组学在植物非生物胁迫应答基因鉴定上的应用进展

赵 成 日

(延边大学农学院，吉林 延吉 133002)

组学在植物非生物胁迫应答基因鉴定上的应用进展

赵 成 日

(延边大学农学院，吉林 延吉 133002)

本文重点介绍转录组学和其它组学在根际有毒离子胁迫中植物根系和地上部的复杂反应以及在识别耐根际有毒离子胁迫关键基因中的研究进展。

组学；生物信息学；非生物胁迫；植物

植物从土壤中吸收水分、矿质元素主要是通过植物的根系。因此，根系的正常发育是植物生长发育的最重要限制因素之一[1]。而在自然环境中植物根系易受根际有毒离子等土壤中各种因素的影响，从而影响植物的正常发育[2]。如，酸性土壤中Al3+对植物根系生长的抑制作用，是酸性土壤中最为严重的、典型的胁迫因素之一，会导致作物减产[1]。其它离子中，Na+很容易从根系转移到嫩枝中，这些嫩枝中积累的钠离子会引起农作物减产[3]。然而，这些可转移的离子在低浓度水平上照样对植物根系具有毒性。一些重金属离子，如，铜(Cu2+)离子和镉(Cd2+)离子也对植物根系具有毒性[4-6]。因此，改善植物根系对根际有毒离子的耐受性是植物育种的重要课题之一，同时可提高各种不良土壤中农作物的产量。

生理学研究表明，植物根系对各种不同的根际有毒离子有着不同的耐受性机制。如，针对酸性土壤中铝离子胁迫有着2个不同的耐性机制，即Al耐受机制和Al排斥机制[1]。Al耐受机制主要包括细胞质中有机酸与铝的螯合，Al排斥机制主要包括铝毒诱导的有机酸分泌等。通过Al耐受机制能使植物根系将已吸收的铝离子转化成无毒的形态，以达到消除或减轻毒素危害；通过Al排斥机制使根际有毒Al离子被拒之于根表外，免受其毒害[7]。其它根际有毒离子的不同耐性机制也已基本明确。如，NaCl胁迫中植物体内积累过多的Na+将会扰乱植物细胞离子稳态平衡、损害细胞膜并抑制代谢中起关键作用的酶的活性，从而导致植物生长受到抑制甚至引起死亡。其中由低亲和性吸收系统介导的毒性Na+吸收是造成植物盐害的诱因。因此，减少有害Na+进入植物体内是解决这一问题的关键。研究发现，Na+耐性上Na+/K+平衡的维持至关重要[8-9]。而在重金属耐性上结合分子的合成等是重要因素[10]。由于一些耐性机制与基因的表达有着密切的关联，转录组分析作为一种鉴别在植物根际毒素耐性上起关键作用基因的非常有效的方法，越来越受到研究者的重视[11]。实际上，已有许多研究鉴定了对根际有毒离子敏感的基因，且这些基因对该胁迫的耐性至关重要[12]。这些研究的部分内容已结合了转录组学与其它组学和生物信息学手段。

本文集中论述转录组学和其它组学研究在根际有毒离子应答基因鉴定上的应用进展。

1 根际毒性

在确定根际毒素对植物根系生长的影响时，液体培养方法是比较常用的方法。而值得注意的是，液体培养基中根际有毒阳离子强度受与其共存的其它阳离子和介质pH值的影响[2]。由于弱酸配体如膜脂质的磷脂所产生的负电荷，使阳离子毒素聚集在质膜表面[13]。在pH值<5.5的酸性条件下，由于负电荷配体质子化，导致质膜表面的负电荷减少。另外，大剂量的共存阳离子(如Ca2+)会中和质膜的负电荷，因此可以减轻阳离子根际毒素的毒性强度。Al离子的根际毒性是符合上述模型的一个典型的例子。在不同的Al离子型态[即，Al3+、Al(OH)2+、 Al(OH)2+、 Al(OH)30]中，3价Al3+离子是毒性最强的一种。当溶液的pH值>4.5时，Al3+离子形态逐渐减少，但Al的毒性在pH值接近5.0时达到最强。那是由于随着原生质膜表面负性的增强原生质膜负电荷增加，从而增加原生质膜Al3+的聚集[14]。另外，高浓度的细胞膜表面的Ca2+中和细胞膜表面的负电荷来减轻铝的毒性[13]。其它根际有毒阳离子的毒性也同样以类似的方式进行调节。

