小熊猫育幼期间时间分配、活动节律以及育幼行为的研究

薛 芮，杨建东，冯菲菲，陈超，李有绪，侯 蓉，张志和周材权，蒲春林，牟永强，齐敦武*

(1.四川农业大学，四川 成都 611130；2.成都大熊猫繁育研究基地四川省濒危野生动物保护生物学省部共建实验室，四川 成都 610081；3.西华师范大学生命科学学院，四川 南充 637002; 4.四川省林业科学研究院，四川 成都 610081；5.天全县林业局，四川 雅安 625500)

小熊猫育幼期间时间分配、活动节律以及育幼行为的研究

薛 芮1,2，杨建东1*，冯菲菲2，陈超2，李有绪2，侯 蓉2，张志和2周材权3，蒲春林4，牟永强5，齐敦武2*

(1.四川农业大学，四川 成都 611130；2.成都大熊猫繁育研究基地四川省濒危野生动物保护生物学省部共建实验室，四川 成都 610081；3.西华师范大学生命科学学院，四川 南充 637002; 4.四川省林业科学研究院，四川 成都 610081；5.天全县林业局，四川 雅安 625500)

育幼期是动物生长发育和繁衍的关键期，而产后30 d幼仔死亡率高发，是为其存活的关键时期。通过研究母体育幼期间的时间分配，活动节律以及育幼行为，将有助于提高其成活率，以及种群数量与质量。小熊猫的育幼期间的时间分配与活动节律缺乏系统的研究。本文采用瞬时扫描取样法和全事件记录法，对2013至2016年期间4只育幼期小熊猫进行了研究。结果表明：1)休息行为(58.32%±1.78%)是主要表现形式，其次为育幼(20.43%±2.39%)、探究(6.89%±0.71%)，运动(6.27%±0.88%)、求适(5.59%±0.69%)、摄食行为(2.49%±0.56%)；2)育幼行为仅在01：00～5：00较低，摄食行为主要发生在19：00～21：00和01：00；3)育幼与摄食、运动、求适和休息显著负相关(P<0.01)；而运动与摄食、求适行为显著性正相关(P<0.05)；4)在育幼行为中，舔仔的发生频率最高(68.64%±3.02%)，其次为哺乳行为(23.45%±2.71%)。

小熊猫；育幼期；活动节律；育幼行为

动物行为指动物在时间和空间的活动,包括从简单的肌肉收缩和腺体分泌到高级复杂的求偶和通讯,以及一些我们不能常常观察的现象，如分子和进化的过程，智力和认知的水平(蒋志刚,2004;Grier & Burk,1992)。动物活动与静止交替出现的昼夜周期，我们称之为昼夜节律，是动物对各种环境条件昼夜变化的一种综合性适应，比如夜行性的狐猴在控制光照的情况下，实验组的季节性发情比对照组提前了2周，昼夜节律也发生了明显的变化(孙儒泳,2001;Thomas et al,2015)。因此，通过对濒危珍稀动物活动节律的了解，有利于政策制定者和饲养员更好的了解动物的生活习性，以便更好的保护珍稀动物。

小熊猫(Ailurusfulgens)是一种高度特化的素食性食肉目动物，在生态学，系统发育以及生物多样性领域都有十分重要的研究意义(李明等，2002；魏辅文等，2002)。目前对小熊猫的研究主要集中在繁殖学(Beaulah Budithi et al.，2016)、生物多样性(Velho et al.，2016)、地理分布(Dendup et al.，2016) 以及疾病(Lynch et al.，2015)等方面，虽然刘雪卿等(2003,2004)对圈养小熊猫的繁殖行为以及育幼行为作了初步的研究，但是并没有完整关于圈养小熊猫全天活动记录的研究报道。

育幼期是动物繁殖和哺育后代的关键时期，自然种群的个体能够通过合适的繁殖计策来适应环境，繁衍后代来保证自己种群的延续。因此本研究采用全事件记录法和瞬时扫描取样法，以育幼期的圈养小熊猫为实验对象，对圈养小熊猫日常育幼的行为变化以及活动节律进行研究，以期丰富对育幼期圈养小熊猫第一手的行为资料，为后续研究提供理论依据与技术支持。

