菟丝子寄生对黄顶菊光合作用和荧光特性的影响

魏子上，李科利，杨殿林，皇甫超河1. 沈阳农业大学植物保护学院，辽宁 沈阳 110866；. 农业部环境保护科研监测所，天津 300191

菟丝子寄生对黄顶菊光合作用和荧光特性的影响

魏子上1， 2，李科利2，杨殿林2，皇甫超河1， 2
1. 沈阳农业大学植物保护学院，辽宁 沈阳 110866；2. 农业部环境保护科研监测所，天津 300191

菟丝子Cuscuta chinensis可以作为一种生物防除手段抑制入侵植物的生长，但其对植物光合特性的影响规律至今尚无明确定论。以菟丝子和入侵植物黄顶菊Flaveria bidentis为研究对象，分别选取自然状态下菟丝子不同程度寄生的黄顶菊（未寄生、轻度寄生和重度寄生菟丝子的盖度分别为0%、20%～30%和60%以上）测定其光合参数和荧光参数，分析菟丝子寄生对入侵植物黄顶菊光合作用和荧光特性的影响。结果表明：菟丝子重度寄生区黄顶菊的初始荧光（F0）值最大为175.33，未寄生区F0值最小为146.50，且重度寄生区F0显著大于菟丝子未寄生区和轻度寄生区，而菟丝子寄生程度对黄顶菊的可变荧光（Fv）和最大荧光（Fm）没有显著性影响；未寄生区黄顶菊的PSⅡ最大光化学效率（Fv/Fm）和PSⅡ潜在活性（Fv/F0）值最大分别为0.77和3.33，且显著大于重度寄生区；重度寄生区黄顶菊的净光合速率（Pn）、气孔导度（Gs）、蒸腾速率（Tr）和水分利用效率（Wue）显著小于未寄生区和轻度寄生区，重度寄生区各光合参数值相对于未寄生区分别减少了51.18%、53.93%、42.12%和14.83%，轻度寄生区黄顶菊的Gs和Wue相对于未寄生区有升高的趋势，对寄生胁迫表现出一定的耐性；黄顶菊的光合参数可塑性指数与荧光参数相比都较高，表明相对于荧光特性而言，菟丝子寄生对黄顶菊的光合作用影响更为显著。

黄顶菊；寄生；光合作用；荧光特性；菟丝子

引用格式：魏子上， 李科利， 杨殿林， 皇甫超河. 菟丝子寄生对黄顶菊光合作用和荧光特性的影响［J］. 生态环境学报， 2016，25（6）: 981-986.

WEI Zishang， LI Keli， YANG Dianlin， HUANGFU Chaohe. Effects of Cuscuta chinensis Parasitism on Photosynthesis and Fluorescence Properties of Invasive Plant Flaveria bidentis ［J］. Ecology and Environmental Sciences， 2016， 25（6）: 981-986.

生物入侵是全球变化一个重要的组成部分并且严重影响生态系统的结构和功能（Kourtev et al.，2003）。在入侵植物各种防治方法中，生物防治方法被认为是有效的、绿色的、低成本的和环境安全性相对高的措施（Callaway et al.，1999）。由于生物防治方法多是利用入侵植物原产地的自然天敌进行防治的，其防治效果可能会受环境条件限制，且可能会带来二次生物入侵的风险，如果自然天敌在生态系统可接受的一定的范围内，则可以作为一种可行的生物防治方法（Callaway et al.，1999）。入侵植物和本土生物的相互关系影响到入侵植物能否定居（Parker et al.，2006），而非生物因素会阻碍入侵植物的成功入侵（Corbin et al.，2010；Russell et al.，2007）。入侵植物和寄主天敌之间的相互作用机制被认为是成功控制入侵植物的核心内容（Li et al.，2012）。菟丝子属植物寄生入侵植物后可以显著地影响它的生长、繁殖和生物量分配格局，导致入侵植物群落结构发生变化，起到生物防治的作用（张静等，2012）。全世界常见的寄生植物有3000多种（Quested，2008），寄主包括本地植物（Parker et al.，2005），也包括入侵植物（Tallamy et al.，2010）。开展寄主植物和入侵寄主相互作用方式和机制研究能够为控制外来入侵植物扩展提供有益参考。