根际毒性的研究表明，胁迫处理时低离子强度的溶液比高离子强度的溶液更加适合。因为，低离子强度溶液可以有效增加处理溶液中的毒素影响，同时能有效减少与其他非直接因素的作用。然而，长时间用低离子强度溶液处理植株会导致植物体的营养不良，因此，不适合长时间处理。总之，评价根际有毒离子效应的最好的方法之一是用低离子强度溶液的短时间处理方法。

另外，对拟南芥植物根系进行胁迫处理时液体培养基的使用优于固体培养基(如，MS培养基等)或者土壤培养基。其主要原因是在固体培养基或者土壤上培养的拟南芥植物在胁迫处理之后采样时往往容易对植物根系造成人为的、物理的伤害，从而会诱导那些与所要处理的胁迫无关的或者与人为的物理伤害相关的基因表达。这样会严重影响或干扰后续分析结果的准确性和可靠性。可以说不同研究人员所选择的胁迫处理方法不同，与其对应的后续分析组学结果之间也会有所差异。

因此，利用低离子强度的溶液培养基研究拟南芥植物根系对根际有毒离子胁迫的影响是一个较理想的实验方法。

2 拟南芥植物根系在不同根际有毒离子胁迫中的转录组表达

生理学研究表明，拟南芥植物根系在不同离子胁迫中具有常规反应和特殊反应，如，当植物根系暴露在不同根际毒素时通，常发生活性氧(ROS,reactive oxygen species)的积累[15]。另一方面只在特定的胁迫下出现一些特殊反应，如在酸性土壤的铝毒胁迫下植物根系释放有机酸[16-18]。应用组学研究手段是鉴定这些与根际毒素的常规反应和特殊反应相关分子机理的最有意义的研究方法之一。比较分析植物在不同胁迫中的转录组数据是鉴定与特定胁迫反应相关基因和与常规反应相关基因的一个有效的方法。此方法已被应用在由干旱胁迫、冷胁迫和高盐胁迫诱导基因群的鉴别上。被鉴别出的基因群是受DREB(dehydration responsive element binding protein)转录因子调控的一组基因群[19]。类似的方法同样也应用在拟南芥植物中鉴定与不同根际有毒离子胁迫的常规反应相关的基因群和与特定胁迫相关的基因群的研究上[15,20]。另外，研究者们通过比较抗性品种和感性品种或者比较野生种和突变体的转录组方法，鉴定了与损伤相关的基因和与抗性相关的基因。这种理念已应用在与根际有毒胁迫和与伤害相关基因的鉴定上[12]。

2.1 比较转录组分析在不同根际有毒胁迫处理中的应用

最近，应用比较转录组的方法鉴定了拟南芥植物在不同根际有毒离子处理中与常规反应相关的表达基因群和与特定胁迫相关的表达基因群[15]。这些数据是将拟南芥植物根系短时间处理在低离子强度的Al3+、NaCl、Cd2+和Cu2+毒素溶液后获得。即，不同根际有毒离子胁迫处理时，采用了相同水平的离子强度和相同的处理时间(根系生长90%受阻的浓度、处理24 h)。然后，在不同胁迫处理的转录组数据中抽取那些在每次独立实验中基因表达变化最大(3次独立实验中都排在最上游2.5%)的基因群进行了比较分析。在这个实验设计中所获得的各个胁迫特异表达基因群里都包含着一些可能与抵抗或损伤相关的基因[15]。如，在Al胁迫中特异表达的基因群里包含着很多编码转运蛋白基因。包括1个已知的、与Al抗性相关基因——AtALMT1[16-17]。此基因编码1个对Al有活性的苹果酸转运蛋白。在NaCl胁迫中特异表达基因群里包含着很多转录因子，包括DREB转录因子[21-23]。在Cu胁迫中特异表达基因群里包含着1个编码金属硫蛋白的基因和几个在次生代谢中编码起触媒作用的酶类的基因[15]。在Cd胁迫中特异表达基因群里包含着热休克蛋白基因，但这些热休克蛋白基因在抗Cd胁迫上的作用尚不清楚。另外，几个编码活性氧清除酶基因(如，过氧化物酶类和超氧化物歧化酶类)是被所有上述胁迫所诱导。所以，活性氧的积累是这些所有根际有毒离子胁迫处理时的普遍的反应[15,24-25]。一些清除酶可能涉及到所有根际有毒离子的防御机制。这些清除酶对根际有毒离子胁迫的抵抗力方面已在其它转录组研究中有所讨论[26-27]。