1 材料与方法

1.1 实验地点与对象

成都大熊猫繁育研究基地，位于成都市北郊虎头山，长年饲养着大熊猫、小熊猫、黑颈鹤、白鹤等珍稀动物，本研究采集了2013年小熊猫个体一只(编号F1)，2015年小熊猫个体1只(编号F2)以及2016年小熊猫个体两只(分别编号F3、F4)，F1、F2、F3、F4的所有个体于观察期间都成功产仔并哺育幼仔(表1)。

表1 小熊猫育幼母猫个体信息

Tab. 1 The individual information of nursing red pandas

个体出生时间(年)产仔时间是否初产出生婴儿数量及性别F1不详2013．7．1不详2仔F2不详2015．6．18不详2仔F320142016．5．30是1仔F420102016．7．2否2仔

观察期间最高温度35℃，最低温度19℃，平均温度26.8℃;小熊猫兽舍分为室内产房和露天活动场，一共40.5 m2,1/4室内产房内铺有干草的育幼箱以及一个便于小熊猫攀爬的活动箱，3/4露天活动场有水池、花坛、以及便于攀爬的枯木枝。室内产房内分别在房间顶部安装1台固定摄像头(DS-2CD8253F-E10)，活动箱内顶部1台固定摄像头(DS-2CD8253F--E10)，育幼箱内顶部1台固定摄像头(DS-2CD8253-E10)，以及露天活动场一台固定摄像头(DS-2CD8253F-E10)以达到无盲区观察，所有小熊猫监控记录均可在监控电脑前查看并拷贝。

1.2 实验观察与行为谱

本研究采用全事件记录法，对小熊猫产仔开始的一个月进行全天的实验观察与记录，采用瞬时扫描取样法每10min记录一次行为状态。小熊猫的很多行为习性与大熊猫具有相似性，因此参考胡锦矗等(1985)、刘定震等(1998、2002)、Snyder等(2003)、张志和魏辅文(2006)、刘雪卿等(2003)对大熊猫以及小熊猫的行为定义与研究结果，将小熊猫育幼期的行为分为6种类型：

探究(Exploring)：盯住并缓慢的走到某一物体前，嗅闻或张望，有时在兽舍内会爬栏张望；

摄食(Feeding)：包括食用竹子、竹笋、窝窝头、苹果、水、蜂蜜和药物等食物；

求适(Grooming)：动物先天获得性行为，以舔、舔毛(掌)、擦痒、抓痒为主的行为；

运动(Moving)：包括刻板、走动、跑动、攀爬、游戏等行为；

育幼行为(Brood Behavior)：叼仔、舔仔、嗅仔、哺乳、移仔、盯仔以及其他育幼行为；其中又具体分为以下7种类型：

叼仔(Nibbling cub)：用嘴含住幼仔

舔仔(Licking cub)：用舌头来回舔幼仔的身体

嗅仔(Olfactory cub)：用鼻吻部嗅闻幼仔身体的某一部分

哺乳(Lactating)：保存坐立姿势或者平躺姿势给幼仔喂奶，包括在喂奶时舔舐幼仔

移仔(Moving cub)：用嘴或腿或者其他身体部位搬动幼仔，改变幼仔的姿势或者所处的位置

盯仔(Gazing at cub)：保持3s以上的姿势一直盯住幼仔

其他育幼行为(Other nursing behavior types)：除开以上育幼行为的其他与幼仔的交流与互动行为

休息：(Resting)：个体以各种姿势保持静止状态，眼闭合或不闭合；

其他：包括排便等。

1.3 数据处理

根据小熊猫行为谱把探究、摄食、求适、运动、育幼行为、休息、其他等看作一个独立样本，采用瞬时扫描取样法每10 min记录一次行为状态，记录为一次样本数据，统计每天小熊猫活动样本数据汇总，以某个体某种行为在该个体总的行为中所占比例表示该行为的发生频率。日活动节律以小熊猫每2h活动中的行为类型的频次来表示。在小熊猫一月龄育幼期的划分中，根据其死亡率与存活天数的关系(刘雪卿等,2003;李春等,2007)，将小熊猫产后一个月之类划分为3个时期，产后一周之内幼仔死亡率较高为前期，一月龄最后一周死亡率较低为后期，中间2周为中期。根据前期、中期、后期中不同育幼行为类型(叼仔、舔仔、嗅仔、哺乳、移仔、盯仔以及其他育幼行为)占育幼行为类型总数的百分比来比较不同时期母体对幼仔母性的差异。根据数据类型对小熊猫育幼期不同行为类型之间关系采用Spearman相关性检验(非正态)进行相关性分析，所有数据分析均在SPSS 22(李昕,张明明,2015)中完成，数值用Mean±SE表示。

