游动物功能群季节变化表现为RF→RC+PF+RF+LCC→RC+RF的特点,表明春季功能群RF对浮游植物起到了很好的滤食作用,夏季和秋季功能群RC对功能群PF和RF捕食压力较大。通过Pearson相关分析和RDA多元统计分析表明,种间竞争、氯离子(Cl-)、总氮(TN)、总无机碳(IC)和生物耗氧量(BOD5)是影响三环泡国家级自然保护区浮游动物功能群的主要影响因素,除功能群RF外,其它功能群同氯离子(Cl-)、总氮(TN)和总无机碳(IC)显著正相关,同生物耗氧量(BOD5)显著负相关,SCF、MCF、MCC和LCC由于食物竞争和捕食之间的关系表现出极显著的相关性,同为捕食关系的RC和RF、PF则没有表现出明显的相关性。种间竞争、浮游植物上行效应和营养盐是影响寒区沼泽型湿地浮游动物功能群季节变化和生物量的主要因素。

浮游动物；功能群；三环泡；湿地

浮游动物是水生态系统中的次级生产力,是鱼虾的开口饵料,也是控制浮游植物的关键因素,是水生态系统食物链中的重要环节。尤其近年来,随着水体污染越来越严重,水体富营养化,蓝藻爆发时常发生,因此对于水体当中浮游动物研究显得尤为重要。传统方法通常以系统分类学为基础,将水生生物如浮游植物、浮游动物、底栖动物和鱼类等分成不同的分类类群,用来反映水质状况以及生物多样性,但是传统分类难以体现水生生物的生态功能[1],因此,生态学家提出了功能群的概念,功能群的物种特征同环境的联系更为紧密[1],通过功能群的研究,可以更直接的反映生态环境影响水生生物群落的生态过程,对于不同地理区域水生生物资源的管理更具科学价值,对于发展和检验群落生态学理论也十分重要,也可以更好的理解水生态系统及其生物多样性状况[2],并为运用模型进行定量化研究生态系统功能如能量流等打下一定的基础[3-5]。目前,国内对于浮游植物、底栖动物和鱼类功能群的划分以及分析较为深入,而关于浮游动物功能群的研究相对较浅,主要集中在海洋方面[6],对于淡水生态系统,尤其是寒区沼泽型湿地浮游动物功能群的划分以及分析还没有开展。

黑龙江省三环泡国家级自然保护区是三江平原最重要的湿地之一,其主要保护对象是内陆湿地生态系统及其栖息的珍稀水禽,担负着湿地生物多样性保护,实现湿地生态系统的保护和可持续发展的重要任务。该区域为三江平原典型湿地分布区之一,位于黑龙江省三江平原腹地,七星河中下游,富锦市境内南部；距富锦市区75 km。保护区南与宝清县、西与友谊县相邻；保护区西南部与七星河国家级自然保护区隔七星河相望,保护区东南部隔挠力河与挠力河国家级自然保护区相接。近年来由于农田废水以及挠力河、七星河污水的影响,保护区部分水域水质明显恶化,水体富营养化严重,该文拟以三环泡国家级自然保护区为例,对淡水生态系统浮游动物功能群进行划分并分析,着重探讨湿地浮游动物功能群的结构及其数量的季节变化以及水环境等影响因素,为综合管理湿地提供一定依据。

图1 三环泡湿地保护区浮游动物采样点Fig.1 Samples of zooplankton in Sanhuanpao wetland reserve

1 材料与方法

1.1 采样点

于2014年春季(5月)、夏季(7月)和秋季(9月)对三环泡国家级自然保护区进行水样采集,根据三环泡国家级自然保护区核心区、缓冲区以及试验区规划以及周围的环境影响共设置了15个采样点(图1),其中S1位于友谊县、宝清县和富锦县三县交界处实验区,S2—S6位于保护区芦苇管护站核心区,S7位于保护区芦苇管护站缓冲区,S8位于中部振兴管护站缓冲区,S9—S10位于大兴管护站实验区,S11—S13位于大兴管护站核心区,S14—S15位于大兴管护站缓冲区。

1.2 采样方法及水化学测定方法

1.3 浮游动物功能群的划分

在国内外研究工作者的基础上,根据浮游动物的大小、摄食习性以及浮游动物之间的相互作用,将淡水生态系统浮游动物划分为原生动物滤食者PF、原生动物捕食者PC、轮虫滤食者RF、轮虫捕食者RC、小型浮游动物滤食者SCF、小型浮游动物捕食者SCC、中型浮游动物滤食者MCF、中型浮游动物捕食者MCC、大型浮游动物滤食者和大型浮游动物捕食者LCC 10个浮游功能群[13](表1),但三环泡自然保护区浮游动物调查中并未发现原生动物捕食者PC、小型浮游动物捕食者SCC和大型浮游动物滤食者LCF,因此只划分为7个浮游动物功能群。

