土壤重金属污染的微生物修复研究进展

张冬雪，丰 来，罗志威，徐滔明，郑双凤，谭武贵，谭石勇

(湖南泰谷生物科技股份有限公司/农业部植物营养与生物肥料重点实验室，湖南 长沙 410205)

土壤重金属污染的微生物修复研究进展

张冬雪，丰 来，罗志威，徐滔明，郑双凤，谭武贵，谭石勇*

(湖南泰谷生物科技股份有限公司/农业部植物营养与生物肥料重点实验室，湖南 长沙 410205)

综述了不同土壤重金属污染修复技术的优势和劣势，以及耐重金属功能微生物种类，包括真菌、细菌。概述了功能微生物的耐毒、解毒机制，并对耐重金属功能微生物的应用前景及其研究重点进行展望。

土壤；重金属污染修复；微生物

随着我国工业化和农业发展步伐的加快，化肥农药的大量使用、污水灌溉、矿产资源的不合理开发和利用、电子废弃物的倾倒与拆解等[1]，致使土壤污染情况日趋严重。目前，土壤污染类型大致分为无机型、有机型、复合型污染，调查数据显示，其中无机污染物(重金属)超标点位数高达82.8%[2]。常见的土壤污染重金属主要有Hg、Cd、Pb、As、Zn、Cu、Co等，这些重金属不能像有机物一样被微生物消化分解，只能在生态环境中迁移、转化，并不断积累，一旦重金属浓度积累到一定限度值时，就会对土壤植物系统产生毒害效应，进而通过食物链循环危害动物、人类的生命健康。已有大量研究揭示了接触重金属与胃癌发生率和死亡率之间的关系[3]。谷阳光等[4]调查研究发现，我国省会城市土壤中的重金属含量大小顺序为Zn>Cr>Pb>Cu>Ni>As>Cd>Hg，而且Cd、Pb、Ni、Cu、Zn、Hg的含量显著高于其背景值，说明我国省会城市很可能已经受到上述6种重金属的污染。Chen等[5]采用X-射线荧光光谱法，分析了我国陕西西安校园内的灰尘样品中的重金属含量(As、Ba、Co、Cr、Cu、Mn、Ni、Pb、V、Zn)，结果显示，各重金属含量均高于其背景值，尤其是Pb、Zn、Co、Cu、Cr、Ba，其中，研究范围内的西部和西南区域的高新技术工业对校园灰尘中Co含量的影响较大。因此，为实现人与自然和谐发展、构建经济-生态文明可持续发展的环境友好型社会目标，土壤重金属污染治理刻不容缓。

本文从现有重金属污染修复技术的优劣势、耐重金属功能微生物种类、功能性微生物的耐毒、解毒机制等方面进行了总结，并展望了耐重金属功能微生物的应用前景及研究重点，旨在为生态环境中重金属污染的修复治理提供参考。

1 重金属污染修复技术

近年来，如何控制和减轻重金属污染对生态环境的危害已经成为了全球性的热点突出问题。重金属因其不能被微生物降解及其难移动性，使得重金属污染土壤治理十分困难[6]。在全球化污染严重的背景下，研究学者们在现有治理技术的基础上，不断探索开发低成本、高效率的重金属污染治理新途径。目前，土壤重金属污染修复技术主要有物理修复、化学修复、生物修复[7]。

以下综述了各主要技术的优劣势分析。各处理技术在成本、修复效率方面各有利弊，因此，在实际土壤重金属污染治理中，应视实际情况采取联合修复的方式，高效地处理重金属污染。

1.1 物理修复技术

物理修复技术主要有客土法、电动修复、电磁修复、玻璃化技术、工程物理技术等[7-8]。客土法属于异位修复，能有效地将污染土壤从生态系统中移除，以降低其环境风险，但工程量大、成本高，适用于小面积、重污染土壤，此外，该技术有产生二次污染的风险。工程物理修复根据物理学原理，采用一定的工程技术有效去除所需费用较高，且技术要求严格。玻璃化技术修复效率高，可与水泥、砖等建材生产相结合，但成本偏高且对土壤性质破坏严重。电动修复成本较低，修复效率高，便于后处理，但适用范围只局限于沙质土壤。

1.2 化学修复技术

化学修复技术主要有土壤淋洗技术、化学钝化技术等，土壤淋洗技术适用于轻质土壤，对中度重金属污染修复效率高，但修复成本高，且易导致地下水受到污染，存在较大的环境风险，同时可能需采取土壤离地，进行异地或场外修复的方式，且操作复杂。化学钝化技术简单易行，处理费用低，但土壤理化性质改变后，重金属将会有再度溶出风险。