2 结果

2.1 时间分配

休息是主要行为(58.32%±1.78%，n=148),其次为育幼(20.43%±2.39%)、探究(6.89%±0.71%)、运动(6.27%±0.88%)、求适(5.59%±0.69%)和摄食(2.49%±0.56%，图1)。

图1 小熊猫育幼期行为类型的昼夜时间分配Fig.1 Time budgets of red pandas during the nursing period

2.2 行为节律

摄食行为主要发生在19：00～21：00，其次发生在01:00；育幼行为变化较小，仅01：00～5：00较低；求适行为主要发生在10：00～12：00，而探究行为发生在两个时段，分别为16：00～19：00， 8：00～10：00；休息行为在2：00～7：00达到峰值(图2)。

根据相关性检验分析，育幼行为与摄食、运动行为呈极显著负相关(P<0.05)，与求适、休息行为呈显著负相关(P<0.01)；运动行为与摄食、求适行为呈极显著正相关(P<0.05，表2)。根据4只圈养小熊猫育幼期的昼夜活动节律折线图，F3生育单胞胎个体的育幼时间明显少于F1、F2、F4生育双胞胎个体的育幼时间(图3)。

图2 小熊猫育幼期昼夜活动节律Fig.2 Activity rhythm of red pandas during the nursing season

图3 4只圈养小熊猫育幼期的昼夜活动节律Fig.3 Daily activity rhythms of four captive red pandas during nursing season

表2 小熊猫育幼期不同行为类型的相关系数

Tab. 2 The correlation coefficient of behavioral types of red pandas during the nursing season

探究Exploring摄食Feeding求适Grooming运动Moving育幼Nursing休息Resting探究Exploring10．1690．2680．293 -0．277 -0．248摄食Feeding—10．2360．625∗∗-0．579∗∗0．194求适Grooming——10．519∗∗-0．491∗-0．053运动Moving———1-0．643∗∗0．047育幼Nursing————1-0．445∗休息Resting—————1

2.3 母性行为

小熊猫母体哺乳行为前期和后期占比较高，中间较弱；盯仔行为，嗅仔行为以及叼仔行为在产后第一周发生频率较高，舔仔行为中期发生频率较高，而移仔行为后期发生频率较高(图4)；此外，在所有的育幼行为中，舔仔行为的发生频率最高，达到(68.64%±3.02%，n=148)，哺乳行为的发生频率其次为(23.45%±2.71%,表3)。

表3 小熊猫产后一个月育幼行为的比较

Tab. 3 Comparisons of nursing behaviors of red pandas among different periods in the first month after the birth

行为类型前期中期后期合计叼仔Nibblingcub0．04000．02710．03140．0328±0．00舔仔Lickingcub0．65330．74660．65920．6864±0．03嗅仔Olfactorycub0．01330．00900．00900．0105±0．00哺乳Lactating0．25330．18100．26910．2345±0．03移仔Movingcub0．00670．00450．00900．0067±0．00盯仔Gazingatcub0．03330．02260．01790．0246±0．00其他育幼行为Othernursingbehaviortypes0．00000．00900．00450．0045±0．00

图4 小熊猫产后1月内育幼行为频次变化Fig.4 Comparisons of frequency of nursing behavior in red pandas among different periods in the first month after the birth

3 讨论

动物昼夜活动节律又叫日节律，是近代生物学研究中的一个十分活跃的领域，它主要研究动物在不同季节、不同时间的活动强度及变化规律(马建章,1999;孙儒泳,2001)。昼夜活动节律体现了动物对各种环境条件昼夜变化的综合性适应，圈养小熊猫和野生小熊猫相比，圈养小熊猫由于食物充足，无天敌干扰，并受限于环境活动领域相对较小，因此，休息行为明显高于其他行为。而与野生小熊猫(韩宗先，2006)相比，小熊猫都具有晨昏活动的习性，育幼期的圈养小熊猫于早晨09：00左右以及18：00～20：00处于活动高峰期，而野生小熊猫的活动高峰出现在08：00～10：00和17：30～18：30，并根据兰存子等(2008)姚家坪小熊猫的相关数据：小熊猫在早晨9：00左右会出现一个活动高峰期，这种行为节律可能与光照时间长短有关；而在下午的活动高峰期会出现一到两个小时的偏差，可能与季节光照时间长短不同或者受限于圈养条件下饲养员的作息时间。摄食行为在11：00时有一个活动高峰，基本与饲养员投食时间相一致，而在凌晨1：00左右，小熊猫也出现了一个摄食高峰，说明圈养条件下的小熊猫保留了一部分野外夜行性外出觅食的习性。育幼过程中，小熊猫哺育单胞胎的个体F1育幼时间明显低于哺育双胞胎个体F2、F3、F4的时间，说明个体数和育幼时间长短可能呈正相关。

