Ⅱ、Ⅲ型食管胃结合部腺癌外科治疗的研究进展

胡春华 综述 张文杰 审校

(上海交通大医学院附属新华医院普外科，上海 20092)

Ⅱ、Ⅲ型食管胃结合部腺癌外科治疗的研究进展

胡春华 综述 张文杰 审校

(上海交通大医学院附属新华医院普外科，上海 20092)

食管胃结合部腺癌(AEG)近年来在东西方国家发病率均明显增加，其发生与胃食管反流性疾病(GERD)等多种因素有关。以手术为基础的综合治疗是进展期AEG的有效治疗手段，但SiewertⅡ/Ⅲ型AEG切除范围、淋巴清扫及微创技术应用尚存在争议。局限于黏膜内的早期AEG可以行内镜下治疗，腹腔镜技术在早期远端胃癌中安全有效，但腹腔镜及机器人手术系统等微创技术应用于进展期AEG其安全性及长期预后尚缺乏足够的循证医学证据。多数研究认为对于Ⅱ/Ⅲ型AEG，手术方式和入路并不影响患者长期预后，而TNM分期、辅助及新辅助治疗以及多学科综合治疗等是影响长期预后的重要因素。

食管胃结合部腺癌；外科手术；微创治疗

食管胃结合部腺癌(adenocarcinoma of the esophagogastric junction，AEG)是发生于食管和胃(esophagogastric junction，EGJ)交界处的腺癌。近年来研究发现，AEG在东西方国家发病率均呈明显上升[1-2]。研究发现AEG可能与胃食管反流性疾病(gastroesophageal reflux disease，GERD)、肥胖、饮酒、吸烟、饮食因素及幽门螺旋杆菌根治情况等多种因素相关[2]。西方一回顾性临床研究发现超过80%的AEG发现时已为进展期，5年生存率约为30%[3]。Siewert分型[4]是目前被广泛认可的分型方法，依据肿瘤的发生部位，将AEG分为三型：Ⅰ型，远端食管癌，肿瘤中心位于EGJ上1～5 cm处；Ⅱ型，贲门癌，肿瘤中心位于EGJ上1 cm至下2 cm范围，侵犯EGJ；Ⅲ型：贲门下癌，肿瘤位于EGJ下2～5 cm范围，侵犯EGJ。Siewert分型为AEG的手术治疗方案提供良好的依据。关于AEG手术入路、术式、切除及淋巴清扫范围，以及微创技术的应用，目前仍存在一些争议。因此，关于AEG的外科手术治疗方案仍需进一步研究。

1 外科手术治疗

目前认为以手术为基础的综合治疗是进展期AEG的有效治疗手段[5]。多数学者认为，Ⅰ型AEG其肿瘤生物学行为及淋巴转移方式接近于食管癌，治疗应依据食管癌的标准进行，Ⅱ、Ⅲ型AEG肿瘤生物学行为及淋巴结转移方式接近于胃癌，治疗依照胃癌的原则进行[6]。然而对于Ⅱ/Ⅲ型AEG手术入路、手术方式及淋巴结清扫范围，目前尚存在一定争议。

1.1 手术入路 Ⅱ/Ⅲ型AEG经胸手术或经腹手术存在一定争议。2002年发表的一项单中心前瞻性临床研究，纳入220例中下段食管癌和食管胃结合部腺癌患者，中位随访时间4.7年，随访结果发现，经腹经食管裂孔手术较经胸入路手术并发症发生率较低[7]。2012年的一项荟萃分析[8]通过比较经胸手术与非经胸手术，发现两种入路患者5年生存率差异并无统计学意义，Siewert分型分层比较时，两种入路预后生存、术后并发症发生率及死亡率差异并无统计学意义，但是经胸手术患者住院时间较长。由于纳入的研究包括随机对照研究和非随机对照研究，因此作者认为该研究结论应慎重解读。2015年发表的一项荟萃分析，通过比较Ⅱ、Ⅲ型AEG经胸手术与经腹食管裂孔手术短期及长期预后，发现两组间长期预后、淋巴清扫数目等差异均无统计学意义，但经胸手术更容易发生呼吸、心血管系统并发症，且早期术后死亡率较高，因此该研究认为对于年龄较大、心肺功能较差的患者建议经腹手术[9]。2015年日本发表的一项多中心临床随机对照研究，随访10年结果，明确SiewertⅡ/Ⅲ型腺癌(侵犯食管≤3 cm)应该经腹经食管裂孔手术，即能避免开胸手术的高手术并发症，又能提高患者的远期生存率[10]。因此，目前对于Ⅱ、Ⅲ型AEG多建议经腹经食管裂孔手术。