1.3 生物修复技术

生物修复技术包括植物修复、微生物修复。植物修复是一种成本低廉、环保的修复技术，但一般修复效率较低，所需时限较长，多数重金属超富集植物只能积累1～2种重金属，而实际情况大多为重金属复合污染。微生物修复技术，它利用微生物的代谢吸附固定或转移重金属，成本低且环保，但微生物对生长环境要求较严格。

生物修复是一种绿色修复技术，不会产生二次污染，且符合现阶段国家所提倡的环保趋势。相比于传统的物理、化学修复方式，费用较低。在修复过程中，选取合适的功能微生物则具有多种功能作用，如促进植物对多种营养物质(P、Fe、N等)的吸收、通过自身的代谢活动分泌植物激素以促进植株生长，分泌ACC脱氨酶以缓解重金属胁迫所产生的毒害作用，提高植物对重金属抗性、生物防治功能等[9]。因此，生物修复是今后环境污染治理中的研究及应用热点。

2 重金属污染修复功能微生物种类

现已发现许多真菌、细菌、藻类对重金属具有吸附能力。不同类型微生物对重金属污染的耐性不同，通常认为真菌>细菌>放线菌[10]。以下对具有重金属污染修复功能的微生物进行了概括。

2.1 功能真菌

2.1.1 丛枝菌根真菌 丛枝菌根(Arbuscularmycorrhizae,AM)真菌是一类广泛分布于土壤生态系统中的有益微生物，能与90%以上的陆生高等植物形成共生体[11]。在重金属污染条件下，AM真菌能够帮助宿主植物减少对重金属的吸收以避免其毒害作用，或增强宿主植物对土壤中重金属胁迫的耐受性[12-13]。黑麦草对重金属Cd有很强的吸附能力，有研究表明，AM真菌可增加黑麦草地上部、地下部及其总生物量，进而显著增加了黑麦草中Cd、Cd的积累量[14]。Cozzolino等[15]研究表明，采用腐殖质与接种AM真菌相结合的方式可以有效加强盆栽试验中生菜的品质质量，并减少重金属汞对生菜的毒害作用。Jiang等[16]研究了从枝真菌Glomusversiforme(GV)和Rhizophagusintraradices(Ri)对金银花盆栽试验的影响，结果表明：GV和Ri能显著增加所有镉处理的金银花地上部和根系的生物量，GV处理可显著减少植物芽、根部的镉含量，Ri处理可降低植物芽镉含量，但根部镉含量增加，同时，相比于未接种GV和Ri的处理，金银花中过氧化氢酶(CAT)、抗坏血酸氧化物酶(APX)、谷胱甘肽还原酶(GR)、抗坏血酸(ASA)、植物螯合肽(PC)的含量显著增加，但丙二醛(MDA)和谷胱甘肽(GSH)含量降低，金银花与GV、Ri的共生体系通过降低地上部的镉含量以缓解镉毒性，并提高了磷的吸收。Mishra等[17]的研究表明，AM真菌对以御谷和高粱的修复植物的铁污染土壤修复中具有良好作用，在盆栽条件下，AM真菌能够产生铁载体以促进植物对Fe3+的吸收。

但AM真菌具有一定的植物宿主选择性、难以分离纯化和培养，且培育周期较长，目前主要依靠盆钵培养法获得孢子、菌丝和被侵染根段的混合物，在很大程度上限制了其应用价值[18]。