表1 淡水浮游动物功能群分类

1.4 数据分析

根据浮游动物功能群生物量计算Bray-Cartis相似性系数[14],采用SPSS软件,应用MDS分析不同季节、不同采样点之间浮游动物功能群的差异性。浮游动物功能群通过log10( x+1)进行处理使之更趋于正态分布后,采用Pearson相关分析研究不同浮游动物功能群之间的相互作用以及同水化学因子的关系。采用Canoco for windows 4.5软件进行DCA分析,发现SD值<3, 因此对物种数据和相关环境因子数据进行RDA分析[15]。

2 结果

2.1 三环泡国家级自然保护区水环境特征

表2 三环泡湿地保护区各季节环境因子平均值

2.2 MDS差异性分析

从时间分布来看,芦苇管护站1#、2#、3#、4#和5#季节差性较小,尤其是春季和夏季,均以功能群RF为主,而其它采样点季节差异性较大。从水平分布来看,春季各采样点没有明显差异,除7#、8#和9#外,其余采样点均以功能群RF占优势,夏季和秋季各采样点差异性较大(图2)。A3、A4、A11、A12、A15以功能群PF为主, SU10、SU11、SU12、A6、A7以功能群PF/RF为主,SU7、A8、A14以功能群RC/RF为主,S1、S2、S3、S4、S5、S6、S10、S11、S12、S13、S14、S15、SU2、SU3、SU4、SU5、A5、A9、A10、A13均以功能群RF为主,S7、SU6、SU8、SU9、SU13、SU14以功能群LCC/SCF/RF/MCC为主,S8、A2以功能群MCF为主,A1以功能群LCC为主,S9以功能群RF/MCC/SCF为主。其季节差异主要是体现在营养盐的变化上。夏季和秋季营养盐明显高于春季,营养盐的增加有利于浮游植物的增长,间接影响到浮游动物,可能是造成浮游动物功能群差异的主要原因之一(图2)。

图2 三环泡湿地保护区浮游动物功能群生物量的MDS排序分析Fig.2 MDS ordination of zooplankton functional groups in Sanhuanpao wetland reserveS: 春季；SU: 夏季；A: 秋季

2.3 三环泡浮游动物功能群的季节分布

三环泡国家级自然保护区湿地浮游动物共鉴定出4门28种,共划分为7个功能群(表3)。通过不同季节浮游动物功能群平均生物量可以看出,春季以功能群RF占优势,为83.82%；夏季以功能群RC、PF、RF和LCC占优势,分别为34.15%,19.58%,18.49%和10.54%；秋季以功能群RC和RF占优势,分别为71.94%和17.86%(图3，图4)。

表3 三环泡湿地保护区浮游动物功能群

图3 浮游植物功能群生物量水平分布Fig.3 Distribution of phytoplankton functional groups biomass

图4 三环泡湿地保护区浮游动物功能群季节平均相对生物量 Fig.4 Mean biomass of main phytoplankton functional groups in Sanhuanpao wetland reserve

2.4 浮游动物功能群之间的相互作用及同水环境因子的关系

2.4.1 不同浮游动物功能群同其它浮游动物功能群及水环境因子的Pearson相关分析

从表4、表5可以看出,浮游动物功能群生物量与大多数水环境因子不具有明显的相关性,仅同氯离子(Cl-)和电导率(COND)相关,功能群RC同氯离子(Cl-)显著正相关,功能群MCF和LCC同电导率(COND)显著正相关。而浮游动物功能群之间的相关性更为明显,SCF、MCF、MCC和LCC之间均为极显著正相关,功能群PF和RF同其它功能群和水环境没有明显相关性。