1.2 切除范围 目前关于AEG手术方式东西方专家基本达成共识，认为Ⅰ型AEG按照食管癌的标准行食管次全切除术，Ⅲ型AEG经腹经食管裂孔行全胃切除术，而Ⅱ型AEG手术方式尚存在争议[11-13]。2015年美国的一项大型回顾性研究[14]通过比较Ⅱ型AEG食管次全切除术和全胃切除术后患者的预后，发现手术方式并不影响患者长期预后，而肿瘤的生物学行为及多学科治疗是影响患者预后的危险因素，而且该研究数据中食管次全切除术后患者较全胃切除后多接受放射治疗，且预后较好，因此该研究认为Ⅱ型AEG手术方式的选择应基于多学科讨论结果及肿瘤向近端和远端的侵犯程度。对于Ⅲ型AEG，可以行近端胃切除或全胃切除术，但是目前临床上普遍认为近端胃切除术后，患者出现严重反流，严重影响患者术后生活质量，越来越多的学者主张行全胃切除术。对于早期Ⅱ/Ⅲ型AEG可以行近端胃癌根治术[13]。中国2016年发表的一项回顾性研究，通过比较早期胃上部癌行近端和全胃切除后预后生存情况，发现两种手术方式治疗效果相当。全胃切除后并发症发生率较低，但是营养状况较差[15]。中国2015年一项回顾性研究发现过去25年中，全胃切除术比例呈现增长的趋势[1]，一定程度上反映出目前全胃切除术治疗Ⅱ、Ⅲ型AEG被越来越多临床医生认可。

1.3 淋巴清扫范围 关于淋巴结清扫范围，目前认为D2清扫是标准清扫范围。日本胃癌诊疗指南关于直径小于4 cm进展期AEG淋巴清扫范围做了暂行规定，建议行D2+裂孔周围及下纵膈淋巴结清扫[11]。关于Ⅱ型AEG预防行脾门淋巴结清扫及胰尾和脾脏切除术，多数研究认为风险较大，且对患者长期预后益处不大。Goto等[16]在2012年发表的一项回顾性研究中发现，在42例Ⅱ型AEG患者中，4.8%出现脾门淋巴结浸润，行脾脏切除及脾门淋巴结清扫的患者手术相关死亡率及并发症达到59.5%，胰尾切除后引起腹腔感染及吻合口瘘等并发症达28.5%，而脾门淋巴结浸润患者5年生存率几乎为0，因此该研究认为对于Ⅱ型AEG脾门淋巴结清扫对患者长期预后无明显益处。Yamashita等[17]研究发现，Ⅱ型AEG患者脾门及脾动脉远端淋巴结浸润率为8%，脾动脉近端淋巴结浸润率为11%，均明显小于贲门左侧、小弯侧、贲门右侧、胃左动脉旁淋巴结(分别为23.1%、35.1%、38.2%、20.9%)，该研究认为Ⅱ型AEG清扫贲门左侧、小弯侧、贲门右侧、胃左动脉旁等淋巴结对患者预后最为重要，然而，关于是否进行脾门淋巴结以及脾脏胰尾部切除，该研究并未做出明确结论。因为脾脏及脾门淋巴结浸润率相对较少，行脾门及脾动脉周围淋巴结清扫并发症及风险相对较高，且多数研究发现，对于Ⅱ型AEG患者，肿瘤一旦发生脾门淋巴结浸润，预后较差。因此，对于Ⅱ型AEG不建议预防行脾门淋巴结清扫及胰尾和脾脏切除术，对于术中发现脾门及脾动脉周围淋巴结浸润者，可以行保留脾脏的脾门淋巴结清扫，必要时行脾脏及胰尾部切除术。

2 微创技术应用

2.1 内镜下治疗 随着内镜诊疗技术的进步，对于临床诊断明确的早期AEG，可以行内镜黏膜切除术(endoscopic mucosal resection，EMR)或内镜黏膜下剥离术(endoscopic submucosal dissection，ESD)。多项研究结果表明ESD在治疗早期AEG中，效果是可靠的[18-21]。2015年发表的一项Meta分析结果发现，早期胃癌ESD整块切除率及完全切除率分别达到98.6%和87%，治疗后狭窄率为6.9%，260例治愈性切除患者中无复发和转移病例发生，90例非治愈性切除患者中，5例患者出现复发或远处转移，研究结果认为ESD治疗早期胃食管结合部腺癌是可靠的[20]。2016年一项有关ESD治疗早期AEG的临床预后的研究发现并发症发生率为10.2%，整块切除、完全切除、治愈性切除率分别为88.6%、83.0%、60.2%，分化程度较差及隆起性病变是非治愈性切除的相关影响因素。随访5年后，局部复发率为2.4%，总体生存率及疾病特异性生存率分别为96.6%和100%[21]。