2.1.2 木霉属真菌 木霉属真菌种类繁多，广泛分布于土壤、植物根际、腐木或其他基质中，易筛选分离，环境适应力强。田晔等[19]在实验室前期研究结果的基础上，从土壤中筛选出1株抗铜里氏木霉FS10-C，该菌具有促进植物生长、铜抗性、增强植物抗铜胁迫、积累铜特性以及增强土壤铜有效性等多种与铜污染修复相关的功能。吴翰林等[20]从化工业冶炼厂废弃物填埋场周围采取土样，并从中筛选出1株耐镉真菌，经鉴定为哈茨木霉菌，经条件优化后，在pH值4、温度28 ℃时，该菌对Cd2+的降解率最大，达58%。徐在超等[21]筛选出了3株耐重金属油菜内生真菌Fusariumsp. CBRF14、Penicilliumsp. CBRF65、Alternaiasp. CBSF68，它们对Cd的最大富集量介于20.5～53.4 mg/g，对Pb的最大富集量介于188.9～356.6 mg/g，对Zn的最大富集量介于28.4～292.8 mg/g，说明这3株油菜内生真菌对重金属有良好的富集能力，同时表明重金属耐性植物内生真菌是获得具有重金属富集能力微生物的重要资源库。此外，一些其他种类霉菌也应用于重金属吸附。沈寿国等[22]研究发现，米根霉孢子对Fe3+的吸附效果最好，并将两者结合制备成复合材料处理CuSO4溶液，颜色变浅，说明复合离子对Cu2+有吸附效果。Cecchi等[23]比较了3株真菌，洋葱曲霉菌株(Aspergillusalliaceus)、哈茨木霉菌株(Trichodermaharzianum)、粉红粘帚霉菌株(Clonostachysrosea)对Ag的生物富集能力，结果表明，哈茨木霉菌是对Ag耐受和富集能力最强的菌株，在Ag浓度为330 mg/L的条件下可以富集153 mg/L。Zotti等[24]从废弃的Fe-Cu硫矿附近Cu高度污染的贫瘠土壤中筛选分离的哈茨木霉菌株表现出对Cu2+较强的富集能力，为19628 mg/kg。

2.1.3 酵母 酵母是自然界中广泛存在的真核微生物之一，亦可作为微生物环境修复治理的良好材料。李春生[25]以酿酒酵母为对照菌株，研究了P.kudriavzeviiA16的重金属抗性、积累特性及脱除能力，结果发现，P.kudriavzeviiA16具有显著的Cd、Cu、Zn抗性及积累特性，且对浓度低于0.04 mmol/L的Cd和0.1 mmol/L的Zn的脱除率超过95%，在高盐或低pH值下能显著提高酵母菌株的镉抗性，但对铜抗性下降，对锌抗性无明显变化，对酵母菌株的镉抗性机理表明，在高盐或低pH值下，能显著提高P.kudriavzeviiA16镉胁迫下SODC、SODM、PRXI、PRX2D、CATA等抗氧化物酶基因的表达，从而降低酵母细胞内ROS含量、细胞死亡率、细胞内脂质过氧化水平、蛋白质氧化损伤水平等。王小波[26]筛选鉴定了2株酵母菌株，分别为克思克鲁维酵母(Kluyveromycesmarxianus)和胶红酵母(Rhodotorulamucilaginosa)，它们对镉均具有良好的耐受性和吸附性，在Cd浓度为50 mg/L时，生长OD600都大于5.0，24 h后对溶液中镉的吸附率超过70%。Anh等[27]筛选出野生型突变酿酒酵母菌株IM3，在含有15 mmol/L Mn2+的YPD发酵液中生长未受到抑制，且对Mn2+的积累量是野生型菌株BY4741的4倍。

2.2 功能细菌

研究较多的耐重金属功能细菌主要有假单孢菌属、芽孢杆菌属、根瘤菌属、特殊的趋磁性细菌、工程菌等。杨卓等[28]通过盆栽试验研究了巨大芽孢杆菌与胶质芽孢杆菌的混合微生物制剂对超富集植物印度芥菜的对重金属吸附的作用，结果表明：该混合微生物制剂不仅对促进印度芥菜的生长，且增强了超富集植物对重金属Cd、Pb、Zn的吸收，大大提高了植物修复效率。邹水林[29]从电镀厂、污水处理厂废水、珠江水样、泥样中筛选分离出6株Cu2+强耐受力的细菌，经吸附性能比较试验，发现菌株E(柠檬酸杆菌)的吸附性能最佳，对Cu2+的最低抑菌浓度高达400 mg/L。郭彦蓉等[30]试图寻找一种功能微生物，利用其自身代谢活动使重金属的碳酸盐结合态、铁锰氧化物态、有机结合态和残渣态转化为植物能够直接吸收利用的可溶态，然后利用淋洗技术或超富集植物提取，彻底分离重金属，净化土壤，筛选出了JK3，并研究了该菌对污染土壤中的铅锌溶出的较优条件，发现在土壤含水率为35%，投菌比为0.15 mL/g土时，土壤中可溶态铅含量由0.49 mg/ kg增加到5.04 mg/kg，可溶态锌含量由原来的2.23 mg/kg增加到22.44 mg/kg，此法为后续彻底清除土壤中的重金属提供了理论基础。Li等[31]研究发现，在高浓度的镉污染土壤条件下，耐重金属巨大芽孢杆菌H3和新根瘤菌属T1-17菌株可以降低79%～96%的水溶性镉，并能增加水稻产量。Manikandan等[32]在铬超富集植物大叶合欢根际分离筛选了4组内生菌：假单胞菌属、根瘤菌属、芽孢杆菌属和盐水球菌属，分别将其应用于大叶合欢植物修复，结果显示，芽孢杆菌属的作用效果良好，不仅具有显著的铬积累能力，也具有较高的铬还原酶活性，且铬还原酶在温度20～60 ℃、pH 4.0～9.0范围内活性稳定，芽孢杆菌因其多功能性可应用于铬污染修复。Jebara等[33]从扁豆根瘤中分离出的根癌农杆菌和水生拉恩菌对Pb的耐受能力达3.3565 mmol/L，而假单孢菌的Pb耐受力为3.2465 mmol/L，采用几个菌种的联合处理，扁豆根际3 d对铅的吸附量为165 mmol/L，可用来作为铅污染修复的富集植物。