黄顶菊（Flaveria bidentis）又称二齿黄菊，属菊科堆心菊族黄菊属，原产于南美洲，主要分布于西印度群岛、墨西哥和美国的南部，后来传播到非洲的埃及，南非，欧洲的英国和法国，澳大利亚和亚洲的日本等地（刘全儒，2005；高贤明等，2004），黄顶菊在分布及扩散的地区通常被称为农业或环境杂草。2001年，黄顶菊在我国的天津市和河北衡水市首次发现。黄顶菊对生境适应性强，耐盐碱和干旱，生态幅广泛，并且根部能够分泌化感物质以抑制其他植物生长，它还具有繁殖能力异常强、种子产量巨大、且种子小而易于扩散等特点，所以能迅速扩散并成为潜在入侵种。在黄顶菊生长茂密的地方，基本没有其它植物生长，目前也没有发现可与之抗衡的植物种类，长时间入侵会形成单一植被，降低入侵地生物多样性水平。黄顶菊侵入农田后还会抑制农作物的生长，导致减产（孙海霞等，2008）。由于其广泛的危害性，已被列入《中华人民共和国进境植物检疫性有害生物名录》（皇甫超河等，2009）。近年来在黄顶菊持续性防控技术方面取得了一定进展。目前针对入侵植物黄顶菊的防控技术主要包括植物检疫、人工除草、植物替代、生物防治和化学防除等。化学防除通常作为控制入侵植物的首选方法，但从环境安全、经济成本等方面考虑，该法不适宜在诸多生态系统中应用（Guynn et al.，2004）。生物防除在入侵植物防治中具有重要的作用，合理应用不会对环境造成明显的负面影响，是一种长期有效的控制入侵植物的方法（贾桂康等，2010）。

菟丝子（Cuscuta chinensis），属全寄生旋花科植物，其从寄主植物上获取自身生活所需的矿物、水和大多数碳水化合物，因为它们缺乏根和叶绿素，基本无光合能力（Jeschke et al.，1994）。菟丝子属植物能够寄生在许多不同的植物体上，对寄主的生长和产量产生抑制，常被作为抑制入侵植物的生物防治方法（Marambe et al.，2002）。研究显示，菟丝子能够抑制寄主植物的光合作用，以此减缓寄主生长。比如，Shen et al.（2007）的研究显示平原菟丝子（Cuscuta campestris）降低了寄主薇甘菊（Mikania micrantha）的气孔导度、蒸腾速率和叶绿素含量，导致寄主的光合作用减弱，生长变慢。被寄生的薇甘菊吸收光能的面积减少，光吸收能力、利用效率和光合作用的能力下降（Shen et al.，2007）。寄主三裂叶豚草（Ambrosia trifida）的叶绿素a的一些荧光参数，比如最小和最大荧光值，电子传递速率也受到了平原菟丝子寄生的影响（Vrbnicanin et al.，2013）。由此可知，平原菟丝子的寄生通过限制气体通过气孔扩散和光合作用代谢过程抑制了寄主的光合作用。与此相反，Jeschke et al.（1997）的研究显示大花菟丝子（Cuscuta reflexa）的寄生增加了寄主植物蓖麻（Ricinus communis）和彩叶草（Coleus blumei）叶子的气孔导度、蒸腾速率和净光合作用，但是抑制了他们的生长和干物质的积累量。这些影响取决于源-库关系，大花菟丝子是强大的库，使寄主的养分流向寄生植物，同时影响到寄主的光合作用和蒸腾作用。其他类似的研究也表明源-库关系能够潜在影响寄主和寄生植物互作的重要方面，进而影响到寄主的光合性能（Cechin et al.，1993）。