2015年日本消化器内视镜学会《早期胃癌内镜黏膜切除术和黏膜下剥离术治疗指南》推荐的早期胃癌内镜下治疗的绝对适应证是：直径≤2 cm分化型黏膜内癌(pTla)不伴有溃疡(ulcer，UL)或溃疡瘢痕。扩大适应征则包括：(1)直径＞2 cm，分化型，pTla，UL(-)；(2)直径≤2 cm，分化型，pTla，UL(+)；(3)直径 ≤2 cm，未分化型，pTla，UL(-)。当包括淋巴管和血管在内的脉管浸润为阴性，而同时又符合上述3点标准时，淋巴结转移的风险非常低。指南指出，由于ESD预后评估尚缺乏足够的循证医学证据，目前针对扩大适应证病灶的标准治疗方式仍然为外科手术[22]。因此，对于早期AEG，应依据内镜、消化道造影、超声胃镜及病理检查结果综合评估肿瘤大小、分化程度及浸润深度，可先行ESD治疗。

2.2 腹腔镜技术 腹腔镜技术日渐成熟，日本胃癌治疗指南指出Ⅰ期远端胃癌行腹腔镜下远端胃癌根治术是安全有效的[11]。多种研究认为，早期胃癌患者腹腔镜手术可以达到甚至优于开腹手术的效果[23]。2007年Cristiano回顾性分析100例经腹腔镜手术的胃癌患者长期预后，研究发现89例可以达到R0切除，清扫的淋巴结平均数目是(35±18)个，手术死亡率和并发症发生率分别为6%和13%，5年总体生存率和无病生存率分别为59%和57%。该研究结果认为腹腔镜手术，与传统开腹手术相比，在早期胃癌及进展期胃癌根治术中治疗结果是可信的[24]。KLASS Group(The Korean Laparoendoscopic Gastrointestinal Surgery Study)[25]进行的大型多中心前瞻性临床研究，比较腹腔镜手术与传统开腹手术，发现腹腔镜组并发症发生率及切口感染率均较低。中国进行的一项前瞻性临床研究(CLASS)，1 056例分期为T2-4aN0-3M0患者随机进行腹腔镜手术或开腹手术，两组患者均进行D2淋巴结清扫，发现两组间围手术期死亡率、并发症发生率差异均无统计学意义[26]。但是以上两个前瞻性研究均未纳入早期AEG患者。目前国内有专家学者[27]认为，腹腔镜可以应用于早期Ⅱ、Ⅲ型患者，浆膜未受侵犯的SiewertⅡ型和Ⅲ型AEG患者可以行腹腔镜手术，而对于进展期AEG，浆膜受侵犯且面积小于10 cm2的SiewertⅡ、Ⅲ型AEG病例，可行腹腔镜下D2淋巴结清扫作探索性研究，对于浆膜受侵犯面积大于10 cm2则不宜行腹腔镜下手术。中华医学会制订的腹腔镜胃癌手术操作指南(2016版)，规定胃癌肿瘤浸润深度小于T4a，并可达到D2根治性切除术及胃癌术前分期为Ⅰ、Ⅱ、ⅢA期均为手术适应证，同时对AEG规定切缘应距食管端＞3 cm[28]。

2.3 机器人手术系统 近年来兴起的达芬奇机器人手术系统在胃癌中的应用逐渐增多，其适应证与腹腔镜技术基本相同。机器人操作系统以其精准的手术操作被认为较腹腔镜手术创伤小。有研究报道称机器人手术较腹腔镜手术术中出血更少、术后住院时间更短，淋巴结清扫数目更多，术后并发证及恢复方面两者间差异无统计学意义，认为机器人手术创伤更小且安全可靠[29]。Meta分析结果显示：机器人手术系统在保留脾脏的全胃切除加D2淋巴结清扫术中，沿脾动脉及脾门淋巴结清扫数目较腹腔镜更多，两者并发症及术后生存之间差异无统计学意义[30]。然而，近期日本发表的一项前瞻性临床研究结果发现，在早期胃癌中(肿瘤位置包含胃上部、胃中部、胃下部及多发部位)，机器人手术与腹腔镜手术相比，两者在淋巴结清扫情况、出血量、中转开腹率及并发症发生率方面差异无统计学意义，技术方面并未表现出极其明显的优势[31]。但是，目前腹腔镜技术及机器人手术系统应用于AEG，仍缺乏足够的循证医学证据，仍需进一步前瞻性临床研究。