2.4.2 浮游动物功能群同水环境因子的RDA分析

表4 不同浮游动物功能群同其它浮游动物功能群的Pearson相关分析

* 在 0.05 水平显著相关; ** 在 0.01 水平上显著相关

表5 不同浮游动物功能群同水环境因子的Pearson相关分析

* 在 0.05 水平显著相关; ** 在 0.01 水平上显著相关

表6 排序轴特征值、种类与环境因子排序轴的相关系数

图5 功能群与环境因子的RDA分析Fig.5 Functional groups-environment biplot RDA

3 讨论

3.1 三环泡国家级自然保护区浮游动物功能群的季节变化

目前,国内对热带、亚热带、温带地区湖泊、水库、河流浮游动物季节变化研究较多[16-21],而对于寒区湿地研究的还相对较少[22-23],对于沼泽型湿地还没有深入研究。浮游动物的季节变化主要受水温、营养盐、浮游植物的上行效应、鱼类摄食的下行效应、水文变化、种间竞争等影响[19,24]。热带、亚热带地区受温度影响较小,浮游动物季节变化不显著[16],季节变化主要受鱼类摄食的下行效应所决定,鱼类摄食压力大的水体浮游动物生物量以小型的轮虫和小型枝角类为主[25],鱼类摄食压力小的水体以大型的枝角类和桡足类为主[16]。温带地区浮游动物的季节变化受温度和营养盐影响较为明显,枝角类和桡足类同水温具有明显的正相关性[26],随着夏季水温的升高,枝角类和桡足类会逐渐增多,而水体的富营养化则会导致浮游动物小型化[24],富营养水体全年以小型的轮虫[25]和小型枝角类[26]占优势。影响寒区湿地浮游动物季节变化的因素还不十分清楚,从浮游动物门类角度来看,三环泡国家级自然保护区浮游动物季节变化不显著,3个季节均以轮虫占优势,但从功能群划分角度来看,其功能群季节变化显著(图4),呈现春季以功能群RF占优势,到夏季以RC、PF、RF和LCC占优势,再到秋季以RC和RF占优势的特征变化。功能群RF主要由耐低温、滤食性的针簇多肢轮虫、螺形龟甲轮虫等组成,是滤食浮游植物的主要功能群。浮游动物功能群RC仅由捕食性的前节晶囊轮虫组成,在夏季生物量最高的7#、秋季生物量最高的8#和14#采样点均占优势,说明夏季和秋季功能群RC对功能群PF和RF捕食压力较大。功能群PF仅由旋回侠盗虫组成,以藻类、细菌和碎屑为食,主要生活在贫营养型水体[8],在秋季3#、4#、11#、12#和15#采样点占优势,说明秋季这5个采样点水质相对较好。

3.2 浮游动物功能群之间的相互作用及其与水环境因子的关系

温度、营养盐、浮游植物的上行效应、鱼类摄食的下行效应、种间竞争等是影响浮游动物生长的主要因素,同样也影响浮游动物功能群的分布。在热带、亚热带地区,温度不是影响浮游动物的主要因素,鱼类摄食的下行效应是主要因素。而在温带地区,温度和营养盐是主要的环境因子,对于寒区浮游动物的影响因素还不是十分清楚。对于寒区沼泽型湿地的三环泡国家级自然保护区,通过RDA分析结果来看(图5),温度也不是主要的环境因子,氯离子、总氮、生物耗氧量和总无机碳是影响浮游动物功能群的主要水环境因子。除功能群RF外,其它功能群同氯离子、总氮和总无机碳显著正相关,而同生物耗氧量显著负相关。三环泡国家级自然保护区虽然没有旅游等人为干扰,但上游七星河、挠力河农田废水以及周围的农田废水会导致夏季和秋季氯离子和总氮显著升高。氯离子和总氮的升高会促进浮游植物的生长,通过浮游植物的上行效应,进而间接影响浮游动物的生长。同理,无机碳对浮游植物的影响也间接影响了浮游动物的生长。碳是构成浮游植物的主要元素之一,浮游植物是碳循环的主要环节,浮游植物的固碳能力在全球碳循环中起着关键作用,但却未被科学家充分了解,在三环泡国家级自然保护区无机碳也是影响浮游植物功能群的主要环境因子之一(另文发表),在夏季,浮游植物是浮游动物最重要的碳源[27],因此,夏季出现的浮游动物功能群同总无机碳显著正相关。生物耗氧量BOD5是由水中好氧性微生物引起的,通常反映水体当中有机污染物的含量,BOD5小于1mg/L表示清洁水体,大于4mg/L表示水体受到有机物的污染[28],三环泡国家级保护区全年BOD5平均值为2.66 mg/L,说明三环泡国家级保护区受到一定的有机物污染。从图5来看,除了浮游动物功能群RF外,所有浮游动物功能群同BOD5显著负相关,说明三环泡国家级自然保护区浮游动物功能群不耐受有机物污染。而功能群RF除了滤食浮游植物外,还可以滤食细菌和碎屑[29],浮游植物的上行效应不明显,同时还具有耐低氧的能力,因此同水环境因子没有明显的相关性。