上述研究结果表明，菟丝子寄生对寄主光合作用影响模式仍然是未知的，并且可能因具体环境和寄主植物不同而不同。例如，寄生物和寄主间的相互关系随环境条件变化，当养分和环境条件适合时由寄生引起寄主的负面影响可以忽略不计（Shen et al.，2013），而存在胁迫因素时可能会使寄主植物出现明显的生理生态响应（Osmond et al.，1987）。本研究假设菟丝子寄生于黄顶菊后，黄顶菊的叶绿素荧光参数、光合能力将受到明显抑制，而不同寄生程度黄顶菊生理响应程度不同。选择菟丝子自然寄生黄顶菊群落，通过测定不同寄生危害程度对黄顶菊光合作用和荧光作用的影响，以验证通过菟丝子寄生达到控制黄顶菊生长目的的可能性。

1　材料和方法

1.1研究区域概况

研究区域位于河北省献县陌南村（38°15′30″N，115°57′50″E），为黄顶菊重度入侵发生区之一。该地区气候类型属于温带大陆性季风气候。四季分明，年降水量约560 mm，日照全年平均2800 h，日照率31.96%，年均气温12.3 ℃，无霜期189 d，土壤类型为潮土，质地较黏，轻度盐渍化，土壤偏弱碱性。研究区植物的生境为路边荒地，地上植物群落组成主要包括狗尾草（Setaria viridis）、马唐（Digitaria sanguinalis）、芦苇（Phragmites australis）、水稗草（Echinochloa hispidula）和反枝苋（Amaranthus retroflexus）等，土壤理化性状等参见张天瑞等（2010）文献。

1.2实验设计

为了比较被菟丝子不同程度寄生的黄顶菊光合、荧光特性的变化，在实验区域内选定采样区，根据菟丝子寄生黄顶菊的覆盖程度，将试验区进行划分。菟丝子寄生盖度在 60%以上为菟丝子重度寄生区，盖度在20%～30%之间为菟丝子轻度寄生区，以菟丝子未寄生区作为对照。

1.3测定指标及方法

试验的各项数据测定于2010年8月23日进行。测定日为晴天，随机选取被菟丝子不同程度寄生的黄顶菊各8株，生育时期相对一致，每株选取1片叶子（自顶端向下第三片叶，要求叶片完好无损）作为测定对象。所有测定均在上午11:00之前完成。

1.3.1叶绿素荧光参数

利用FMS-2便携式叶绿素荧光仪（Hansatatech，UK）测定。选择完全展开的叶片，暗处理20 min后进行测定。测定的荧光参数包括初始荧光（F0）、最大荧光（Fm）、可变荧光（Fv）、PSⅡ的最大光化学效率（Fv/Fm）可以通过公式Fv/Fm=（Fm-F0）/Fm′来计算）、PSⅡ潜在活性（Fv/F0）。

1.3.2光合作用参数

利用Li-6400便携式光合仪（LI-COR，USA）测定。叶室温度设为 25 ℃，CO2浓度控制在 400 μmol·mol-1，光量子通量密度（photosynthetic photon flux density，PPFD）设定为1000 μmol·m-2·s-1。选取完全展开的成熟叶片进行测定，测定时保持叶片自然生长角度不变，每区组8个单株随机选相同叶位叶片，重复测定15次。测定净光合速率（Pn）、气孔导度（Gs）、蒸腾速率（Tr）3个参数，并由此计算水分利用效率WUE（WUE=Pn/Tr）。

1.3.3可塑性指数

可塑性指数（Plasticity index）计算方法：不同处理下某一变量的最大值减去其最小值，再除以其最大值得到每一个参数的表型可塑性指数。

1.4数据处理

不同处理的各项光合和叶绿素荧光参数采用单因素方差分析（One-Way ANOVA）。数据统计与分析过程在Excel和SPSS 17.0中完成。

2　结果与分析

2.1菟丝子不同程度寄生黄顶菊叶片叶绿素荧光参数

如表1所示，菟丝子寄生影响了黄顶菊的荧光参数，菟丝子重度寄生黄顶菊的初始荧光（F0）显著大于轻度寄生区和未寄生区，而菟丝子寄生对黄顶菊的可变荧光（Fv）和最大荧光（Fm）没有显著性影响；未寄生区的 PSⅡ的最大光化学效率（Fv/Fm）和 PSⅡ潜在活性（Fv/F0）显著大于重度寄生区（P＜0.05），表明菟丝子寄生抑制了黄顶菊光合作用的原初反应，菟丝子对黄顶菊的寄生能影响其荧光特性，且重度寄生对其影响显著。