重金属耐性细菌还可以通过影响土壤微生物的群落结构和土壤酶活性来改善重金属污染情况[34]。周小梅等[35]的研究表明，在Cd胁迫条件下，芽孢杆菌T3对蒌蒿的生长和生理指标、根际土壤微生物群落结构有正面影响，增强蒌蒿对Cd胁迫环境的适应力。

3 重金属污染修复功能微生物作用机制

微生物不能降解重金属，但可通过自身的生命代谢活动转化或吸附固定重金属的化学形态，从而降低其毒性、移动性及生物有效性。主要作用方式为生物吸附和生物转化。

3.1 生物吸附

死细胞对重金属的吸附作用难以实用化，研究重点是活细胞对重金属的吸附作用，一般将微生物吸附分为胞内吸附、胞外吸附及细胞表面吸附[36]。

3.1.1 胞内吸附 胞内吸附是指进入细胞内的重金属被微生物吸收富集的过程[37]。微生物可以通过区域化作用将重金属离子分布于代谢活动相对不活跃的细胞器中，如液泡、线粒体，然后将其封闭，或将重金属离子和细胞内的金属硫蛋白、络合素、植物螯合肽等结合成热稳定蛋白，如谷胱甘肽、植物凝集素、不稳定硫化物等，从而将重金属转变为低毒或无毒的形式积累于细胞内部[38-39]。王丽荣等[40]通过对铜胁迫下的哈茨木霉菌的转录组分析得出其应答途径，结果表明，铜胁迫下，Cu2+还原为Cu+、铜转运蛋白的转运途径受到抑制，有2种可能方式减轻对细胞的毒害作用，一是铜离子一部分通过吞饮作用进入哈茨木霉菌细胞，与谷胱甘肽结合；二是通过P-type ATP酶的外排作用将铜离子运输到细胞膜外。

3.1.2 胞外吸附、沉淀 胞外吸附、沉淀主要指重金属离子与微生物代谢并分泌到胞外的高分子聚合物，如蛋白质、多糖、脂类等，形成胞外聚合物，胞外聚合物具有沉淀、络合重金属的作用。

林晓燕等[41]筛选出2株对镉耐性较强的菌株，经鉴定为铜绿假单胞菌和阴沟肠杆菌，研究发现，这2株菌株对铅、镉有较高的吸附率，但对Cr、Cu、Ni、Zn的吸附情况则不同，并进一步利用电镜扫描与未处理菌株进行形态对比，发现镉处理菌体表面粗糙，有不规则突起和大量沉淀物聚集，说明胞外沉淀是微生物吸附重金属的一个重要途径和机制。许飘[42]研究了白腐真菌模式菌株黄孢原毛平革菌在Cd胁迫下的响应机制，发现Cd胁迫会诱导黄孢原毛平革菌胞外草酸的合成与分泌，与重金属离子形成草酸盐沉淀，降低重金属的活度和可移动性，达到解毒目的。Deepika等[43]对从绿豆根瘤中所筛选出的耐砷放射性根瘤菌进行电镜扫描分析，发现细胞形态有明显变化，SDS-PAGE显示了耐受砷酸盐情况下，蛋白的表达改变，同时胞外多糖成分总碳水化合物、蛋白质、糖醛酸含量显著增加，进而增强根瘤菌胞外多糖对砷酸盐的吸附作用。

3.1.3 细胞表面吸附 细胞表面吸附主要利用微生物细胞壁、荚膜、粘液层等细胞结构通过络合、配位、沉淀等将重金属离子吸附结合在细胞表面。微生物细胞壁含有多糖、蛋白质、葡聚糖、几丁质、甘露聚糖等，富含羧基、磷酸根离子、硫酸根离子、氢氧根离子、氨基等官能团，这些官能团能与金属离子结合或配位。