3 综合治疗

尽管手术治疗是AEG治疗的主要手段，然而仅依靠手术治疗，患者生存获益有限。文献报道称40%～60%胃癌患者根治术后出现复发或转移[32]，因此，术后辅助化疗、新辅助治疗、靶向治疗及多学科综合治疗等在改善患者预后方面有重要作用。研究报道称手术后辅以S-1口服化疗与单纯手术治疗相比，长期预后较好，3年生存率较高，且复发率低，具有明显优势[33]。最近发表的一项研究[34]，通过比较老年胃癌患者替吉奥+奥沙利铂与5氟尿嘧啶+奥沙利铂+亚叶酸钙两种方案治疗前后血管黏附因子及肿瘤标志物水平变化情况，研究结果发现替吉奥联合奥沙利铂化疗可有效降低血管粘附因子(sVCAM-1、sICAM-1、Survivin)及肿瘤标志物水平，且安全性较高。新辅助治疗可以明显提高进展期AEG患者预后。2015年荷兰一项临床试验研究表明，接受新辅助放化疗的AEG患者，较单纯手术治疗组预后明显提高(中位生存时间：43.2个月vs27.1个月)[35]。目前临床上应用的针对胃癌的靶向治疗药物主要包括：EGFR抑制剂、抗血管生成药物等等。报道称约7%～34%的胃癌患者呈HER2阳性表达[36]，对于HER-2阳性的AEG患者，靶向治疗联合化疗与单纯化疗相比，呈现一定的优势。一项Ⅲ期临床研究发现曲妥昔单抗联合化疗与单纯化疗组相比，长期预后较好(18.6个月vs17.1个月)[37]。2015年美国的NSQIP/SEER研究数据中，食管次全切除术后患者较全胃切除后更多接受放射治疗，且预后较好(26个月vs21个月，P=0.025)，因此该研究认为Ⅱ型AEG手术方式的选择应基于多学科讨论结果及肿瘤向近端和远端的侵犯程度，找到一个并发症发生率低且多学科治疗完成率高的手术方式[14]。

4 结语

我国AEG早期诊断率低，大部分患者诊断时已为进展期，预后较差。由于缺乏统一的标准及指南，目前AEG在切除范围及淋巴清扫等方面尚存在一定争议，且在新辅助治疗、多学科综合治疗等方面各医院、国家地区之间参差不齐。研究影响AEG患者预后生存等方面的因素，发现对长期预后及生存质量较好的手术治疗方法是我们所面临的重要问题。

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Progress of operative treatment for adenocarcinoma of the esophagogastric junction.

HU Chun-hua,ZHANG Wen-jie.Department of General Surgery,Xinhua Hospital Affiliated to Shanghai Jiao Tong University School of Medicine,Shanghai 200092,CHINA

The incidence of adenocarcinoma of the esophagogastric junction(AEG)is rapidly growing in recent years.Gastroesophageal reflux disease(GERD)and some relative factors associated with GRED promote and even result in the genesis of AEG.Presently multiple comprehensive treatment based on surgery for advanced stage diseases is supposed to be an effective method.While,it is still controversial about surgery of AEG,especially in Siewert typeⅡ.endoscopical therapy can be the treatment for patients with high-grade intraepithelial neoplasia and mucosal AEG,and laparoscopic gastrectomy is effective and safe for the treatment of early esophagogastric junction(EGJ)cancer.However,minimally invasive techniques such as laparoscopic gastrectomy and robotic surgery systems for advanced AEG are still lack of evidence-based medicine evidences for safety and long-term prognosis.At present,most studies indicated that,for type Ⅱ/Ⅲ type AEG,it is not operative approach or extent of resection but factors such as clinical and pathological tumor,nodes,metastasis(TNM)stages,adjuvant chemotherapy,neoadjuvant therapy and multidisciplinary treatment that have an influence on the long-term outcome.

Adenocarcinoma of the esophagogastric junction(AEG);Surgery;Minimally invasive treatment

R735

A

1003—6350(2017)21—3528—05

10.3969/j.issn.1003-6350.2017.21.028

张文杰。E-mail：zhangwenjie88@126.com

2017-03-13)