另外，最近Sawaki等人用上述方法处理拟南芥植物根系后比较分析了地上部的转录组数据，并成功鉴定出利用植物地上部基因的表达变化评价土壤中铝毒潜在性的生物学标记。如，拟南芥的Hydrolase、ALS3、GOLS3、PGIP1基因[28]。

2.2 不同抗性植物转录组的比较

分子生理学和遗传学研究表明，关键基因的表达水平与品种和生态型的表型差异相关[29]。例如，Silenevulgaris和Arabidopsishalleri在Cu和Cd胁迫抗性上的差异与植物螯合肽合酶、金属硫蛋白和1个假定的锌转运蛋白的表达相关[30-31]。这些研究表明，抗性品种和感性品种转录组之间的比较可以鉴定出与抗性相关的基因或者与伤害相关的基因。这些可诱导基因中，与抗性相关的基因往往在抗性品种中的表达水平高于感性品种中的表达水平，而那些与伤害相关的基因往往在感性品种中的表达水平高于抗性品种中的表达水平。这种方法已在一些植物品种中得到了应用，并成功鉴定出与根际有毒离子胁迫抗性相关的基因。例如，比较小麦和玉米的铝毒抗性品种和铝毒感性品种的转录组[32-33]。最近，Kusunoki等人比较对铝毒表现出不同抗性的6个拟南芥野生型间的转录组，成功发现了几个新的与铝毒抗性相关的基因[12]。这些结果显示，编码那些与有机酸代谢相关酶的基因在抗性品种中的表达高于感性品种中的表达。这些差异反映铝毒抗性品种释放有机酸的能力大于铝毒感性品种[34]。另外，在野生型和敏感型突变体之间的转录组比较也是一个非常有效的方法。可以鉴定引起突变体的基因或者与敏感型突变体的伤害相关基因。例如，铝毒处理诱导了对于铝毒和质子根际毒性胁迫表现敏感的拟南芥突变体(STOP1, sensitive to proton rhizotoxicity)的几个基因表达[35]。这些上调基因的多数同样在不同铝毒敏感型突变体中表现出了上调。例如，在AtALMT1基因敲除突变体植物中，说明这些基因有可能与由铝毒引起的伤害相关。

3 在根际有毒胁迫研究上生物信息学和组学方法的并用

在植物生长发育过程中根际有毒胁迫会引起植物的复合反应。即，当用根际有毒离子胁迫处理植物根系时转录组的变化伴随着蛋白组和代谢组的变化。如，铝毒胁迫中的西红柿[36]和大豆根系[37]，镉离子胁迫中的拟南芥根系[38]和它的代谢组的变化[39]。因此，生物信息学和组学的并用对于理解这种复杂系统非常有效。