表1　被菟丝子寄生的黄顶菊的荧光参数Table 1　The fluorescent of Flaveria bidentis parasitized by Cuscuta chinensis

2.2菟丝子不同寄生程度黄顶菊叶片光合参数

图1　菟丝子不同程度寄生黄顶菊对其光合参数的影响Fig. 1　The photosynthetic parameters of Flaveria bidentis parasitized by Cuscuta chinensis

如图1所示，净光合速率（Pn）、蒸腾速率（Tr）的变化趋势相似，均随着黄顶菊被菟丝子寄生程度的增加而变小，与未寄生区对比，菟丝子轻度寄生的黄顶菊，其Pn减少了2.65%，Tr减少了2.5%；而被菟丝子重度寄生的黄顶菊，两项参数降低幅度较大，分别减少了51.18%、42.12%，且差异显著（P＜0.05）。同时从图1可知，被菟丝子轻度寄生的黄顶菊相对于未被菟丝子寄生的黄顶菊，其气孔导度（Gs）、水分利用效率（WUE）反而有升高趋势，但无显著差异。菟丝子重度寄生的黄顶菊其Gs、WUE较对照分别降低了53.93%、14.83%，且差异显著（P＜0.05）。

2.3菟丝子寄生黄顶菊各项指标可塑性指数

如表2所示，本实验中菟丝子不同程度寄生黄顶菊，其Fm、Fv和Fv/Fm可塑性指数比较低（＜0.1），而其它的荧光参数和光合参数可塑性指数都较高，尤其是Pn、Gs和Tr，可见菟丝子寄生对黄顶菊光合参数影响更为明显。由此表明黄顶菊在受到菟丝子寄生胁迫时，主要通过调节自身的光合生理来适应环境的变化。

表2　菟丝子寄生黄顶菊各项指标可塑性指数Table 2　Index of phenotypic plasticity Flaveria bidentis parasitized by Cuscuta chinensis

3　结论与讨论

3.1讨论

叶绿素荧光是光合作用的探针，叶绿素荧光参数则反映光合机构内一系列重要的适应调节过程。荧光分析是评估光合机构应对环境变化反应的一个有用的工具（Long et al.，2003）。可变荧光Fv可作为PSⅡ反应中心活性大小的相对指标。Fv/Fm和 Fv/F0是近年来常用的研究植物对逆境响应的重要生理指标（罗青红等，2006）。Fv/Fm降低是光合作用受到光抑制的显著特征，常被作为判断是否发生光抑制的标准（Demmig-adams et al.，1996）。而Fv/F0表示光反应中心PSⅡ的潜在活性，其变化可以衡量光合机构是否受到损伤。本实验中随着菟丝子对黄顶菊寄生程度的增加，F0逐渐升高，Fv、Fv/Fm和Fv/F0逐渐降低，表明重度寄生区的黄顶菊发生了光氧化破坏和光抑制现象，光反应中心 PSⅡ的潜在活性发生变化，光合机构受到损伤。重度寄生抑制黄顶菊的光合同化能力，从而抑制黄顶菊的生长。

光合作用是高等植物重要的代谢过程，其强弱可作为判断植物生长状况和抗逆性的指标（惠红霞等，2003）。菟丝子通过不同程度寄生黄顶菊，降低寄主植物受光量，影响其光合作用。本试验的结果表明菟丝子重度寄生主要降低了寄主气孔导度，抑制其光合作用，这与以往的研究结果是一致的（Shen et al.，2007，2013）。同时重度寄生区黄顶菊的净光合速率、蒸腾速率和水分利用率都显著低于未寄生区和轻度寄生区。重度寄生抑制了光合作用过程，降低了水分利用率，不仅如此，菟丝子同时还能够从寄主植物体获取水分和养分，进一步抑制其生长和繁殖（Marambe et al.，2002）。蒋华伟等（2008）的研究显示在寄生胁迫下，被寄生植物失去大量水分和养分，生长受到影响，体内的脯氨酸和丙二醛含量明显增加。将来需要进一步研究不同菟丝子寄生程度黄顶菊植株的生长和生物量，并对重要养分、内源激素、次生代谢物质、叶绿素、重要功能酶活性等变化，以期为黄顶菊生物治理提供依据。