3.2 生物转化

生物转化作用包括氧化还原作用、甲基化和去甲基化作用以及络合配位等。土壤中的重金属存在多种价态和形态，导致重金属元素的溶解性和毒性不同，通过生物转化作用改变其毒性或移动性。杨卓等[28]将巨大芽孢杆菌和胶质芽孢杆菌的发酵液经反相功效液相色谱分析发现，其发酵液中含有草酸、柠檬酸等有机酸，有机酸对重金属有一定的溶解作用，从而提高重金属的生物有效性。

对变价金属而言，微生物通过生物氧化作用将重金属离子转化为低毒态或无毒态，减少重金属对植物的毒效应。如微生物细胞存在的Hg还原酶能催化Hg+还原为元素Hg，使形成的Hg直接挥发或以沉淀形式存在，从而消除有机汞对植物的胁迫毒害作用[44]。土壤中的Cr一般以Cr(Ⅲ)、Cr(Ⅵ)价态形式存在，而Cr(Ⅵ)具有强水溶性、氧化性和迁移性，其对动植物的毒性比Cr(Ⅲ)大100倍[45]。土壤微生物可以通过细菌酶的酶促反应，或其他还原性化合物，如H2S、Fe2+等，作为电子供体间接还原Cr(Ⅵ)为Cr(Ⅲ)，降低其对植物毒性[40,45]。Srivastava等[46]研究的沙雷氏菌可将Cr(Ⅵ)转化为钙铬氧化物、铬氟磷或有机Cr(Ⅲ)晶体以降低毒性。Ge等[47]分离筛选的寡养单胞菌TD3，对重金属和盐有一定的耐受性，在还原Cr(Ⅵ)的同时，还可吸附Zn2+。此外，对植物而言，As(Ⅴ)的毒性大于As(Ⅲ)，而砷酸还原菌能促使土壤中的As(Ⅴ)被还原为As(Ⅲ)，使根际As(Ⅴ)含量减少9.97%～18.64%[46]。因此，添加砷酸还原菌是提高植物As耐受力的途径之一。Govarthanan等[48]从矿山尾矿样品中分离出的芽孢杆菌KK1可将具有致癌毒性的Pb(NO3)2转化为低毒性的PbS和常态下无毒的PbSiO3。

4 展望

在重金属污染修复方法中，微生物修复具有安全、环保、低耗的优势，更加符合我国建立环境友好型社会的目标宗旨，在未来实际应用中具有广阔的应用前景。同时，微生物对生存环境条件要求较严格，对于环境变化的耐受力不强。因此，对于筛选出的耐重金属微生物而言，首先，应对其进行驯化，如温度、pH、重金属浓度等，以加强微生物的耐毒性，使达到重金属浓度条件下的菌群稳态并获得尽可能高的毒物负荷值。其次，分析研究微生物基因组，耐重金属的功能与调控机制，在掌握功能微生物生理生化、遗传学基础上，为构建重组关键酶和优化基因的基因工程菌打下基础。最后，筛选扩繁的耐重金属菌种具有抵抗不良生长条件及重金属毒性的能力，在利用功能微生物治理重金属污染以保护生态环境的同时，也要注重功能菌种的安全性和可控制性。

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(责任编辑：曾小军)

Research Progress in Microbial Remediation of Heavy Metal Pollution in Soil

ZHANG Dong-xue, FENG Lai, LUO Zhi-wei, XU Tao-ming, ZHENG Shuang-feng, TAN Wu-gui, TAN Shi-yong*

(Hunan Taigu Biotechnology Limited Company / Key Laboratory of Plant Nutrition and Biological Fertilizer, Ministry of Agriculture, Changsha 410205, China)

The author reviewed the advantages and disadvantages of various remediation technologies for soil heavy metal pollution, the species of functional microorganisms (including fungi and bacteria) resisting to heavy metals, and the toxicity-tolerant and detoxification mechanisms of these functional microorganisms, and discussed the application prospects and research emphasis of functional microorganisms resisting to heavy metals.

Soil; Heavy metal pollution remediation; Microorganism

2017-04-13

湖南省重点研发计划项目“新型土壤调理剂修复农田重金属污染技术示范”(2016NK2016)。

张冬雪(1990─)，女，吉林白城人，硕士，从事微生物筛选与微生物发酵工艺研究工作。*通讯作者：谭石勇。

S154.3

A

1001-8581(2017)08-0062-06