植物在个别根际有毒胁迫中转录组数据可以进一步分析并鉴定出信号转导途径和基因与基因相互作用[15]。例如，以微软公司的数据处理软件Excel为基础开发的KAGIANA(Kazusa, gene expression analysis tool)[40]工具可以鉴定拟南芥植物在不同胁迫中的共表达基因群。其原理是利用公开的、含有许多拟南芥植物在不同胁迫处理中的转录组数据的转录组数据库(如，TAIR等)中的基因表达数据，计算基因间的相关系数，最终查找出在一定相关系数范围内的、基因在不同胁迫处理中表达变化规律相似的基因群。因此，此工具用来鉴定在多种胁迫中上调的、共表达的基因群。结果发现，在不同根际有毒离子胁迫上经常上调的基因群里也包含着1组共表达基因群。这些诱导基因群的大多数是编码不同的活性氧清除酶(ROS-scavenging enzymes)、与活性氧相关的胁迫应答转录因子。如，MYB15和1个未经确认的包含1个EAR抑制序列的ZAT锌指蛋白[15]。这些正好能解释早先的根际毒性的生理学研究结果。即，活性氧的积累是在不同处理上的1个普遍的反应。还有一些网络工具能分析基因的共表达。如，ATTED-II数据库(http://atted.jp/)[41]。另外，GENEVESTIGATOR(https://genevestigator.com/gv/)工具利于观察基因在各种不同处理上的基因表达，同时有助于识别在某种胁迫中高表达的基因群[42]。各种不同的网络工具还可以分析对特殊胁迫有反应的顺式元件。如，Melina(http://melina2.hgc.jp/public/index.html)[43]。一些数据库还能预测对特殊胁迫有反应的顺式元件序列。如，ppdb(plant promoter database)[44]。其预测原理是在拟南芥植物启动子序列中转录起始位点(TSS, transcription start site)上游序列上计算每小段序列的相对出现率(RAR, relative appearance ratio)，然后筛选那些在诱导基因群的启动子序列中相对出现率显著高的序列作为基因转录顺式调控元件候选。Yamamoto等人利用此预测方法，对已知顺式调控元件序列及启动子上的准确位置的几个基因进行了预测。结果，在所分析的几个基因启动子中成功预测到功能顺式调控元件序列的成功率(Success rate)在58%～67%，且计算出的顺式调控元件序列覆盖已知功能顺式调控元件的覆盖率(Cover rate)达到了88%～89%[45]。此预测方法的应用必将大大加快基因调控元件的挖掘速度。最近，Hayami等人用此方法预测了ELIP2基因启动子上的调控元件序列，并利用人工合成启动子的方法对预测得到的调控元件序列进行了验证。结果发现ELIP2基因对UV-B、强光、冷胁迫的反应是由启动子区域中预测到的两个转录调控序列来调控[46]。这些转录调控序列的不断挖掘可助我们从启动子角度直接阐明拟南芥植物对胁迫转录调控的大致的分子机理。还能了解到不同胁迫信号传导途径的相互干扰(Crosstalk)。可以说，生物信息学分析与这些工具的整合对于研究基因与基因之间的相互作用和根际有毒胁迫相关信号转导途径是非常有力的。一些根际有毒胁迫可以改变植物的新陈代谢，以致这些代谢产物保护植物组织。例如，有机酸代谢中的有机酸释放与铝毒应答相关[47]，代谢作用的改变与NaCl抗性相关，导致亚精胺的积累[48]。这些新陈代谢的改变可以用网上工具来直观地体现转录组和代谢组的整合图。如，MapMan(http://mapman.gabipd.org/web/guest)[49]和KaPPA-View(http://kpv.kazusa.or.jp/)[50]。利用这些工具曾经表示过活性氧保护剂海藻糖的积累是由根际有毒胁迫诱导的常规反应[20]。除此之外，铝毒胁迫常常诱导对根系的酸中毒。脯氨酸的积累[51]和伽玛氨基丁酸分路的应答正好能说明植物从酸中毒中的细胞保护[35]。这些报道显示转录组学和其他组学分析的组合是对于理解植物抵抗根际有毒胁迫毒性的复杂本质的重要方法。

4 结论

当植物遇到外界的非生物胁迫时其反应是复杂的，涉及到基因表达变化、信号传导变化和代谢产物的变化等。其中转录组学和生物信息学的组合中发现了许多非生物胁迫可诱导的基因，这些基因的功能分析为解释植物耐受非生物胁迫的错综复杂机制提供了大量的信息。在拟南芥植物中常用的基因功能分析手段有基因敲除、随机突变、T-DNA插入或转座子转座、过量表达等技术。拟南芥T-DNA插入或转座子库为筛选耐受胁迫或对胁迫敏感目的基因敲除突变体提供了大量的研究资料。获得的突变体被用于相应基因的功能分析上。

总之，组学方法已成为了解根际毒素抗性机制的最有效方法之一。虽然这些方法的应用还只局限于一些模式植物，但随着基因组测序项目的不断进步和次世代测序技术(如，Illumina测序仪)的发展，组学方法定会在不同植物物种上得到广为应用。

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Progress in the application of omics in the identification of abiotic stress response genes in plant

ZHAO Chengri

(AgriculturalCollegeofYanbianUniversity,YanjiJilin133002,China)

Rhizotoxic ions in soils inhibit nutrient and water acquisition by roots, which leads to reduce crop yields. The improvement of tolerance of roots to rhizotoxic ions is one of the most important targets in plant breeding to improve the productivity of crops in various soil types. Molecular breeding with marker assisted selection and transgenic breeding would be promising approaches in current plant breeding, by the identification of critical genes. In this review, the recent progress of transcriptomics and other omics studies for complex response of plant roots and shoots to rhizotoxic ions, and those that for identifying critical genes for tolerance to rhizotoxic ions were introduced.

omics; bioinformatics; abiotic stress; plant

2016-11-10 基金项目：国家自然科学基金项目(31660319)

赵成日(1975—)，男(朝鲜族)，吉林汪清人，博士，研究方向为植物分子育种。

1004-7999(2017)01-0087-07

10.13478/j.cnki.jasyu.2017.01.016

Q946

A