作为重要的生物防治方法，探明黄顶菊对菟丝子寄生的生理响应机制，能够为黄顶菊的生物防治提供重要理论依据。轻度的寄生胁迫并未对黄顶菊的光合速率产生显著影响，且由于蒸腾速率下降，提高了其水分利用率同时增强气孔导度，说明一定危害程度下，由于植物自身的耐性，生理指标表现出一定的超补偿效应（overcompensation effect）。轻度的寄生可能会增加黄顶菊抵抗胁迫的能力。这与前人的研究结果一致：在一定条件和取食强度下，天敌取食不仅不会降低反而能够增加植物的生产力（Doak，1991），显示出较强的耐受能力。Nault et al.（1998）在马铃薯产量对不同程度天敌危害的响应研究中得到了类似的结果。有研究证明，植物应对胁迫的较高耐受能力是由于生物量可塑性的分配对胁迫起到缓冲作用（MacDonald et al.，2010）。入侵植物应对寄生胁迫时，在短时间（或轻度胁迫）能够维持资源利用效率及光系统活性（Medrano et al.，2002）。在轻度寄生胁迫下，植物表现出超补偿效应。而继续加深胁迫程度后，植物体则表现为不足补偿（under compensation），即重度寄生抑制植物的光合作用。

3.2结论

研究结果表明，菟丝子作为一种生物防治植物，主要抑制了黄顶菊的光合作用，同时对黄顶菊的荧光特性有显著影响，具有一定的应用潜力。

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Effects of Cuscuta chinensis Parasitism on Photosynthesis and Fluorescence Properties of Invasive Plant Flaveria bidentis

WEI Zishang1， 2， LI Keli2， YANG Dianlin2， HUANGFU Chaohe1， 2
1. College of Plant Protection， Shenyang Agriculture University， Shenyang 110866， China；2. Agro-Environmental Protection Institute， Ministry of Agriculture， Tianjin 300191， China

Cuscuta chinensis （dodder） can suppress the growth of the invasive plants， and thus it is recommended as a biological control measure. However， no consistent conclusions have been reached on the effect of C. chinensis parasitism on photosynthesis of plant yet. In the present study， we aimed to find out the effects of dodder parasitism on photosynthesis and chlorophyll fluorescence properties of invasive plant Flaveria bidentis with different degrees of parasitism （no parasitism （0% coverage），mild parasitism （20%～30%） and severe parasitism （more than 60%））. The results indicated initial fluorescence （F0） of F. bidentis in severe parasitism was significantly higher than that in both control and mild parasitic treatment，the maximum photochemical efficiency of photosystem II （Fv/Fm） and potential activity of photosystem II （Fv/F0） of F. bidentis were significantly decreased o nly in severe parasitic treatment. All the photosynthetic parameters， including net photosynthetic rate （Pn）， stomata conductance （Gs）， transpiration rate （Tr） and water use efficiency （WUE） of F. bidentis in severe parasitic treatment were significantly reduced by 51.18%， 53.93% and 14.83%， respectively. Higher index of phenotypic plasticity of photosynthetic parameters than that of chlorophyll fluorescence properties with F. bidentis suggested that dodder parasitism has a significant effect mainly on photosynthesis.

Flaveria bidentis； parasitism； photosynthesis； chlorophyll fluorescence； Cuscuta chinensis

10.16258/j.cnki.1674-5906.2016.06.010

Q948； X17

A

1674-5906（2016）06-0981-06

天津市自然科学基金项目（12JCQNJC09800）；公益性行业（农业）科研专项经费项目（201103027；200803022）

魏子上（1990年生），女，硕士研究生，研究方向为入侵生态学。E-mail: 602796418@qq.com

皇甫超河（1977年生），男，副研究员，主要从事生态农业与生物多样性研究。E-mail: huangfu24@163.com

2016-04-15