通过表6发现,RDA结果显示前2个轴共解释浮游动物功能群变化的27.0%,同不同学者对热带水体,如习丽红等[16]对大沙湾水库(11%)和苗藤等[25]对惠州西湖(34.6%)研究结果相类似。这说明除了水环境因子外,还有其它因素影响浮游动物功能群。国内对于浮游动物的研究更多的侧重于水环境因子的影响[30-32],而往往忽视了浮游动物之间的相互作用。该文Pearson相关分析表明,种间竞争也是影响浮游动物功能群的主要因素。通过浮游动物功能群进一步的划分,发现虽然浮游动物功能群PF、RF、RC和LCF同其它浮游动物功能群没有显著的相关性,但功能群SCF、MCF、MCC和LCC之间具有极显著的相关性。 习丽红等[16]对热带富营养水库研究也发现轮虫同枝角类没有显著相关性,竞争强度较弱,而SCF、MCF、MCC和LCC由于饵料竞争和捕食之间的关系则表现为极显著的相关性,同为捕食关系的RC和RF、PF则没有表现出明显的相关性。

4 结论

(1)根据浮游动物的大小、摄食习性以及浮游动物之间的相互作用,将淡水生态系统浮游动物划分为10个功能群,三环泡湿地保护区共发现7个功能群, 从不同季节浮游动物功能群生物量来看,春季以功能群RF占优势,夏季以功能群RC、PF、RF和LCC占优势,秋季以功能群RC和RF占优势,功能群RC和RF是三环泡湿地保护区浮游动物最为重要、最有代表性的功能群。本研究对于淡水生态系统,尤其是北方寒区沼泽型湿地保护区浮游动物功能群的划分以及水生态系统的管理和保护具有一定的借鉴意义。

(2)影响三环泡国家级自然保护区浮游动物功能群的因素主要为浮游动物功能群之间的相互作用和水环境因子。功能群RF同水环境因子和其它功能群没有明显的相关性,而其它功能群同氯离子、总氮、总无机碳显著正相关,同生物耗氧量显著负相关。SCF、MCF、MCC和LCC由于饵料竞争和捕食之间的关系则表现为极显著的相关性,同为捕食关系的RC和RF、PF则没有表现出明显的相关性。

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Seasonal dynamics of zooplankton functional groups and their relationships with environmental factors in the sanhuanpao wetland reserve

AN Rui1, WANG Fengyou3, YU Hongxian2, MA Chengxue2,*

1CollegeofForestry,NortheastForestryUniversity,Harbin150040,China2CollegeofWildlifeResource,NortheastForestryUniversity,Harbin150040,China3GuizhouProvincialEducationDepartment,Guiyang550003,China

We classified the zooplankton functional groups in a freshwater ecosystem, the Sanhuanpao Wetland Reserve, to determine the seasonal variation related to the environmental factors. We investigated the zooplankton in spring, summer, and autumn, and identified seven functional groups during the study period. Group RF (Rotifers filter feeders) was dominant in spring and was important to control the phytoplankton. Groups RC (Rotifers carnivore), PF (Protozoas filter feeders), RF, and LCC(Large copepods carnivore) were dominant in summer, whereas groups RC and RF were dominant in autumn. Group RC obviously inhibited the growth of PF and RF in summer and autumn. The results from Pearson and RDA analyses revealed that interspecificcompetition, Cl-(Chloride ion), TN(Total nitrogen), IC (Total Inorganic Carbon), and BOD5(Biological oxygen demand) were the most important factors affecting zooplankton functional groups in the Sanhuanpao Wetland Reserve. Cl-, TN, and IC showed a positive relationship with all the zooplankton functional groups except RF, whereas BOD5showed a negative relationship with all the zooplankton functional groups except RF. The functional groups SCF, MCF, MCC, and LCC had a positive relationship with each other, whereas group RC showed no relationship with groups PF and RF. Interspecific competition, bottom-up effects of phytoplankton and nutrients were the most important factors affecting the seasonal variation and biomass of zooplankton functional groups in cold region of marsh wetland.

zooplankton; functional groups; Sanhuanpao Wetland Reserve; wetland

中央高校基本科研业务费专项资金(2572015CA19)；国家自然科学基金项目(41271106)；中央高校基本科研业务费专项资金(2572014EA07-04)

2015- 10- 29;

日期:2016- 08- 02

10.5846/stxb201510292184

*通讯作者Corresponding author.E-mail: mch007@163.com

安睿,王凤友,于洪贤, 马成学.三环泡湿地浮游动物功能群季节变化及其影响因子.生态学报,2017,37(6):1851- 1860.

An R, Wang F Y, Yu H X, Ma C X.Seasonal dynamics of zooplankton functional groups and their relationships with environmental factors in the sanhuanpao wetland reserve.Acta Ecologica Sinica,2017,37(6):1851- 1860.