育幼行为是动物成功繁衍的重要环节，能提高子代存活率，增加亲代适合度(孙儒泳，2001)。舔仔是小熊猫育幼期主要育幼行为，舔仔可以帮助幼仔自我修饰，清除幼仔身上的异味，以及对幼仔进行唾液标记(李文华，1998)。小熊猫产仔前期，幼仔初生时身体羸弱，哺乳、盯仔、嗅仔以及叼仔行为发生频率较高，有助于维护母仔关系并加深相互识别。而育幼后期中，移仔行为发生频率较前期和中期高，幼体小熊猫被移出阴暗的巢穴并带到阳光照射的地方，不仅能杀菌还能促进机体合成维生素D，有利于幼仔的身体健康。

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Behavioral Changes and Activity Rhythms of Red Pandas during Nursing Period

XUE Rui1,2YANG Jian-dong1*FENG Fei-fei2CHEN Chao2,LI You-xu2HOU Rong2ZHANG Zhi-he2ZHOU Cai-quan3PU Chun-lin4MU Yong-qiang5QI Dun-wu2*

(1.Sichuan Agricultual University,Chengdu 611130,Sichuan Province,China; 2.Chengdu Research Base of Giant Panda Breeding,Sichuan Key Laboratory of Conservation Biology for Endangered Wildlife,Chengdu 610081,China; 3.College of Life Sciences,China West Normal University,Nanchong 637009,China; 4.Sichuan Academy of Forestry,Chengdu 610081,China; 5.Forestry Bureau of Tianquan County,Ya’an 625500,China)

The nursing season is the key period for the growth and development of animals.The mortality of animal babies is really high during the first month after their birth,so the nursing season is especially important for their survival.By researches on the activity rhythms,time budget and nursing behaviors of endangered species during nursing season,the survival rate of the babies of endangered species can be enhanced，aiming to improve their population.As a companion of the giant panda,the red panda is also a competitive animal to the giant panda in food,in spite of its scarce quantity,gentle temperament,highly ornamental value,the researchers and animal keepers still pay little attention to the lovely species.Thus,studies were made of the time budgets,activity rhythms and nursing behaviors of four female red pandas in Chengdu Research Base of Giant Panda Breeding from 2013 to 2016,by using instantaneous scan sampling and all-occurrence recording methods.It was found that resting was the main activity of red pandas during nursing season,followed by nursing behaviors,exploring,moving,grooming and feeding.The average percent of nursing behaviors during one day was about 20%,except for 01:00～5:00 in the morning; Feeding behaviors occurred more frequently on 19:00～21:00 and 01:00 in the morning.Nursing behaviors had an extremely significant negative correlation to feeding and moving behaviors(P<0.05) and a significant negative correlation to grooming and resting behaviors(P<0.01); Moving behaviors had an extremely significant positive correlation to grooming and feeding behaviors(P<0.05).As for the nursing behaviors,licking the cub occurred the most frequently,reaching up to 70%,and followed by lactating,which was made up to 24%.The results showed the activity rhythms,time budget and nursing behaviors of red pandas,therefore able to have a better understanding of the living habits of red pandas during nursing season,and improve the population of the endangered species.

Red panda，Nursing season，Activity rhythm，Nursing behavior

2016-12-13

国家自然科学基金项目(31372223)；四川科技厅(2017JQ0026)；成都市科技局项目(2015HM0100265SF)；成都大熊猫繁育基金会项目(CPF2013-17,2014-11,2014-03, 2015-19)；天全县光叶蕨和小熊猫极小种群拯救保护项目调查监测、生境营造及技术培训部分(天政采招[2014]27号)。

薛芮(1992-)，女，硕士研究生，主要从事动物生态学方面的研究。

*通信作者 Corresponding author, E-mail: yangjd@sicau.edu.cn; qidunwu@163.com。

10.16779/j.cnki.1003-5508.2017.02.011

Q958.1

A

1003-5508(2017)02-0059-06